Artículo de Revisión
Control Biológico: Una herramienta para una agricultura sustentable, un punto de vista de sus beneficios en Ecuador
Biological Control: A tool for sustainable agriculture, a point of view of its benefits in Ecuador
Viera-Arroyo William Fernando1*
, Tello-Torres Cristina Margarita1, Martínez-Salinas Aníbal Arturo1, Navia-Santillán Daniel Fernando1, Medina-Rivera Lorena Anabel2, Delgado-Párraga Alex Gabriel2, Perdomo-Quispe Cynthia Estefanía2, Pincay-Verdezoto Ana Katherine2, Báez-Cevallos Francisco Javier1, Vásquez-Castillo Wilson Arturo3, Jackson Trevor4
1Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias. (INIAP). Av. Eloy Alfaro N30-350 y Amazonas. Quito. Ecuador. Tel: +593 2 256 7645 ]]>
cristina.tello@iniap.gob.ec, anibal.martinez@iniap.gob.ec, daniel.navia@iniap.gob.ec, franciscobaez86@hotmail.com*Dirección de contacto: Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias. (INIAP). Av. Eloy Alfaro N30-350 y Amazonas. Quito. Ecuador. Casilla postal: 170401 Tel: +593 2 256 7645
William Fernando Viera-Arroyo
E-mail address: william.viera@iniap.gob.ec
ID del artículo: 091/JSAB/2020
J. Selva Andina Biosph. 2020; 8(2):128-149.
Resumen
]]> La agricultura atraviesa una crisis mundial, la productividad y la sostenibilidad son dos factores que los agricultores están desafiando para producir más alimentos, preservar el medio ambiente y la salud de los seres vivos. Los países desarrollados y subdesarrollados necesitan adoptar nuevas alternativas productivas, que mejoren la calidad de los alimentos, preservando el medio ambiente y los ecosistemas. Actualmente, el abuso y mal uso de los productos químicos ha causado una serie de problemas como contaminación (suelo y agua) y resistencia de las plagas a los ingredientes activos. El cambio climático y otras transformaciones por las que atraviesa la agricultura, generaron hace décadas la aparición de la industria de insumos biológicos, que son productos amigables con el medio ambiente y la salud humana. Estos productos tienen características y modos de acción que ayudan al control de plagas con menos riesgos que el uso de pesticidas. Esta revisión recopila la importancia, el uso y las aplicaciones de productos biológicos basados en hongos benéficos en América Latina, destacando el proyecto "Biocontrol para Sistemas Agrícolas Sustentables" ejecutado en Ecuador, financiado por MFAT Nueva Zelandia, el cual ha demostrado la eficiencia del uso de microorganismos en la agricultura a través de los resultados de las investigaciones llevadas a cabo durante la ejecución de este Proyecto. Además, se mencionan aspectos relacionados con el control de calidad de productos biológicos y las regulaciones para su registro.Palabras clave: Agricultura sustentable, control biológico, control de calidad, microorganismos benéficos, Ecuador, normativa, producción agrícola.
Agriculture is going through a global crisis, productivity and sustainability are two factors, which farmers are challenging to produce more food, preserve the environment and the health of living beings. Developed and developing countries need to adopt new productive alternatives, which improve the quality of food, preserving the environment and the ecosystems. Actually, the abuse and misuse of chemical products has caused a series of problems such as contamination (soil and water) and pest resistance to active ingredients. Climate change and other transformations that agriculture is going through, generated decades ago the emergence of the industry of biological inputs, which are friendly products with the environment and human health. These products have characteristics and modes of action that help pest control with fewer risks than the use of pesticides. This review compiles the importance, use and applications of biological products based on beneficial fungi in Latin America, highlighting the project "Biocontrol for Sustainable Farming Systems" executed in Ecuador, funded by MFAT New Zeland, which has shown the efficiency of the use of microorganisms in the agriculture through the research results obtained during the execution of this Project. In addition, aspects related to quality control of bioproducts and regulations for their registration are also mentioned.
Keywords: Agricultural production, beneficial microorganism, biological control, Ecuador, quality control, regulation, sustainable agriculture.
Introducción
La creciente preocupación mundial, por los daños que el empleo excesivo de plaguicidas sintéticos está ocasionando en la salud humana, medio ambiente, biodiversidad y seguridad alimentaria, han provocado un rechazo generalizado hacia el control químico de plagas (CQP) en la producción agrícola1. En este contexto, la agricultura contemporánea se enfrenta al reto de intensificar la producción agrícola, asegurando simultáneamente la protección del medio ambiente, la salud humana, con soluciones sustentables, en las que el uso seguro y racional de plaguicidas sintéticos pueda ser un factor clave, contra la escasez de alimentos en el futuro2.
El suelo, uno de los hábitats microbianos que presenta mayor biodiversidad en la naturaleza, estimando que alberga cerca de 104 a 109 microorganismos y especies diferentes por gramo de suelo, siendo la base para la agricultura. Por esta razón, se han impulsado tecnologías amigables con el ambiente, como es el uso del control biológico (CB) dentro del manejo integrado de plagas (MIP)3.
Durante las últimas décadas a nivel mundial, la restricción en la aplicación de agroquímicos se plantea como una necesidad para reducir el impacto negativo que causan al medio ambiente (MA)4 y reducir los residuos en los productos cosechados5. Al mismo tiempo, la resistencia generada por los patógenos a muchos plaguicidas impide un control efectivo e induce a los agricultores a su sobreutilización6, lo que estimula la búsqueda e implementación de alternativas de control amigables con la salud humana y con el MA, como es el caso del CB.
]]> El CB fue concebido a inicios del siglo XIX, cuando algunos naturistas de diferentes países reseñaron el importante papel de los organismos entomófagos en la naturaleza y con el empleo de estos controladores biológicos, se intenta restablecer el perturbado equilibrio ecológico, mediante la utilización de organismos vivos o sus metabolitos para eliminar o reducir los daños causados por organismos perjudiciales7.A nivel mundial se desarrollan agentes de control biológico (ACB), organismos vivos como hongos, bacterias, virus e insectos que reducen la población de plagas que afectan a los cultivos. Los hongos en particular despiertan el interés de empresas y organismos de investigación por su papel en el control de insectos, enfermedades, sin dañar el MA y la salud. El desarrollo sustentable debe garantizar a las generaciones futuras, activos naturales equivalentes a los que las generaciones presentes heredaron y el avance de la sustentabilidad ambiental hacia la sostenibilidad requerirá cambios conductuales en las personas, los consumidores, lo que tendrá consecuencias en los roles tradicionales de la familia, la comunidad, los entes gubernamentales y el mercado, así como una reorganización completa de las técnicas de cultivos tradicionales8.
Las plagas constituyen la principal limitante de la producción agrícola, representando hasta una tercera parte o más del costo de producción, dependiendo de la severidad de ataque. Tradicionalmente, el control de plagas (CP) se lo ha realizado con el uso de productos químicos (PQ) sintéticos, muchos de los cuales generan el deterioro del ambiente, salud humana, evolución de poblaciones plaga más agresivas, la pérdida de polinizadores y predadores naturales. Los efectos negativos de los plaguicidas han impulsado la búsqueda de nuevas estrategias de control que tengan como prioridad la recuperación de los mecanismos de regulación del ambiente dentro del MIP9,10.
El CB es una alternativa amigable y natural para el ambiente, que involucra el uso de microorganismos benéficos (MB) tales como hongos, bacterias, nematodos y virus que actúan para disminuir la población de las plagas a densidades menores, sea de forma temporal o permanente11. El manejo biológico de las plagas agrícolas tiene como propósitos fundamentales: mitigar los efectos nocivos, pérdidas económicas, reducir o reemplazar el uso de plaguicidas químicos, integrar las estrategias compatibles y sinérgicas para optimizar la efectividad del MIP12.
Las ventajas del CB son claras puesto que no tienen un efecto negativo para los trabajadores en el campo, actúa de manera permanente en una biodiversidad y los productos agrícolas son de primera calidad porque no tienen residuos químicos, conceptos que están estrechamente relacionados al MIP13. Por otra parte11, otras ventajas como la poca competencia en el mercado, la tendencia mundial hacia la preservación del ambiente y el consumo de alimentos libres de químicos. En general, para una implementación efectiva de una estrategia de CB se deben considerar los componentes ecológicos, sociales, desde el momento en que se descubre un ACB y durante todo el proceso de desarrollo12.
Los microorganismos utilizados para el CB deben presentar características específicas como tener crecimiento rápido, alta capacidad de reproducción y supervivencia, diferentes niveles de dormancia, estar libres de antagonistas naturales, alta habilidad competitiva, adaptabilidad a la planta tratada y una alta versatilidad en el ambiente. Existen una gran variedad de microorganismos potencialmente útiles como ACB, entre los más estudiados y de los cuales se han desarrollado un mayor número de productos se encuentran Trichoderma spp., Bacillus subtilis, Paecilomyces lilacinus y Verticillium lecanii11.
Las estrategias de CB más comunes son12: i). Conservación, definida como la modificación del medioambiente o de las practicas existentes para proteger y mejorar la actividad de enemigos naturales (EN) específicos o de otros que reduzcan el efecto nocivo de las plagas, ii). Clásica, que es la introducción internacional de un ACB exótico, habitualmente coevolucionado, para su establecimiento permanente y para el CP a largo plazo, iii). Aumentativa, que implica la liberación suplementaria de EN, iv). Inoculación, definida como la inoculación intencional de un ACB con la expectativa de que se multiplique y controle la plaga durante un periodo prolongado de tiempo, pero no de forma permanente, y v). Inundativa, que se refiere a la liberación o aplicación de ACB en grandes cantidades para diezmar las plagas cuando su población aumenta de tal forma que el cultivo se pone en riesgo.
El objetivo de esta revisión es describir la importancia del CB como un componente vital de la agricultura sustentable que preserve los recursos naturales y el ambiente mediante la utilización de microorganismos seleccionados por su alta eficiencia e inocuidad, mencionado, casos exitosos en América Latina, principalmente en Ecuador.
Desarrollo
]]> El biocontrol se puede definir como el uso de organismos vivos para deprimir la población de plagas14. Existen varias referencias históricas del uso del CB a nivel mundial. La agricultura de subsistencia ha presentado prácticas que suprimían las poblaciones de plagas, pero en lugar de ser basadas en conocimientos científicamente probados, estas prácticas se basaron en la experiencia y la tradición15. El mismo autor menciona que a pesar de la falta de interés en mejorar la eficacia del EN, se hicieron algunos avances en mediados del siglo XX. En los últimos años, alrededor de 2700 EN han sido introducidos en 196 diferentes países o islas para el CP, así como más de 440 especies están siendo producidas y vendidas comercialmente a nivel mundial16. En las dos décadas pasadas, científicos dedicados al CB han estudiado los riesgos de la introducción de especies foráneas que han justificado efectividad para este tipo de control y han desarrollado protocolos de evaluación de riesgos para reducirlos17, por lo que el desarrollo de productos con especies nativas es una alternativa recomendada. La ciencia detrás del CB ha hecho notables progresos en los últimos 50 años, cambiando del ensayo y el método de error a más predictivos enfoques basados en teorías de las interacciones controlador-plaga y las dinámicas poblacionales16. El CB tiene una larga historia de éxitos en países desarrollados y en vías de desarrollo. En Ecuador fue estudiado y aplicado antes de 1937, sin embargo, no existen muchos reportes o informes detallados de esta temática18.Beauveria empleado como entomopatógeno. Beauveria sp., pertenece a la división Ascomycota, orden Hipocreales, es el hongo entomopatógeno más utilizado en formulaciones biológicas para el CP del orden Lepidóptera, Coleoptera, Hemiptera, Diptera e Hymenoptera19-22.
La infección de este hongo comienza con la adhesión de los conidios a la cutícula del huésped, luego se produce la germinación, que lo fija en la cutícula creándose una hifa que le permite penetrar al insecto con ayuda de enzimas hidrolíticas (proteasas, lipasas, quitinasas), presión mecánica y otros factores23. En la hemolinfa, los cuerpos hifales producen blastoesporas que se dispersan a través del cuerpo, destruyendo tejidos, evadiendo el sistema inmunitario y produciendo toxinas que contribuyen con la muerte del hospedero24. Luego que el huésped muere y con condiciones ambientales favorables, las hifas emergen, esporulan sobre la superficie del cadáver, y por acción del viento, la lluvia u otros factores abióticos, bióticos se diseminan, pudiendo iniciar un nuevo ciclo de infección25.
La eficacia de infección está mediada por factores ambientales como humedad, temperatura, precipitación, radiación solar, factores bióticos como edad del huésped y patogenicidad del controlador biológico26-28. Por ello los propágulos deben ser formulados con aditivos, como diluyentes inertes, dispersantes, adherentes, protectantes, entre otros para aumentar el tiempo de vida útil, y asegurar su eficiencia en campo29,30. Las especies del género Beauveria utilizadas como insecticidas son B. bassiana y B. brongniartii en las presentaciones más comunes, polvo mojable seguido de suspensión concentrada y suspensión emulsionable22.
Estas formulaciones han sido utilizadas en diversos cultivos para el control de ácaros (Tetranychus urticae), moscas blancas (Bemisia tabaci), escarabajo (Gonipterus scutellatus), broca del café (Hypothenemus hampei), barrenador del plátano (Cosmopolites sordidus), gusano defoliador (Dione juno), trips, pulgones, chinches, saltamontes22,25,31-33.
Trichoderma, principal género fúngico empleado en el control biológico. Debido a la eficiencia y facilidad de producción, Trichoderma está entre los ACB más exitosos en la agricultura. En el mundo se comercializan un sinnúmero de productos fitosanitarios a base de este hongo, que actúan como bioplaguicida, biofertilizante, promotor de crecimiento e inductor de resistencia natural, cuya aplicación puede ser foliar, antes de la siembra en semillas o material de propagación, tratamientos posteriores a la poda, incorporación al suelo durante la siembra o trasplante, riego, entre otras34. Las formulaciones más comunes disponibles en el mercado son polvos mojables, granulados, concentrados emulsionables y suspensiones concentradas35.
Trichoderma se constituye en el fungicida biológico más estudiado y empleado en la agricultura. Es un género de hongos que viven libremente en la tierra y ecosistemas de la raíz. Sus propiedades antagónicas se basan en la activación de mecanismos muy diversos. Pueden ejercer el biocontrol de hongos fitopatógenos (HF) indirectamente compitiendo por espacio y/o nutrientes, produciendo antibióticos o estimulando el crecimiento de las plantas y sus mecanismos de defensa, por otro lado, puede realizar biocontrol directamente mediante mico parasitismo36.
Algunos miembros de este género tienen asociaciones simbióticas con plantas como leguminosas, gramíneas, solanáceas y otras, mientras otras especies son utilizadas como biocontroladores contra HF como Rhizoctonia, Pythium, Sclerotium y Phytophthora,entre otros, que afectan muchos cultivos de interés comercial como arroz, maíz, cebolla, tomate, fréjol, trigo, cacao, etc.37. De igual manera son considerados excelentes biodegradantes de agrotóxicos, pesticidas de alta persistencia en el ambiente, sirviendo como agente descontaminante del suelo38, además de poseer acción antibiótica y como promotor de crecimiento vegetal (PCV).
En las etiquetas de bioformulados las especies de Trichoderma reportadas son: T. harzianum, T. asperellum, T. viride, T. atroviride, T. gamsii, T. hamatum, T. koningii, T. lignorum, T. polysporum y en muchas etiquetas indican un Trichoderma genérico (sp. o spp.)39. Muchos productos están constituidos por una sola especie de Trichoderma y otros por combinaciones de dos o más especies, o mezcla con otras especies de hongos e incluso bacterias que al combinarse con materiales inertes tales como polvos, microtalcos, solventes, emulsificantes y otros aditivos, mejoran la estabilidad del microorganismo, lo protegen de las condiciones ambientales, dándoles un mayor tiempo de viabilidad durante el almacenamiento, asegurando su eficacia cuando se aplique en campo40.
Según algunos estudios realizados41, T. inhamatum posee una capacidad insecticida y enzimática sobre la mosca de la fruta Drosophila melanogaster, alcanzando a colonizar 12 moscas, con actividad enzimática quitinolítica a los 24 días a partir de su inoculación. Otros autores3, argumentan que especies como T. harzianum no solo se usan como ACB, también son excelentes PCV, al favorecen la germinación de semillas como girasol y papaya (30%), lo cual permite deducir que las semillas asimilan fácilmente los productos que sintetizan los microorganismos, acelerando el proceso de germinación.
]]> Señalan42 que cepas de Trichoderma endofíticas de una especie vegetal como la quinua producen efectos positivos sobre el cultivo como la mejora del crecimiento de las plantas y la capacidad de reducir la severidad de Peronospora variabilis, debido a la producción de sustancias que atacan directamente a los patógenos o que inducen la resistencia sistémica, lo que a su vez reduce la incidencia del patógeno en la planta.En cultivos de alta importancia económica como el cacao se ha visto la necesidad de cambiar las estrategias de control químicas contra Moniliophthora roreri y M. perniciosa, por otras más amigables con el ambiente como es el uso de Trichoderma spp., por presentar altos porcentajes de inhibición en el crecimiento de estas enfermedades por su actividad mico-parasítica mediante la producción de diversos metabolitos43. Otros autores44 señalan, las aplicaciones de T. koningiopsis y T. stromaticum mejoraron la sanidad del cultivo, disminuyendo la incidencia de enfermedades e incrementando la producción de mazorcas sanas. Además, T. koningiopsis en este estudio fue el organismo más eficaz para control, adaptándose al agroecosistema y sobreviviendo asociado al cultivo durante la época seca.
Estudios45 señalaron que Trichoderma spp., al ser un hongo antagonista puede ser combinado con otros ACB como Penicillium sp., para combatir enfermedades como Sphaeroteca pannosa, presentando beneficio costo positivo en cultivos de rosas y obteniendo un retorno positivo de USD 1.54 con una recuperación USD 0.54, por cada dólar invertido. En Ecuador investigaciones realizadas46, presentaron que la altura, número de hojas y el peso fresco de las plantas de la variedad de piña MD-2 aumentaron positivamente con la aplicación de T. harzianum en pre-siembra.
Otros métodos de aplicación de Trichoderma spp., es mediante formulación en distintas tecnologías. La aplicación en campo de T. koningiopsis Th003 formulado como gránulos dispersables redujo significativamente la mortalidad de plantas en un 35% dentro de un programa de manejo integrado de la pudrición del cuello y de la raíz del tomate, resultado importante dada la dificultad para controlar la enfermedad con fungicidas47.
El uso de diferentes tipos de formulaciones biológicas (polvos, gránulos, líquidos) basadas en microorganismos ha incrementado constantemente con la finalidad de reducir el uso de agroquímicos sobre el CP, siendo necesario evaluar la calidad de estos productos mediante la determinación la eficacia biológica, viabilidad y pureza, características importantes para asegurar el éxito en campo48-50. En otro estudio obtuvieron como resultados, que los bioformulados con base a T. asperellum presentaron mayor estabilidad durante el almacenamiento en sistemas de liberación sólidos secos en comparación con los líquidos51.
Por otro lado, estudios realizados con cuatro prototipos de bioformulaciones, tales como polvo mojable, concentrado emulsionable, gránulo cubierto y dispersable, basado en conidios de T. asperellum, han determinado los principales parámetros fisicoquímicos (actividad de agua, porcentaje de humedad, pH, densidad apisonada, suspendibilidad, tamaño de la partícula, humectabilidad, estabilidad del concentrado emulsionable) y microbiológicos (viabilidad, porcentaje de germinación, pureza, eficiencia del proceso de formulación) para un control de calidad efectivo52.
Investigación sobre Trichoderma en Latinoamérica. En Bolivia, uno de los métodos para el CB de insectos que ha cobrado importancia en los últimos años es el uso de microorganismos como los hongos entomopatógenos con la producción de metabolitos secundarios y enzimas: proteasas, amilasas, quitinasas, etc., que son factores clave en el biocontrol41. La aplicación de Trichoderma como agente biocontrolador de Helminthosporium solani durante tres años, presento un efecto parcial que redujo la severidad de la enfermedad entre 10 a 22%, que si bien no es expectable con fines comerciales, es una alternativa biológica para la construcción del MIP en el cultivo de papa53.
En Chile, se ha evaluado la eficiencia de cepas de Trichoderma sp., sobre diferentes patógenos, observándose distintos grados de control según la plaga, además de especificidad de acción y el uso más seguro del biocontrolador. Por ejemplo, una cepa manifestó un excelente comportamiento en el control de Fusarium solani, F. oxysporum, Phythophtora spp., y Venturia inaequalis en huertos comerciales de manzano y tomate, mientras que, la cepa Sherwood expuso un eficiente control de Botrytis cinerea tanto en laboratorio como en cultivos experimentales de lechuga54.
En Argentina, se evaluó el comportamiento antagónico in vitro, de 15 cepas nativas de Trichoderma, aisladas de muestras de suelo, frente a cepas de Sclerotinia sclerotiorum, a partir de la metodología de cultivos duales se seleccionaron cuatro aislados como los más eficientes al inhibir el crecimiento y la formación de esclerocios de S. sclerotiorum. Uno de aislados expresó un comportamiento superior, logrando anular la formación de esclerocios, además de haber registrado el máximo crecimiento en el cultivo dual; a partir de este estudio se están utilizando las cepas más promisorias en ensayos con sustratos económicos (granos partidos de maíz y trigo), para desarrollar formulados y evaluar el efecto in vivo como biocontrolador y promotor de crecimiento55.
En Colombia, aislamientos de Trichoderma sp., han manifiesto un efecto antagonista sobre los hongos fitopatógenos Fusarium sp., y Rhizoctonia sp., obteniéndose distintos grados de antagonismo. La mayor inhibición se identificó en el crecimiento de Fusarium sp., con un 78.30% en comparación con el 18.67% de Rhizoctonia sp. Por otra parte, la investigación expuso que la harina de plátano (al 5% y levadura al 2%, sin buffer) es un medio eficiente como sustrato para la multiplicación de Trichoderma sp., por su alta producción de conidios, presentando una concentración final de 1.1x109 conidios/mL, y pH 5.7 a los siete días del proceso56.
]]> En Venezuela, plantaciones de sábila Aloe vera presentan problemas fitosanitarios ocasionados por Sclerotium rolfsii, patógeno que fue tratado mediante el uso de la capacidad inhibitoria de tres aislamientos nativos de T. harzianum, comprobándose que los aislamientos presentaron buena capacidad antagónica para inhibir el crecimiento micelial del patógeno (50-90%) e inhibición de la formación de esclerocios (86%)57.En Perú, Peronospora variabilis afecta al cultivo de quinua causando una reducción en el rendimiento de hasta 99%. Una estrategia de CB para esta plaga ha sido el uso de Trichoderma por poseer una capacidad endofítica de hasta 60% y además ha expuesto aumento del rendimiento (3127.30 kg.ha-1) en comparación con el testigo (1141.27 kg.ha-1)42.
Otro uso del género Trichoderma, es como solubilizador de fosfato, efecto comprobado en Brasil mediante estudios realizados para determinar el aumento en biomasa de arroz bajo condiciones de invernadero. La influencia de la inoculación de Trichoderma en arroz se determinó a los 30 y 45 días después de la siembra, midiendo diferentes parámetros de crecimiento, incluyendo altura, longitud de raíz y materia seca. El crecimiento de las plantas aumentó significativamente (24.9 cm) en presencia de fosfato natural estimulado por Trichoderma en comparación con el control (18 cm). En general, la eficiencia relativa de la biomasa (RE), fue significativamente mayor, encontrando un alto contenido P disponible y eficiencia de utilización de P (P-UEF), expresados como porcentaje, que indicaron la variación entre tratamientos del 10 al 61% y del 12 al 62%, respectivamente58.
Normativa para el control de bioinsumos. La estabilidad y calidad de un bioplaguicida son algunos de los requisitos principales para el registro y comercialización de bioinsumos. Cada país posee entidades competentes que son responsables de elaborar normativas y procedimientos que permitan tener un registro y asegurar la calidad de los productos que se comercializan en su territorio59.
El mercado nacional de CB en los países andinos se encuentra en crecimiento, sin embargo, no existe una normativa establecida en la mayoría de estos países para el desarrollo, elaboración, producción y comercialización de productos biológicos (PB)13.
A nivel de Latinoamérica Colombia es el país cuya normativa puede servir de ejemplo para el registro de bioformulados, la entidad encargada de regular y garantizar la calidad de los insumos agrícolas es el Instituto Colombiano Agropecuario (ICA) mediante la Resolución 000698 del 4 de febrero de 201135. Hasta diciembre de 2018, en este país se han registrado 303 bioinsumos de los cuales 38 son a base de Trichoderma60.
Sin embargo, en países como Argentina, Chile, Bolivia, Perú, Ecuador y Venezuela las normativas y procedimientos para la regularización de bioproductos están en vías de mejoramiento. Solo el 38% de los bioformulados comercializados tienen registro39.
En Argentina, el Servicio Nacional de Sanidad y Calidad Agroalimentaria (SENASA) mediante la Resolución 350/99 ha registrado hasta el momento 27 PB de los cuales 3 son a base de Trichoderma61.
En Bolivia, el Servicio Nacional de Sanidad Agropecuaria e Inocuidad Alimentaria Unidad Nacional de Sanidad Vegetal (SENASAG) mediante la Resolución Administrativa N° 055/2002 y N° 012/2006 ha registrado 10 PB de estos 3 son a base de Trichoderma hasta junio de 201162,63.
En Chile, el Servicio Agrícola y Ganadero (SAG) mediante la Resolución 3670/1999 y 2229/2001, ha registrado 21 productos a base de microorganismos de los cuales 9 tienen Trichoderma como ingrediente activo64. En Perú, el Ministerio de Agricultura Servicio Nacional de Sanidad Agraria (SENASA), ha registrado alrededor de 120 productos a base de microorganismos, de los cuales 17 son a base de Trichoderma65.
]]> En Ecuador, el pasado 05 de agosto de 2019, La Agencia de Regulación y Control Fito y Zoosanitario (AGROCALIDAD) emitió la normativa para el registro de bioplaguicidas y afines, mediante Resolución 143 "Manual de Procedimientos para el Registro y Control de Agentes de Control Biológico, Extractos Vegetales, Preparados Minerales, Semioquímicos y Productos Andinos Afines al Uso Agrícola”. Anteriormente, los PB comerciales fueron registrados en la categoría de fertilizantes y de 13 productos que constan en la base de datos hasta abril de 2019, 4 son a base de Trichoderma66. Mediante la nueva resolución se espera formalizar la comercialización de bioplaguicidas, garantizar insumos de calidad en el mercado nacional, proveer de insumos agrícolas para todos los contextos productivos, regular el registro con base en requisitos acordes a las nuevas tecnologías y generar herramientas en beneficio del sector agropecuario.Experiencias en Ecuador: Proyecto “Biocontrol for Sustainable Farming Systems”. En el Ecuador, su uso ha comenzado a ganar más espacio con la realización de investigaciones de empresas públicas y privadas que han implementado este tipo de insumos en varios cultivos como flores, banano, caña de azúcar, café, papa, brócoli, mora, entre otros, con resultados favorables de eficiencia en el CP y actuando como promotores de crecimiento, generando una disminución del impacto negativo del ambiente y la obtención de alimentos libres de contaminantes67-70.
En el año 2009, inició el Proyecto “Biocontrol for Sustainable Farming Systems” en Ecuador, ejecutado por el Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias (INIAP) y el Instituto Interamericano de Cooperación para la Agricultura. (IICA), con el financiamiento de MFAT-Nueva Zelandia. Se contó con el asesoramiento de especialistas de AgResearch, Plant and Food Research y Lincoln University, con el objetivo de generar formulaciones de MB y tecnologías de biocontrol que puedan ser implementadas en cultivos agrícolas en las condiciones ambientales del Ecuador71.
A continuación, se presentan los principales logros alcanzados a través de dicho proyecto durante los últimos diez años, entre los cuales están:
i). Conformación de un laboratorio de control biológico para investigación en INIAP. Se creó un Laboratorio de Control Biológico ubicado en la Estación Experimental Santa Catalina del INIAP, forma parte del Departamento de Protección Vegetal, en él se han generado varios procesos de investigación, principalmente sobre formulaciones microbianas a base de hongos benéficos, prospección, aislamiento y multiplicación de MB a partir de muestras de suelo y plagas con presencia de organismos antagónicos. Además, se han estandarizado metodologías para el control de calidad de PB a base de hongos. El control de calidad que se realiza comprende la implementación de pruebas microbiológicas del producto (concentración, viabilidad, porcentaje de germinación y pureza) y físico-químicas (actividad de agua, porcentaje de humedad, pH, densidad apisonada, suspendibilidad, tamaño de la partícula, humectabilidad y estabilidad de concentrado emulsionable)72. Sobre las metodologías implementadas, se han realizado capacitaciones continuas a técnicos de laboratorios de producción de bioinsumos del Ministerio de Agricultura (MAG), empresas privadas, así como a estudiantes y docentes de colegios agropecuarios y universidades.
Además, se conformó una Red de Técnicos de Laboratorios de CB, que está integrada por investigadores del INIAP, técnicos de laboratorio de empresas privadas y funcionarios gubernamentales del MAG y AGROCALIDAD. Se ha realizado diversos talleres sobre metodologías de multiplicación, producción y análisis de la calidad de bioinsumos a base de hongos benéficos, con el fin de generar bioinsumos de alta calidad que favorezcan a la agricultura sustentable en el Ecuador72. Se espera formalizar esta Red de Técnicos, para que cuente con mayor representatividad.
ii). Evaluación de la calidad de bioinsumos comerciales. Durante los primeros años del proyecto, se identificó la necesidad de evaluar la calidad de PB disponibles en el mercado ecuatoriano, con el fin de conocer su situación respecto a sus características, por esta razón en el año 2011, se realizó una prospección de bioinsumos comerciales. Se realizó el control de calidad, mediante pruebas microbiológicas, para determinar la concentración, viabilidad y pureza. Se evaluaron 18 productos comerciales, de estos el 64% de los productos no poseían viable el microorganismo que se declaraba en la etiqueta, el 42% presentó un alto porcentaje de contaminación, otro 35% presentó viabilidad de conidios, pero la concentración cuantificada del microorganismo fue inferior a la reportada en la etiqueta, con base en los resultados obtenidos en los análisis, los productos comerciales evaluados tenían deficiencia en su calidad.
Una vez determinada la limitante en calidad y que esto constituía un factor determinante en la ineficiencia de los mismos, se empezó con un programa de capacitación y difusión de resultados, integrando a los diferentes actores (AGROCALIDAD, MAG, productores de bioinsumos, agricultores y universidades) que intervienen en la producción de bioinsumos. Se realizaron capacitaciones continuas en el transcurso de este proyecto sobre las metodologías que fueron estandarizadas en el INIAP para unificar criterios y estandarizar procesos de evaluación de la calidad de los bioinsumos y mejorar las metodologías de producción.
En el año 2019, se realizó una nueva evaluación, lo que permitió determinar un impacto positivo del componente de capacitación del proyecto al incidir en el mejoramiento de los sistemas de producción de bioinsumos disponibles en el mercado ecuatoriano, sin embargo, aún hace falta llegar a más productores con talleres de capacitación. De trece productos evaluados a base de Trichoderma spp., el 46% cumplió con lo establecido en la etiqueta del producto. En esta evaluación, se consideró un nuevo parámetro denominado actividad de agua, que representa la cantidad de agua disponible para que los microorganismos puedan desarrollar su metabolismo, el cual influye en su crecimiento y viabilidad. Para mantener la viabilidad de un producto biológico con base en hongos, se consideran entre 0.2 a 0.7 valores de actividad de agua72 de los productos evaluados 61%, presentó valores óptimos de este parámetro.
iii). Diagnóstico de los laboratorios para control de calidad de bioinsumos en Ecuador. Se realizó un diagnóstico a los laboratorios del sector público y empresas privadas que podrían realizar análisis de calidad de bioinsumos. El tipo de bioinsumos con los que se ha trabajado mayoritariamente son agentes de control biológico (66.67%), extractos vegetales (14.29%) y productos afines de uso agrícola (19.04%). En términos de ACB, específicamente con hongos y bacterias (43.75%), depredadores y parasitoides (43.75%) y nematodos entomopatógenos (12.5%). El 90% de los laboratorios manifestaron tener experiencia y cuentan con espacios físicos controlados para realizar bioensayos de investigación y el 71.43% de los laboratorios afirma tener la capacidad de evaluar el control de calidad de bioinsumos. El 80.95% de los laboratorios encuestados están ubicados en la región Sierra y el 19.05% en la Costa. El 90% de laboratorios están interesados en formar parte de la Red de Laboratorios de Bioinsumos que coordina AGROCALIDAD para efectuar los análisis de control de calidad; además esta actividad constituye un servicio que generará un ingreso económico.
]]> iv). Desarrollo de prototipos de bioformulaciones a base de hongos benéficos. La concentración, viabilidad y pureza de una formulación, son características importantes para asegurar el éxito de una formulación. Se evaluaron las formulaciones: gránulo dispersable, gránulo cubierto, polvo mojable y concentrado emulsionable, para determinar la estabilidad y sobrevivencia de esporas de T. asperellum y Purpureocillium lilacinum, las bioformulaciones fueron elaboradas a partir de la multiplicación masiva de esporas en sustrato arroz, además se utilizaron materiales nacionales disponibles. Al realizar el control de calidad para estudiar la estabilidad de almacenamiento de los bioformulados a temperatura ambiente (16 °C), durante dos meses, se encontró que las formulaciones a base en T. asperellum más estables fueron las sólidas secas, sobresaliendolos gránulos cubiertos y gránulos solubles, con viabilidades de 1.6x108 y 1.7x108 esporas/g, concentraciones de 3.1x108 y 2.5x108 esporas/g, y purezas superiores al 98%, respectivamente. Mientras que en los formulados de P. lilacinum, el polvo mojable mostró mejores características de estabilidad a los dos meses de almacenamiento, con una viabilidad de 1.1x108 UFC/g, una concentración de 6.4x108 UFC/g y pureza del 99%51.Además, se desarrollaron prototipos de bioformulaciones, tales como polvo mojable, concentrado emulsionable, gránulo cubierto y gránulo dispersable, a base de T. asperellum, a los cuales se evaluaron los parámetros fisicoquímicos y microbiológicos en diferentes condiciones de temperatura (ambiental de 30 °C y refrigeración de 4 °C), durante seis meses de almacenamiento. Sobresalieron el polvo mojable y el gránulo cubierto almacenados a 4 °C, con porcentajes de viabilidad superiores al 85% de conidios germinados y una concentración de colonias de 1x108 UFC/g, mostrando estabilidad después de seis meses de almacenamiento. Sin embargo, el polvo mojable a 30 °C y seis de almacenamiento mantuvo una germinación del 81%52. En general, los resultados de evaluación de las características fisicoquímicas (densidad apisonada, humectabilidad, porcentaje de humedad, actividad de agua y pH), determinaron que existió estabilidad en estas propiedades. Actualmente, se está desarrollando el escalonamiento de estas tecnologías en el Ecuador, con la intervención de la empresa privada, el cual es el modelo de escalamiento adoptado por otros países como Nueva Zelandia.
Estos estudios presentaron resultados favorables de calidad para las formulaciones en polvo y gránulos, que permiten mantener la estabilidad de los microorganismos a temperaturas ambientales, sin la necesidad de requerir cadena de refrigeración para su transporte y almacenamiento.
v). Investigaciones en cultivos agrícolas. El gusano blanco de la papa (Premnontrypes vorax) es considerado uno de los insectos plaga de mayor importancia en este cultivo debido al daño que ocasiona en el tubérculo. Para el control de dicha plaga los agricultores realizan aplicaciones de insecticidas de alta toxicidad, en algunos casos en exceso, lo que incrementa los impactos negativos para el medio ambiente y para la salud de productores y consumidores73. En un estudio, se evaluó la eficacia de dos bioformulados de B. bassiana (arcilla y sustrato arroz) y los tipos de aplicación (trampas con plantas cebo con el bioformulado, aplicaciones foliares del bioformulado a las 40, 60 y 80 días; aplicación de gránulos a la base de las plantas a los 40, 60 y 80 días). Se observó que con una población de 17 adultos de gusano blanco/m2, en un suelo arcillo-limoso, con contenido de materia orgánica del 9.8%, el tratamiento de bioformulado con arcilla en aplicaciones foliares y a la base de las plantas a los 40, 60 y 80 días, presentó una incidencia de daño por gusano blanco en tubérculos (8.7%), frente al testigo sin aplicación con un daño de tubérculos del 23.7%. Por lo tanto, este entomopatógeno redujo el porcentaje de daño en tubérculos cosechados, constituyendo una alternativa biológica para su incorporación en programas de manejo de esta plaga, siempre y cuando existan buenas condiciones de humedad y alta presencia de materia orgánica en el suelo74.
En estudios en brócoli (Brassica oleracea), segundo producto no tradicional de exportación del Ecuador, se determinó la sobrevivencia del hongo Trichoderma sp., aplicado en el sustrato de plántulas de brócoli y determinar su efecto desde la siembra de la semilla hasta antes del trasplante. Las plántulas tratadas con Trichoderma sp., a los 32 días después de la siembra, presentaron los mayores pesos frescos en comparación con los tratamientos sin aplicación. Además, al cuantificar la concentración del hongo en el sustrato, se encontró que era inferior en los tratamientos que recibieron la aplicación de PQ (3x103 UFC/g de suelo), en tanto que los tratamientos con Trichoderma sp., sin aplicación de PQ mantuvieron una población del hongo superior (1x104 UFC/g suelo). Adicionalmente, se determinó la compatibilidad de Trichoderma sp., con PQ utilizados en el sistema de producción de plántulas. Se identificó compatibilidad del aislamiento de Trichoderma sp., con los pesticidas: Hymexazol, Propamocarb, Betaciflutrin, Metolaclor, Lambdacihalotrina, Lambdacihalotrina + Tiametoxam, Radian, Clorpirifos, Dimetoato, Benzoato de Emamectina y Acetamiprid; mientras que, se observó incompatibilidad con Thyram, PCNB, Captan, Carboxin + Captan, Carbendazim, Iprodione, Pyraclostrobin, Clorpirifos, Clorotalonil y Ciprodinil + Fludioxonil; determinándose que Trichoderma sp., puede ser incluido en sistemas de producción intensiva de plántulas de brócoli, favoreciendo su crecimiento75.
El aguacate (Persea americana), es un frutal de importancia económica en el Ecuador y con potencial de exportación. Se evaluó el efecto de la aplicación de T. harzianum (0.18g/planta a una concentración de 4x108 UFC/g de producto) en el sustrato de plántulas del cultivar Criollo, donde se determinó mediante análisis de absorción de nutrientes que las plantas inoculadas presentaron en el sistema radical concentraciones de niveles más altos de macronutrientes como nitrógeno, calcio y magnesio y micronutrientes como manganeso y cobre comparado con el testigo sin aplicación; actuando este hongo benéfico como promotor de crecimiento vegetal76.
La mora (Rubus glaucus), es un frutal nativo de los Andes con gran potencial productivo, se validaron dos componentes tecnológicos para el manejo del cultivo de mora de castilla: a) limpio (con utilización moderada de productos sintéticos y fertilización química) y b) orgánico (con uso de abonos orgánicos (AO) y PB), ambos componentes con y sin aplicación de Trichoderma sp. El manejo limpio con aplicaciones del hongo presentó los mejores resultados al avaluar números de yemas por rama, flores fecundadas, frutos por rama y rendimiento, obteniéndose un rendimiento entre 19.04 t. ha-1 y 24.97 t. ha-1, dependiendo de la zona de producción77. Además, se identificó al agente causal de la marchitez descendente (Dactylonectria torresensis), enfermedad de importancia en zonas productoras78. Posteriormente, se realizaron estudios para determinar alternativas para el control de esta enfermedad, encontrándose que Carbendazim y productos alternativos como el extracto de Mirtáceas mostraron el menor porcentaje de incidencia de la enfermedad a nivel de raíces y cuello de la planta, con 22% y 36% respectivamente, comparado con el control que obtuvo un porcentaje de 74%79. Se determinó la capacidad antagónica de aislamientos de Trichoderma spp., frente al patógeno en condiciones in vitro, observándose una inhibición de crecimiento radial del patógeno del 68%; mientras que, en invernadero hubo una reducción del porcentaje de necrosis en cuello de raíz del 35%80.
Por otro lado, se evaluó el efecto de la aplicación de T. asperellum (1.53 x 109 UFC/g)) sobre la productividad (rendimiento y peso de la fruta) del cultivo de mora, observándose un incremento de rendimiento entre el 13% y el 29% en comparación al control. En referencia al peso del fruto, se pudo observar un incremento de 1 g en los tratamientos donde se aplicó el hongo benéfico78,50. Además, se ha determinado que con inoculaciones periódicas (mensuales) de Trichoderma sp., al suelo, se logra el establecimiento del hongo, alcanzando niveles poblacionales altos en la rizósfera del cultivo81.
Se realizó un diagnóstico sobre el uso de microorganismos por parte de pequeños productores de mora. La información se recopiló en dos de las principales provincias productoras de este frutal en el Ecuador (Tungurahua y Bolívar). Se evidenció que los agricultores que han sido beneficiarios del Proyecto han adoptado la práctica del uso de MB como parte del manejo integrado del cultivo. Se determinó que el 53% de los bioproductos utilizados poseen como ingrediente activo bacterias del género Bacillus, el 31% son a base de Trichoderma y el 16% restante corresponde a otros tipos de AO con adición de combinación de microorganismos. Los agricultores manifestaron que los microrganismos son utilizados para diferentes funciones como acondicionar el suelo (53%), control de la enfermedad de marchitez descendente (41%) y para prevenir enfermedades (6%). El costo de microorganismos varía de acuerdo con los bioinsumos utilizados, encontrándose que un 42% de los agricultores gastan menos de 30 USD/tanque de 200 litros, un 35% gasta 50 USD/tanque, un 10% gasta 40 USD/tanque y un 13% gasta más de 50 USD/tanque.
El 81% de productores de mora, aplica microorganismos dos veces al año, el 16% lo realiza tres veces por año y el 3% una vez al año. El 66% de los productores de mora indicaron alcanzar un rendimiento del cultivo de 12 a 18 kg/planta, un 25% de 18 a 27 kg/planta y un 9% presentaron rendimientos inferiores a 12 kg/planta, valores que en todos los casos son superiores a la media nacional reportada por el MAG de 4 kg/planta. De los agricultores encuestados, el 80% manifestó haber recibido capacitación por parte del INIAP para el uso de microrganismos.
]]> En ensayos realizados en cultivos de banano orgánico (Musa acuminata) se evaluó el efecto de la inoculación de microrganismos benéficos (Trichoderma asperellum, Purpureocillium lilacinum y Arthrobotrys sp.) sobre las poblaciones de nematodos fitopatógenos. No encontró un efecto en la reducción de las poblaciones de nematodos patógenos así como en los de vida libre, sin embargo, en plantas tratadas con T. asperellum se determinó el incremento en el número de raíces sanas, lo que favoreció al incremento de la productividad del cultivo82. Además, se han evaluado hongos benéficos (Beauveria y Paecilomyces) para el control del trips Chaetanaphothrips signipennis, causante de la enfermedad mancha roja que causa pérdidas a pequeños y medianos de banano y plátano orgánico para exportación, donde se encontró reducción del daño por mancha roja83, sin embargo, estos hongos benéficos causan un moteado en la fruta cuando son aplicados directamente al racimo84. Por otro lado, se evaluaron productos aceptados en la agricultura orgánica, encontrándose reducción de afectación con mancha roja en un 90% en los dedos de banano mediante la aplicación de piretrina85. Y hasta un 100% con la aplicación de Saccharopolyspora spinosa83. En una encuesta aplicada a dos asociaciones de pequeños productores de banano en Ecuador (Asociación Tierra Fértil y ASOPROLIFLO), el 95% de los productores consideran que las pérdidas por mancha roja (thrips) son importantes y todos están dispuestos a utilizar la tecnología que el INIAP ofrece para el control de la mancha roja; pero desean continuar capacitándose mediante talleres continuos de actualización de conocimientos.
Discusión
El CB es el control de plagas mediante la aplicación de agentes biológicos para prevenir el desarrollo de una enfermedad por un patógeno, por lo que tiene un enfoque sostenible para el manejo de plagas, contribuyendo a la reducción en el uso de plaguicidas como parte de una estrategia de MIP86. Este tipo de control se basa en la premisa de que contrarrestar la pérdida de hábitat y las alteraciones ambientales asociadas con los cultivos de producción intensiva para conservar los controladores biológicos87. Estos organismos proporcionan un valioso servicio del ecosistema por su contribución al CB88. Por lo tanto, que la conservación de los MB es de fundamental importancia para la sostenibilidad de la producción de cultivos y que fomentan las plagas naturales89.
Trichoderma spp., es el principal hongo antagónico que ha sido formulado y es utilizado ampliamente en aplicaciones agrícolas debido a su conocido mecanismo de CB. También es conocido por su incidencia en el crecimiento de plantas, procesos de descomposición y biorremediación90. Estos beneficios aportan enormes ventajas a la industria agrícola para aplicar prácticas agrícolas respetuosas con el medio ambiente.
Trabajos recientes han señalado que enfermedades comunes de las plantas como la pudrición de la raíz, mal de semillero, marchitez, pudrición de la fruta, entre otras, se pueden prevenir y controlar con Trichoderma spp.90. Comúnmente, los ACB no afectan a los organismos no objetivo, sin embargo, se ha reportado que Trichoderma spp., presenta cepas antagónicas que no se dirigen particularmente a los organismos patógenos sino que también afectan a otros microorganismos91, por esta razón se recomienda aplicarlo solo y no en combinación con otro biocontrolador.
Por otro lado, su uso en productos formulados (polvo mojable y gránulos) atrae la atención de los investigadores para descubrir más sobre otros beneficios potenciales de Trichoderma spp., especialmente como PCV y su incidencia en el rendimiento50,76,82,84,92, por lo cual se recomienda su aplicación como parte de los programas de manejo de los cultivos agrícolas. El uso de formulados permite generar productos en los cuales el microorganismo posea un sustrato que le permita tener una estabilidad en parámetros como concentración y viabilidad, así como prolongar su vida útil en percha51. Por esta razón en necesaria mayor investigación para generar nuevos prototipos que permitan producir productos de calidad que obtengan resultados eficientes al momento de aplicarlos en los cultivos agrícolas.
El tema normativo es de suma relevancia para regular la producción de bioinsumos en un país66. Por esta razón las regulaciones implementadas en Latinoamérica permiten establecer parámetros de evaluación para el registro de productos, garantizando su calidad. Estos procesos de control deben ser rigurosos con la finalidad de evitar la comercialización de productos deficientes que provocan que el agricultor pierda la confianza y credibilidad en los bioinsumos.
En Ecuador, existe una tendencia a la adopción de controles biológicos en los sistemas de producción de los pequeños agricultores en los cuales se ha justificado sus beneficios a través de los resultados del proyecto “Biocontrol for Sustainable Farming Systems”93. Este enfoque conduce al crecimiento económico de las comunidades rurales pobres y al desarrollo del acceso a los mercados locales e internacionales. Además, mediante la adopción y promoción de sistemas de producción biológica, Ecuador puede promover su sector agrícola no solo para la producción, sino también como un lugar atractivo para el turismo ecológico y comunitario. En gran parte, este desarrollo agrícola ha permitido a Ecuador trabajar desde adentro hacia el éxito en el logro de los Objetivos de Sostenibilidad de la ONU93.
]]> Conclusiones
El uso de hongos benéficos principalmente Trichoderma sp., Beauveria sp. se ha incrementado en la agricultura debido a los resultados positivos que han sido confirmados mediante la investigación generada en los distintos países de Latinoamérica que han justificado su eficiencia en el CP así como su funcionalidad como PCV incidiendo en la nutrición vegetal. Además, se ha justificado que su uso permite el desarrollo de una agricultura sustentable que permite conservar recursos naturales como el suelo y agua, así como su efecto nulo en contaminación del medio ambiente, por lo cual constituyen un componente clave para la reducción del uso de agroquímicos en los cultivos agrícolas. Sin embargo, la regulación de la comercialización de estos productos es un tema que debe continuar fortaleciéndose para que los usuarios de bioinsumos obtengan productos de calidad y eficientes, a través de procedimientos de control de calidad que permitan verificar formulaciones y eficacia de los productos.
En Ecuador, la temática de CB ha tomado importancia y actualmente existe una actitud favorable por parte de los agricultores para utilizar bioinsumos y reducir la aplicación de agroquímicos puesto que los resultados obtenidos en el Proyecto “Biocontrol for Sustainable Farming Systems” ha permitido generar confianza y credibilidad en los agricultores sobre el uso de microorganismos en la agricultura como un componente del manejo integrado de cultivos que permite proteger el ambiente y ofertar productos limpios beneficiando la salud del consumidor.
Fuente de financiamiento
Ministry of Foreign Affairs and Trade New Zealand
Conflictos de intereses
Estas investigaciones no presentaron conflictos de intereses.
]]> Agradecimientos
Los autores agradecen al Proyecto “Biocontrol for Sustainable Farming Systems, Ecuador” por su aporte para generar información que contribuye al fomento del uso de bioinsumos y ha generado resultados que benefician al sector agrícola ecuatoriano. Además, agradecemos a Ministry of Foreign Affairs and Trade New Zealand por el financiamiento del Proyecto.
Finalmente, el agradecimiento a los agricultores y técnicos que formaron parte de las actividades desarrolladas en el Proyecto.
Aspectos éticos
Todas las investigaciones fueron realizadas siguiendo los procedimientos experimentales acorde a los lineamientos de INIAP y el código de ética, con la finalidad de generar resultados confiables que aporten a una agricultura sustentable en Ecuador.
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Nota del Editor:
Journal of the Selva Andina Biosphere (JSAB) se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales publicados en mapas y afiliaciones institucionales.
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