Julieta Ledezma A., Marcelo Amaya L., Consuelo Magne S.,
Ana Clara Ramos C., Julio Torrico S., Elizabeth Quisberth R.[2]
T’inkazos, número 33, 2013 pp. 93-117 , ISSN 1990-7451
Fecha de recepción: octubre de 2013
Fecha de aprobación: noviembre de 2013
Versión final: noviembre de 2013
Palabras clave: moscas de la fruta / parasitoides / control biológico / fruticultura / plagas agrícolas / Santa Cruz
Santa Cruz is the main fruit-producing region in Bolivia. Fruit flies are pests that cause considerable economic losses in the region’s fruit production sector. This article presents the results of a research project that studied the biodiversity of parasitoids associated with fruit flies in the municipalities of Porongo and La Guardia, as an alternative for the biological control of this pest.
Key words: fruit flies / parasitoids / biological pest control / fruit production / agricultural pests / Santa Cruz
Las moscas de la fruta (Diptera: Tephritidae) son plagas de gran importancia para la fruticultura debido a los daños directos que ocasionan a la producción, limitando la normal comercialización y exportación de frutas frescas. Alrededor del mundo se han descrito más de 4.500 especies (Malavasi, 2000); fueron registradas 212 especies de Anastrepha en la región neotropical (Uramoto, 2007). La International Plant Protection Convention (IPPC) de la FAO, y otras organizaciones como Sanitary and Phytosanitary Standards (SPS), preocupadas por los riesgos que representa la presencia de las moscas de la fruta en los agroecosistemas productivos, las consideran en muchos casos como insecto plaga cuarentenario. Esto debido a que perjudican las exportaciones de productos frescos, obligando a los países productores a asumir y cumplir ciertas normas, sobre todo con los países que integran los mayores bloques comerciales como la Unión Europea (UE), el Tratado de Libre Comercio con América del Norte (TLCAM), y el Mercado Común del Sur (MERCOSUR) (IAEA, 2003).
Por su posición geográfica en América del Sur, Bolivia es un país de tránsito e importador de frutas para el consumo de su población. Igualmente, presenta un perímetro geográfico muy permeable para el ingreso de la mosca de la fruta, que incluye géneros de importancia económica y cuarentenaria como son Ceratitis, Anastrepha, Bactrocera, Rhagoletis y Toxotrypana. En 2007, el Servicio Nacional de Sanidad Agropecuaria e Inocuidad Alimentaria (SENASAG) implementó el Programa Nacional de Control de las moscas de la fruta (PROMOSCA), que logró establecer un Sistema Nacional de Detección e Identificación de Moscas de la Fruta (SINMOSCA), cuyo propósito fue conocer las diferentes especies de moscas de la fruta presentes en el país, su distribución geográfica, su abundancia y otros aspectos bioecológicos. Estos aspectos permitirán establecer más adelante un plan de manejo integrado de moscas de la fruta, orientado al logro del objetivo general del PROMOSCA, la “reducción de la población de especies de moscas de la fruta, de importancia económica, en zonas productoras hortofrutícolas y con potencial exportador, e identificación de zonas de baja prevalencia y libres de moscas de la fruta” (PROMOSCA, 2009).
El género Ceratitis ha logrado proliferar en las zonas donde hay disponibilidad de frutos susceptibles a su ataque, distribuyéndose de esta manera en casi todo el territorio boliviano y mostrando una alta capacidad de adaptación a las diversas condiciones climáticas. El género Anastrepha mantiene limitada su distribución en las regiones con clima tropical y subtropical. Ambas especies de tefrítidos causan pérdidas significativas a la fruticultura y son una de las principales limitaciones para la expansión y comercialización de frutos (Quisberth, 2005).Actualmente, las moscas de la fruta se constituyen en una de las plagas de mayor trascendencia en el país, de restricción cuarentenaria más importante para el comercio hortofrutícola internacional y uno de los factores de mayor pérdida en la producción de frutales y hortalizas con un promedio de pérdida que puede variar entre 20 a 60%. Se hace importante la implementación de una estrategia de control que permita reducir estos márgenes de pérdidas y acceder a los mercados internacionales (PROMOSCA, 2009).
El departamento de Santa Cruz se ha transformado en la región más productiva del país. Al presente, la producción en todos los rubros representa el 60% de la producción nacional. Con el aumento de superficies, el incremento de la producción, la mecanización agrícola y nuevas tecnologías se van sumando nuevos problemas fitosanitarios. Por lo tanto, surgen nuevas plagas potenciales, al extremo de limitar la producción por el exagerado uso de productos químicos, elevando los costos de la misma a niveles no tolerados y haciendo insostenible los sistemas productivos. En la Agenda departamental de investigación Santa Cruz: 2012-2015, se consideran temas prioritarios la conservación de la biodiversidad, la estabilidad del ciclo biológico y la salvaguarda de la seguridad alimentaria como estrategias que se deben seguir para enfrentar los efectos del cambio climático, según la UAGRM/PIEB (2012).
La Dirección de Sanidad Agroalimentaria (DSA) del Gobierno Autónomo Departamental de Santa Cruz ejecuta el Sistema Regional de Detección de las moscas de la fruta a partir del año 2008. El trabajo se viene desarrollando en las principales zonas productoras de frutas con importantes avances en la detección, cuyo propósito fundamental es respaldar las actividades de campo con el monitoreo de adultos y el muestreo de frutos. En la actualidad, los productores demandan con urgencia la necesidad de implementar el manejo y control de la plaga debido a que en los últimos años la problemática de las moscas de la fruta se ha incrementado y, en ocasiones severas, se tiene pérdidas hasta de un 70% de la producción, lo que hace insostenible la producción. Ante esta presión por parte de los productores, la DSA ha previsto implementar un sistema de control a base de buenas prácticas agrícolas (BPA), manejo integrado de la plaga con la incorporación de estrategias como el uso de parasitoides.
En este artículo se presentan algunos de los resultados de la investigación “Estudio de la biodiversidad de parasitoides asociados a las moscas de la fruta (Diptera: Tephritidae) investigación básica para el control biológico en Santa Cruz, Bolivia”, ejecutada en el marco de la “Convocatoria para proyectos de investigación científica y tecnológica para el desarrollo del departamento de Santa Cruz”, iniciativa promovida por el Programa de Investigación Estratégica en Bolivia (PIEB) y la Universidad Autónoma Gabriel René Moreno (UAGRM). El estudio cuenta con el respaldo del Museo de Historia Natural “Noel Kempff Mercado” (MHNNKM) y tuvo como objetivo conocer la biodiversidad de parasitoides asociados a las moscas de la fruta en los municipios de Porongo y La Guardia. Para este propósito se trabajó con muestras de 42 especies frutales, entre comerciales y silvestres, con un total de 7.744 frutos, habiéndose recuperado 1.526 adultos de Tephritoidea, los cuales corresponden a C. capitata, Anastrepha y Neosilva. También fueron recuperados 67 especímenes de parasitoides de las familias Figitidae Braconidae, Pteromalidae y Chalcididae.
La investigación atiende las demandas del sector productivo de los municipios de Porongo y La Guardia. Para responder a las demandas del sector productivo es importante conocer primeramente lo que tenemos para implementar y establecer políticas que ayuden a solucionar los problemas estructurales de la producción, involucrando a los productores, técnicos, investigadores, académicos y políticos, comprometidos con el desarrollo agrícola y la seguridad alimentaria en el país. Es urgente fortalecer la matriz productiva nacional con tecnologías propias, producto del conocimiento campesino y de la investigación, la capacitación de productores y técnicos, promover la competitividad, estimular la inversión y establecer canales de comercialización.
La investigación se realizó entre octubre de 2012 y julio de 2013. Las actividades fueron coordinadas con el PIEB y la UAGRM, promotoras del estudio. El SENASAG Santa Cruz conoció el trabajo en el Instituto de Investigaciones Agrícolas (IIA) “El Vallecito”; y personeros del SENASAG/Bolivia visitaron el laboratorio para informarse sobre los avances del estudio. La DSA del Gobierno Autónomo Departamental de Santa Cruz brindó el apoyo técnico y logístico para el muestreo de frutos entre los pequeños agricultores. Los productores de los municipios de Porongo y La Guardia mostraron mucho interés por el trabajo de investigación, sus resultados y propuestas de políticas. El laboratorio de entomología del Museo de Historia Natural “Noel Kempff Mercado” apoyó con la elaboración de la propuesta de la investigación y son los responsables de la ejecución del trabajo. El IIA “El Vallecito” de la UAGRM apoyó con sus instalaciones de laboratorio y equipo básico. En el proceso de la investigación se capacitó a estudiantes de pregrado.
El estudio concluyó con el diseño de una estrategia para el control biológico de las moscas de la fruta en el departamento de Santa Cruz.
1. Estrategia metodológica
La investigación se desarrolló en los municipios de Porongo y La Guardia.
El municipio de Porongo corresponde a la provincia Andrés Ibáñez, ubicada al sureste de la ciudad de Santa Cruz de la Sierra, en el borde de las tierras bajas del Amboró y bordeada por el río Piraí, a 17°50’19,6” de latitud S, 63°17’47,7” de longitud W, a 442 msnm. La región tiene un ambiente semihúmedo con un clima tropical, con pequeñas variaciones en el día y la noche. La precipitación anual en la región es de alrededor de 1.000 mm, la temperatura media anual es de 24 °C. Tiene una breve estación seca que es de julio a agosto, con una precipitación mensual de sólo 30 a 40 mm y un largo periodo de humedad, entre diciembre y febrero. La temperatura promedio mensual es de 20 °C en junio y julio, y 26 °C de octubre a diciembre.
El municipio de La Guardia, provincia Andrés Ibáñez, está situado a 17°53’30,4” de latitud S, 63°19’46,3” de longitud W, 538 msnm, su clima es húmedo, subtropical con un promedio de 80% de humedad relativa. Presenta una temperatura promedio de 35 °C, con una mínima de 10 °C y una máxima de 34 °C; y dos periodos: uno lluvioso de noviembre a marzo y otro seco de abril a octubre. La precipitación pluvial media es de 1.000 mm/año. Los vientos son húmedos y vienen de la zona andino-amazónica del Amboró.
Con el propósito de cumplir con los objetivos planteados en el presente trabajo y por las características propias que demanda la investigación, las actividades se desarrollaron casi en forma paralela en campo y laboratorio.
Trabajo de campo
El muestreo de frutos se realizó en parcela de productores de los municipios de Porongo y La Guardia. Inicialmente, se realizó la fenología de producción de frutas con el apoyo de los productores y la experiencia de los técnicos para precisar la época de producción. Se consideraron frutos de cítricos, mangas, achachairú, acerola, guayaba, guapurú, ocoró, pasifloras, frutos de pepita, anonáceas, pacay y otros frutos silvestres (guayabilla, ocorocillo, turere, guabirá, cedrillo, tarumá, lúcuma).
En la colecta se siguieron los procedimientos establecidos por Carvahlo et al. (2004), se tomaron en cuenta las características del fruto entre pintón a maduro y con síntomas de daño por tefrítidos. La colecta se realizó del suelo y de la planta en bolsas de papel cada quince días y con base en la fenología de la especie frutal. Cada muestra fue identificada: se registraron datos del lugar, la especie, variedad, propietario, recolector y fecha de muestreo. También, fue considerada la lectura del sitio de muestreo con GPS para la determinación de las coordenadas geográficas y la altura sobre el nivel del mar. Con todo lo anterior, se hizo el traslado de muestras al laboratorio en contenedores de plastoformo. Las muestras fueron depositadas en el Laboratorio de Entomología Agrícola del Instituto de Investigaciones Agrícolas (IIA) “El Vallecito”, antes de las 24 horas después de la colecta en campo.
Actividades en laboratorio
Las actividades en laboratorio se realizaron en el IIA “El Vallecito”, dependiente de la Universidad Autónoma Gabriel René Moreno (UAGRM). Para el manejo de las muestras se siguió los procedimientos establecidos por Carvahlo et al. (2004). También, fueron consideradas las condiciones del laboratorio y la disponibilidad de fruta. Una vez recepcionadas las muestras de frutos en el laboratorio, se procedió inmediatamente con el registro de las muestras. Posteriormente, se realizó el lavado con agua corriente, desinfección con hipoclorito de sodio (1%), secado de la fruta con papel absorbente y pesaje de fruta. Después se procedió a individualizar las muestras colocándolas en bandejas de maduración de diferente dimensión según el tamaño de la fruta. Se realizó el acondicionado de fruta en bandejas de cría conteniendo arena lavada esterilizada y protegida con malla tul. Fue importante el control de la humedad (60-80%) y la temperatura (25 +/- 2 °C) dentro del laboratorio. Posteriormente, se procedió con la identificación de bandejas a través de códigos que faciliten la trazabilidad de las mismas.
Diariamente se realizaron observaciones de rutina para controlar la temperatura y la humedad, así como para verificar la emergencia de los especímenes adultos (moscas y parasitoides). En caso de emergencia, se procedió con el registro de adultos de las moscas de la fruta y parasitoides (género, sexo y número). Las observaciones se prolongaron por 30 días, por lo menos para el caso de la emergencia de las moscas de la fruta, y 6 a 10 días adicionales para la emergencia de los parasitoides. Los especímenes fueron sacrificados 72 horas después de la emergencia. Además, éstos se procesaron en seco y líquido en alcohol al 70%. Todos los ejemplares recuperados fueron sometidos al análisis a través de claves taxonómicas y bibliografía de referencia para su correcta determinación. Asimismo, se realizó la codificación para la colección biológica de tefrítidos y parasitoides himenópteros. Los ejemplares fueron guardados en medios líquidos, en tubos con tapa rosca, y en cajas entomológicas cuando se trataba de material seco. El material biológico formará parte de la colección científica del MHNNKM. Los datos generados en campo y laboratorio fueron introducidos a una base de datos y el análisis de la información fue sometida a estadística básica.
La relación fruto-mosca-parasitoide fue establecida cuando de una misma jaula de cría se produjo la emergencia de uno o más especímenes de mosca de la fruta y, en el caso del parasitoide, cuando se produjo la emergencia de un solo espécimen.
Identificación de moscas de la fruta
Identificación de parasitoides
Los ejemplares recuperados de los hospederos de moscas de la fruta fueron identificados a nivel de familia y género; los ejemplares de la familia Braconidae serán confirmados a nivel de género y especie con el apoyo de especialista del área, el Dr. Ovruski y la Dra. Marinho de la Planta Piloto de Procesos Industriales Microbiológicos (PROIMI) en Tucumán, Argentina. Los especímenes fueron examinados con la ayuda de un microscopio estereoscopio y las identificaciones fueron realizadas siguiendo las claves propuestas por Wharton et al.(1998); Canal y Zucchi (2000) y Marinho et al. (2011), basadas en las diferencias de las nervaduras alares, la disposición de las mandíbulas y la morfología del propodio. Para su buen resguardo, los especímenes de moscas de la fruta y parasitoides fueron depositados en el MHNNKM de la UAGRM de Santa Cruz, Bolivia.
Cálculo de índices
Los índices de parasitismo y la frecuencia de individuos por especie fueron calculados de acuerdo con Matrongolo et al. (1998) y Carvalho (2005) a través de las siguientes fórmulas:
2. Resultados de la investigación
Fenología de producción de frutos
Con el propósito de contar con información básica sobre la diversidad de especies frutales, las variedades y la producción durante el año en los municipios de Porongo y La Guardia, se elaboró la fenología de producción de frutos con la participación de los productores y técnicos.
Los cítricos, la manga, el achachairú y la palta son componentes productivos importantes dentro de los sistemas de producción (huertos familiares y parcelas comerciales). Los cítricos, por su diversidad de variedades (naranjas, mandarinas, pomelos, limas y limones), permiten tener una producción sostenida durante ocho o nueve meses del año. Además, por las características propias del cultivo, algunos productores dejan los frutos en la planta hasta que mejoren los precios en el mercado, perjudicando la próxima campaña de producción y exponiéndolas a la acción de los depredadores. Según Chavarría et al. (2009) y Paranhos et al. (2007), las moscas de la fruta (Diptera: Tephritidae) están presentes tanto en cultivos comerciales como en los silvestres. Las especies frutales silvestres son consideradas alternas para mantener los niveles poblacionales de las moscas y además constituir repositorios naturales de los controladores biológicos como los parasitoides. Las moscas de la fruta son capaces de irrumpir como plaga de primer nivel cuando sus ecosistemas son destruidos por la acción e intervención del hombre en la preparación de nuevas superficies de producción (Carvalho et al., 2010). Entre los daños directos que causan pueden ser mencionados la disminución de la producción, el bajo valor comercial de los frutos, el aumento de los costos de producción debido al uso de pesticidas para el control de la mosca, etcétera. Los daños indirectos están asociados al hecho de que las moscas son consideradas plagas cuarentenarias (Malvasi et al., 2000).
Cuadro 1
Fenología de producción de frutos en los municipios de Porongo y La Guardia
F: floración; D: desarrollo de fruto; C: cosecha
Nota: La cosecha/floración (C/F) y cosecha/desarrollo de fruto (C/D) se dan al mismo tiempo en cítricos por estrategia comercial de los productores (mejora de precio). La fenología varía en función al tiempo, sobre todo, por el fotoperiodo y termoperiodo.
Fuente: Elaboración propia.
Análisis de las muestras de frutos
En el periodo de estudio se realizaron muestreos en 42 especies frutales entre comerciales y silvestres, habiéndose colectado 7.744 frutos que en su conjunto corresponden a un total de 148.206 kilogramos (Gráfico 1). Los valores de emergencia registrados fueron de 1.526 adultos de moscas de la fruta de los géneros de interés como Anastrepha, C. capitata Neosilba.
El muestreo de frutos fue realizado de acuerdo a la época de producción de los hospederos, desde el inicio de cosecha, intensificándose en el periodo de madurez plena. Se espera hasta este periodo porque los ácidos volátiles y fermentos que desprenden las frutas son atrayentes naturales para las moscas de la fruta y sus parasitoides. El Gráfico 2 muestra el porcentaje de daño ocasionado por las moscas de la fruta, que varía entre 0 a 84,11%. Los frutos que presentan un considerable porcentaje de daño son la guayaba silvestre (P. guajava) (84,11%), la mandarina criolla (C. reticulata) (63,54%), la guayabilla (P. araca) (50,00%) y el ocorocillo (E. pyriformis) (46,67%), las de mayor significancia respecto a las especies frutales muestreadas.
En cuanto al índice pupas/kilo podemos observar (Gráfico 3) que los frutales más sobresalientes fueron el ocorocillo (E. pyriformis) con 252.94 pupas/kg, el café amarillo (C. arabica) con 157.89 pupas/kg, el cedrillo (S. mombin) con 92.51 pupas/kg, el café rojo (C. arabica) con 78.81 pupas/kg, el guabirá (C. aromatica) con 58.62 pupas/kg y la guayabilla (P. araca) con 52.88 pupas/kg. Respecto al índice de pupas/fruto, las especies frutales más representativas son el ocorocillo (E. pyriformis) con 1.87 pupas/fruto, la lúcuma (P. lucuma) con 1.58 pupas/fruto, la guayaba silvestre (P. guajava) con 1,26 pupas/fruto y el durazno tropical (P. persica) con 1,5 pupas/fruto.
Respecto al índice de pupas/fruto, el Gráfico 4 muestra las especies frutales más representativas como el ocorocillo (E. pyriformis) con 1.87 puparios/fruto, lúcuma (P. lucuma) con 1.58 puparios/fruto, durazno tropical (P. persica) con 1.5 puparios/fruto y guayaba silvestre (P. guajava) con 1,26 puparios/fruto, respecto a las demás especies que no dejan de ser importantes.
Muestreo de especies frutales colectadas en los municipios de Porongo y La Guardia
Gráfico 2
Porcentaje de daño ocasionado por las moscas de la fruta en diferentes
especies frutales en Porongo y La Guardia
Fuente: Elaboración propia.
Gráfico 3
Puparios por kilogramo de fruta en Porongo y La Guardia
Fuente: Elaboración propia.
Gráfico 4
Pupas por fruta en Porongo y La Guardia, Santa Cruz
Fuente: Elaboración propia.
Los índices de infestación como el porcentaje de daño, puparios por kilo y puparios por fruta, son indicadores clave para conocer el comportamiento de las moscas en los frutos, el riesgo y susceptibilidad de la especie frutal frente al ataque de las moscas de la fruta, la cantidad de individuos que pueden desarrollarse en cada fruto y establecer previsiones de una posible irrupción si no se toman acciones oportunas, para futuros emprendimientos de cría masiva en laboratorio; también permite hacer comparaciones entre frutales y entre zonas agroecológicas. Conocer estos indicadores en especies frutales de interés comercial ayuda a implementar políticas, planes y programas de control fitosanitario y establecer áreas libres o de baja prevalencia, con el involucramiento de los productores, empresas procesadoras de frutas, comercializadoras y consumidores en general; y promover la implementación y aplicación de prácticas culturales de manejo y control necesario para disminuir los daños ocasionados por las moscas de la fruta.
El porcentaje de daño en cultivos comerciales ha sido poco estudiado en el país; existe información muy escasa, a pesar de ser el indicador clave para determinar los daños directos y económicos que ocasionan las moscas de la fruta. Los niveles de daño son variables en cada hospedante y pueden depender de la densidad de adultos en el ambiente y la susceptibilidad del fruto a la ovoposición determinada por condiciones internas y externas del fruto, como también los factores nutricionales, acidez, pH, sólidos solubles, los cuales permiten el desarrollo de la larva. En la selección del fruto actúan como estímulos la época, la forma, el color, el contenido de nutrientes, el tamaño y la madurez, entre otros; en conjunto desencadenan el comportamiento de ovoposición y final aceptación del fruto (Prokopy, 1984). La utilización del porcentaje de frutos dañados y del índice de intensidad de infestación y el número de larvas por kilogramo de fruta son importantes para comparar datos por especie frutal en las diversas zonas agroecológicas del país. Estos datos permiten hacer campañas de concientización entre los productores, empresas procesadoras de frutas, comercializadoras y consumidores en general sobre el problema e incentivar la implementación y aplicación de prácticas culturales de manejo y control necesario para disminuir los daños ocasionados por las moscas de la fruta. Definitivamente, frutos de menor tamaño presentan mayores índices de infestación (Olarte, 1980).
Identificación de especímenes de moscas de la fruta
En cuanto a la obtención de adultos de moscas de la fruta en frutos hospedantes se recuperaron 1.526 especímenes de los cuales corresponden a C. capitata el 33,22%, al grupo Anastrepha 31,65% y Neosilba 35,12%. Dentro del género Anastrepha, el 62,52% corresponde a A. obliqua, 17,75% a A. striata, el 14,79% a A. fraterculus y 0,19% a A. rheediae. Para el presente estudio, el género C. capitata es el que presenta un mayor rango de hospederos (12 hospederos), seguido de A. obliqua y A. fraterculus, ambos con 4 hospederos, y A. rheediae con un hospedero. En el caso del Neosilba, género de la familia Lonchaeidae, fueron recuperados de 21 hospederos de frutas. Este género de moscas aprovecha aberturas o heridas ocasionadas por otros insectos para poder infestar el fruto; posiblemente este díptero no está adaptado por sí mimo para colonizar algunas especies frutales, como indica Branco et al. (2000). El Cuadro 3 muestra los hospedantes preferidos por los tefrítidos; ciruelo brasilero (S. purpurea) y la guayaba (P. guajava) en las que se registraron cuatro especies, incluyendo Neosilba.
Cuadro 2
Resumen de emergencia de adultos de las moscas de la fruta en relación a su especie frutal presentes en los municipios de Porongo y La Guardia
Fuente: Elaboración propia.
Especies de moscas de la fruta recuperadas de especies frutales en Porongo y La Guardia
Cuadro 3
Relación de moscas de la fruta/hospedante frutal en Porongo y La Guardia
Fuente: Elaboración propia.
Los resultados del estudio muestran una alta infestación de tefrítidos como el cedrillo (S. mombin), el café (C. arabica), la guayaba (P. guajava) y el ciruelo brasilero (S. purpurea). Se trata de especies en su mayoría silvestres cuyas características morfológicas de la cáscara del fruto es leve, además son de colores atrayentes y liberan productos volátiles cuando maduros que atraen a los tefrítidos que encuentran las condiciones propicias para la ovoposición y el establecimiento de la especie como lo señalan Malo et al. (2005). La capacidad de infestación de frutos por algunas especies de moscas de la fruta es un factor que puede contribuir para su predominancia en algunos hospederos. Moura y Moura (2006) verificaron que C. capitata fue la única especie dominante y constante en frutos de guayaba. Una de las características que diferencia a C. capitata de otros tefrítidos de importancia económica es la gran plasticidad en su comportamiento de ovoposición, reflejada en la colonización de distintos ambientes y en la adaptación a nuevos hospedantes (Yuval y Hendrichs, 2000). La adaptación de C. capitata a ciertos hospederos, según las regiones, puede surgir algún fenómeno de especialización local.
Según Nicasio et al. (2011), la capacidad de algunas especies de moscas en infestar más de un hospedero (polifagia) muestra una gran ventaja adaptativa para tales especies, en relación a las demás, una vez que puedan garantizar recursos alimenticios para su desarrollo y reproducción durante todo el año. La sobreposición temporal de la fructificación por diversas especies de plantas puede proporcionar condiciones para mantener las poblaciones de la plaga (Ronchi-Teles et al., 2011). Entretanto, la presencia de especies de frutas nativas puede ser una alternativa para el control natural de tefrítidos, ya que las larvas de las especies de moscas de la fruta que infestan sus frutos son reservorios de parasitoides de Anastrepha (López et al., 1999; Carvalho et al., 2010).
El Cuadro 4 muestra la predominancia de C. capitata en la mayoría de los frutos analizados, al mismo tiempo presenta un mayor rango de hospederos (12 hospederos), seguido de A. obliqua y A. fraterculus ambos con 4 hospederos y A. rheediae con un hospedero. También, se observa los hospedantes más preferidos por los tefrítidos como el ciruelo brasilero (S. purpurea), la guayaba (P. guajava) y Guabirá (C. aromatica).
Según Zucchi (2000), en las especies del género Anastrepha registradas, no son conocidos los frutos hospederos para el 56% de estas, porque los levantamientos son realizados principalmente con atrayentes alimenticios a través de trampas; es posible conocer las especies presentes en un determinado lugar, pero no permite asociarlas con sus hospederos. La especie más polífaga de este género es A. fraterculus; son conocidas 18 familias cuyos frutos son hospederos de esta especie, destacándose las Myrtaceae con un mayor número de especies de frutos asociados a A. fraterculus (Zucchi, 2000; Uramoto et al., 2005). En los levantamientos realizados a partir de frutos de la guayaba (P. guajava) una mirtácea ampliamente distribuida en Brasil, diferentes especies de Anastrepha han sido asociadas dependiendo del lugar donde fue realizada la colecta de los frutos por ejemplo en frutos de guayaba en el Estado de Rio Grande do Norte fueron encontradas A. zenildae y A. sororcula; en Concepción de Almeida, A. fraterculus, A. sororcula, A. zenildae y A. obliqua (Matrangolo et al., 1998). También fue observado A. bistrigata Bezzi (Uramoto et al., 2005), A. turpiniae Stone (Alvarenga et al., 2009) y A. striata (Araújo et al., 2005; Silva et al., 2010).
Cuadro 4
Fuente: Elaboración propia.
Identificación de parasitoides
Para la identificación de los parasitoides se trabajó con las claves propuestas por Canal y Zucchi (2000) y Marinho et al. (2011), Wharton et al. (1997) como referencia. Fueron recuperados 67 parasitoides de las familias Figitidae (47,76%), Braconidae (25,37%), Pteromalidae (25,37%) y Chalcididae (1,49%) de especies de tephritoidea. Los bracónidos fueron representados por Doryctobracon sp. Opius sp. En Figitidae el parasitismo es representado por Aganaspis sp. Una vez realizada la identificación de estas especies de la familia Braconidae y Figitidae, fue realizada una confirmación preliminar a través de fotografías enviadas al especialista internacional Dr. Wharton de EE.UU.; posteriormente, se realizará la confirmación de la identificación a nivel de especie. En el caso de las familias Pteromalidae y Chalcididae, aún no fueron revisadas las especies.
El estudio confirma lo señalado por Canal y Zucchi (2000), que indican que el parasitismo natural de tefritídos en Brasil es realizado normalmente por himenópteros pertenecientes a las familias Braconidae, Figitidae y Pteromalidae, diferenciadas por la venación de las alas. Generalmente, los bracónidos son los parasitoides colectados con mayor frecuencia. También se debe considerar lo que menciona López et al. (1999), Sivinski et al. (1997) y Ovruski et al. (2008), que la efectividad del parasitismo es influenciado por el tamaño del ovipositor del parasitoide: el estado de maduración del fruto; los frutos maduros liberan sustancias volátiles que pueden servir de guía al parasitoide. La experiencia en otros países muestra que, además de las características que indican estos autores, se debe considerar el tamaño de los parasitoides porque individuos grandes son más fáciles de manipular en laboratorio en la criación masal y en el campo al momento de la liberación.
Gráfico 6
Familia de parasitoides recuperados de especies de Tephritoidea en Porongo y La Guardia
Géneros de Tephritoidea recuperados de frutos en
Porongo y La Guardia
Fuente: E. Quisberth, 2013.
La relación fruto-mosca y fruto-mosca-parasitoide fue establecida cuando de una misma jaula de cría se produjo la emergencia de una o más especímenes de mosca de la fruta y en el caso del parasitoide cuando se produjo la emergencia de un solo espécimen. El cedrillo (S. mombin), ciruelo brasilero (S. pupurea), guabirá (C. aromatica) son especies de frutos silvestres importantes repositorios naturales de parasitoides de la familia Braconidae, además estos fueron obtenidos de puparios A. fraterculus, A. obliqua y A. striata. De puparios de Ceratitis y Neosilba, se recuperaron en su mayor parte parasitoides de la familia Figitidae. El estudio confirma la presencia de parasitoides en los agroecosistemas de Porongo y La Guardia, además se presenta una interesante opción para futuros emprendimientos de una cría masal en laboratorio.
Araújo y Zucchi (2002) obtuvieron similar situación de parasitismo en larvas de moscas de la fruta en Spondias sp. por presentar características físicas que favorecen el parasitismo, o sea, es un fruto pequeño con cáscara delgada. También fue posible asociar el mayor nivel de parasitismo al período de mayor índice de infestación.
La asociación entre los parasitoides y las moscas de la fruta se torna difícil porque cuando el parasitoide emerge, no es posible identificar la especie de Anastrepha, porque los puparios no presentan caracteres para la identificación específica. Esa dificultad ha sido encontrada considerándose apenas los datos obtenidos, cuando en la emergencia de mosca, es obtenida una única especie de mosca y sus parasitoides. De esa forma, es posible admitir que los demás ejemplares parasitados debiesen pertenecer a la misma especie criada (Zucchi, 2000).
El parasitismo puede ser influenciado por diversos factores como color, tamaño, grosor de la cáscara del fruto (Aguiar-Menezes, 2002), por el lugar y por el tamaño de muestra (Canal; Zucchi, 2000). Uno de los obstáculos para el control biológico de tefrítidos con parasitoides son los frutos grandes que sirven de refugio para las larvas de moscas, dificultando el alcance del ovipositor a las larvas que están a mayor profundidad (Paranhos et al., 2007). En frutos de menor tamaño, con pulpa y cáscara fina, el índice de parasitismo es mayor, por la facilidad que el parasitoide localiza las larvas de la mosca en el interior del fruto (Carvalho et al., 2010).
Daniela Rico. La paloma. Xilografía sobre papel, 2012.
Con relación a los figítidos, Guimarães et al. (1999) observó una predominancia de A. pelleranoi; este eucoilíneo es más común en los levantamientos de parasitoides de moscas de las frutas en Brasil y posee una amplia distribución geográfica; ha sido encontrado en todas las regiones de Brasil. También, observó que este eucoilineo emergió en frutos de ocho familias botánicas diferentes. Se obtuvo un 53,47% de los ejemplares de A. pelleranoi de frutos de mirtáceas, siendo 21,28% solo de guayaba (P. guajava). Matrangolo et al. (1998) ya había observado la importancia de este himenóptero en el parasitismo de tefrítidos en guayaba de cuatro especies de frutos muestreados, donde A. pelleranoi fue dominante, representando 61% de los parasitoides emergidos de este fruto.
En México, Martínez (2008) encontró un mayor número de parasitoides en el bosque, seguido de huerto frutal y millpa (campo de producción) con 721, 496 y 323 individuos, respectivamente. Estos datos reflejan posiblemente las características del sistema en que los parasitoides encontraron una alta disponibilidad de huéspedes. Las familias Braconidae, Ichneumonidae y Diapriidae fueron las más abundantes en el bosque con 203, 164 y 85 individuos, respectivamente. Esta tendencia se presentó de igual manera para el huerto, frutal y el cultivo bajo el sistema millpa. Los resultados obtenidos en el estudio se relacionan porque estos municipios (Porongo y La Guardia) son áreas con pie de monte que, al ser bordeadas por el río Piraí, presentan una humedad relativa constante, creando condiciones ambientales propicias para el establecimiento de una gran diversidad de especies frutales asociadas a una fauna benéfica, como se evidenció en el trabajo con la colecta de 42 especies frutales. Pero para una mayor consistencia de los datos y de la información, este tipo de estudios debe ser realizado en diferentes lugares y mínimamente durante 12 meses, mucho mejor si el estudio se prolonga por 24 meses, como indica Carvalho (2013 comunicación personal).
A nivel mundial han surgido nuevas expectativas en el control biológico de tefrítidos plaga, especialmente por los buenos resultados obtenidos por diversos programas de liberaciones aumentativas de parasitoides para la supresión de C. capitata, Bactrocera spp. y Anastrepha spp. Estos logros, junto con otros avances importantes sobre aspectos taxonómicos, bioecológicos y de producción masiva de parasitoides, aportan un conocimiento esencial para futuras actividades relacionadas al empleo de parasitoides en el control de tefrítidos. Sin embargo, debe considerarse que para lograr una selección adecuada de los parasitoides es fundamental profundizar en el conocimiento biológico y ecológico de estas especies a través de estudios en el laboratorio y en el campo previo a las liberaciones. Asimismo, es necesario investigar sobre la eficacia de los parasitoides con relación a las características biogeográficas y agronómicas de las distintas regiones frutícolas. Todo este análisis permitirá identificar agentes de control biológico más eficientes (Ovruski et al., 1999).
Conclusiones
El departamento de Santa Cruz es el principal productor de frutas frescas como el durazno, el ciruelo, la chirimoya, la sandía y la frutilla en los valles mesotérmicos; el mango, los cítricos, el café, el achachairú, las pasifloras, el guapurú y el palto en la zona más cálida. Las moscas de la fruta son una plaga importante porque ocasionan pérdidas considerables en la producción. También están presentes en frutos silvestres como el cedrillo, el ciruelo brasilero, la guayaba, la guayabilla y el guabirá, que también están relacionados con los tefrítidos. Antes de iniciar un programa de manejo y control, se debe considerar el estudio de los parasitoides en su diversidad, ecología, biología y rango de hospederos.
Con base en los resultados del estudio, se llegaron a las siguientes conclusiones:
• Las moscas de la fruta recuperadas de frutos se presentaron en el periodo de alternancia y sobreposición fenológica de las especies frutales en las estaciones de primavera y verano.
• Las especies frutales hospedantes de la mosca de la fruta de mayor importancia económica son el café (C. arabica), la naranja V. tardía (C. sinensis) y la manga rosa (M. indica). En cuanto a los frutos silvestres, son el cedrillo (S. mombin), el ciruelo brasilero (S. pupurea) y la guayaba (P. guajava).
• Se identificaron un total de dos géneros de Tephritidae: Ceratitis y Anastrepha, además de Neosilba (Lonchaeidae). Las especies encontradas fueron A. obliqua, A. striata, A. fraterculus, A. rheediae.
• En los municipios de Porongo y La Guardia las moscas del género Neosilba utilizan 21 plantas hospedantes; Ceratitis, 12 plantas hospedantes y el género Anastrepha, 8 plantas hospedantes.
• Las familias de parasitoides Braconidae, Figitidae, Pteromalidae y Chalcididae fueron recuperados de Anastrepha, Ceratitis y Neosilba en condiciones de laboratorio en frutos comerciales y silvestres.
• Preliminarmente, los hallazgos demuestran que existe parasitismo natural de los tefrítidos en Porongo y La Guardia, que en cierta manera dependen de la riqueza de las especies frutales hospedantes de las moscas de la fruta, las características morfológicas de los frutos y las condiciones ambientales de estas zonas.
La presencia de las moscas de la fruta en el país, en particular en el departamento de Santa Cruz, está demostrada con los Sistemas de Monitoreo Regional de Moscas de la fruta a través del uso de trampas y muestreo de frutos, gracias al esfuerzo que vienen realizando las unidades del SENASAG y la DSA. Las demandas del sector productivo son conocidas y no pueden esperar, requieren de atención urgente a través de acciones que cuenten con la participación de las instituciones estatales, privadas, productoras, además de las universidades y la cooperación internacional que ayuden con recursos y asesoramiento técnico para el control de las moscas de la fruta. El objetivo es resguardar y proteger las frutas de los efectos dañinos de esta plaga, considerando el cuidado del medio ambiente y asegurando de esta manera el abastecimiento de frutos para el consumo de la población boliviana
Con base en los resultados obtenidos, se muestra la presencia de importantes controladores biológicos (Bracónidos y Figitidos) en los ecosistemas naturales de Porongo y La Guardia. Con seguridad, estos también se encuentran en otros ecosistemas del país y se sugiere que a corto plazo se realicen trabajos similares en otras regiones y se implementen planes de emergencia para el control oportuno de las moscas de la fruta. Además, se deben considerar los ciclos fenológicos de las especies frutales comerciales, implementar las buenas prácticas agrícolas, combinadas con cebos tóxicos. A mediano plazo, se debe buscar financiamiento para la construcción y equipamiento de un laboratorio de cría masiva de parasitoides bracónidos. También, se deberá pensar en la formación de recursos humanos en centros y laboratorios especializados, capaces de impulsar la criación masal de los parasitoides nativos y/o bien recurrir a la utilización de los parasitoides específicos. Un ejemplo es el parasitoide exótico D. longicaudata (Ashmead) (Hymenoptera: Braconidae) como método inundativo para aumentar las poblaciones de los controladores biológicos. El uso de los parasitoides constituye una alternativa barata, eficaz y sostenible según lo demuestran países experimentados.
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Daniela Rico. Menina veneno. Ilustración digital, 2012.
[1] Investigación realizada en el marco de la “Convocatoria para proyectos de investigación científica y tecnológica para el desarrollo del departamento de Santa Cruz”, promovida por el Programa de Investigación Estratégica en Bolivia (PIEB) y la Universidad Autónoma Gabriel René Moreno (UAGRM) en el periodo octubre de 2012 a julio de 2013.
[2] Julieta Ledezma es bióloga y coordinadora de la investigación, responsable e investigadora del Área de Invertebrados del Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado (jledezma@museonoelkempff.org); Marcelo Amaya es biólogo e investigador del MHNNKM (marceloamayaledezma@gmail.com); Consuelo Magne es ingeniera agrónoma e investigadora asociada al MHNNKM (consuelo_magne@hotmail.com); Ana Clara Ramos es egresada de Teología (a_ramos_c@hotmail.com); Julio Torrico es ingeniero agrónomo (julio_torrico_s@yahoo.com). Elizabeth Quisberth es entomóloga e investigadora principal, especialista en moscas de la fruta; responsable del Laboratorio de Muestreo de Frutos de la Dirección de Sanidad Agroalimentaria (DSA) del Gobierno Autónomo Departamental de Santa Cruz e investigadora asociada al MHNNKM (elizabeth_quisberth@yahoo.com). Santa Cruz-Bolivia.