Aplicación de hongos entomopatógenos y producto tecsil para el control del chinche de cacao (Monaloniun dissimulatum Dist.) en Alto Beni, La Paz

Application of entomopathogenic fungi and tecsil product for the control of the cocoa bug (Monaloniun dissimulatum Dist.) in Alto Beni, La Paz

Hector Ivan Quispe Limachi¹, Máximo Lucio Nova Pinedo¹ y Beatriz Mamani Sánchez²

¹Carrera de Ingeniería Agronómica, Unidad Académica Campesina Carmen Pampa (UAC-CP) - Universidad Católica Boliviana "San Pablo". Coroico, La Paz, Estado Plurinacional de Bolivia.
²Departamento de Investigación y Provectos, Unidad Académica Campesina Carmen Pampa (UAC-CP) - Universidad Católica Boliviana "San Pablo". Coroico, La Paz, Estado Plurinacional de Bolivia.

Recibido: 24 de junio 2020
Aceptado: 23 de diciembre 2020

RESUMEN: El objetivo del presente estudio fue determinar el efecto de la aplicación de dos cepas de Beauveria bassiana procedentes de Probioma y de la Asociación Siempre, un producto Tecsil y un testigo (agua) para el control de chinches en estadio ninfal y adulto de cacao hibrido en cuatro Comunidades en el Municipio de Alto Beni. Los productos a emplear previamente fueron disueltos a una concentración de 1x10¹² conidios ml^-1, al cual se adicionó un coadyuvante emulsificante, cada tratamiento se asperjó 10 mi al inicio del ensayo. En cada Comunidad se tenían 16 árboles, a 4 de ellos se le aplicó los controladores: 2 de Beauveria bassiana, 1 de Tecsil y un testigo (agua), y a la vez a la mitad, es decir a 2 árboles, se encapsuló un fruto con 15 ninfas, y a los otros dos árboles, en dos frutos se incorporó con 15 chinches adultos.

Los chinches adultos presentaron mayor porcentaje de mortalidad de 37% en relación a un 25% de las ninfas a los 8 días de evaluación. Con la aplicación de los controladores, las dos cepas de Beauveria bassiana presentaron mayor efectividad en el porcentaje de mortalidad, de las cuales la Beauveria bassiana procedente de Probioma fue más efectiva que la Asociación Siempre, ocasionando un 62% y 37% de mortalidad de chinches respectivamente. Sin embargo, con la aplicación de agua (testigo) y el producto Tecsil causaron una baja tasa de mortalidad de 9 a 16% respectivamente. La interacción entre estadio y el efecto del producto de Beauveria bassiana en el tiempo letal medio, el de Probioma, fue en el registró de 5 y 7 días para causar muerte un 50% de los chinches en estadio adulto y ninfa. No obstante, el producto de la Asociación Siempre, el tiempo requerido fue de 8 y 14 días para adultos y ninfa para causar un 50% de mortalidad.

Palabras clave. Cacao, chinche, entomopatogenos y tecsil.

ABSTRACT: The objective of the present study was to determine the effect of the application of two strains of Beauveria bassiana from Probioma and the Siempre Association, a Tecsil product and a control (water) for the control of bed bugs in the nymph and adult stage of hybrid cocoa in four Communities in the Municipality of Alto Beni. The products to be used previously were dis solved at a concentration of 1 x 10¹² conidia ml^-1, to which an emulsifying adjuvant was added, each treatment was sprayed 10 mi at the beginning of the trial. In each Community there were 16 trees, to 4 of them the controllers were applied: 2 of Beauveria bassiana, 1 of Tecsil and a control (water), and at the same time to half, that is to say to 2 trees, a fruit was encapsulated with 15 nymphs, and the other two trees, in two fruits it was incorporated with 15 adult bugs.

Adult bed bugs had a higher mortality rate of 37% in relation to 25% of nymphs at 8 days of evaluation. With the application of the controllers, the two strains of Beauveria bassiana showed greater effectiveness in the percentage of mortality, of which Beauveria bassiana from Probiome was more effective than the Always Association, causing 62% and 37% of bed bug mortality. respectively. However, with the application of water (control) and the Tecsil product they caused a low mortality rate of 9 to 16% respectively. The interaction between stage and the effect of the Beauveria bassiana product in the mean lethal time, that of Probioma was in the record of 5 and 7 days to cause death in 50% of the bed bugs in the adult and nymph stages. However, the product of the Always Association, the time required was 8 and 14 days for adults and nymph to cause 50% mortality.

1     INTRODUCCIÓN

El cacao (Theobroma cacao L.) se cultiva en todos los países tropicales húmedos, y está difundido en todo el mundo por su gran valor económico, y es consumido por las cualidades que presenta, con alto contenido de grasas, proteínas, carbohidratos, celulosa, sales y minerales. Bolivia cuenta con importantes poblaciones de cacao a lo largo de la cuenca amazónica. (Bazoberry & Salazar, 2008) establecen que hasta el año 2007 se estimaba la existencia de 12.115 ha de cacao silvestre en Bolivia; 2.275 hectáreas de cacao amazónico boliviano cultivado y 6.360 ha de cacao híbrido cultivado o convencional. En el Departamento de La Paz, la Cooperativa El Ceibo es la aglutina la mayor parte de socios productores de cacao, entre ellas se puede mencionar los municipios de Alto Beni y Caranavi. De las cuales, en Alto Beni, el cacao es uno de los rubros que se perfila con mayor potencial para el desarrollo de la región, la productividad del cultivo de cacao representa entre el 10 y 13% de ingreso rural para los agricultores (Somarriba, Stoian, Zelada, & Palencia, 2002). Entre las gestiones 2012-2013 a nivel país representó un 66% de la producción de cacao esto significa un total de 752.34 TM es decir, 16.355 qq (Espinoza, Olivera, & Ledezma, 2014).

El chinche (Monalonion sp.) es una de las principales plagas del cacao y reduce considerablemente los rendimientos en países de África. Las picaduras y daños a las mazorcas ocasionados por los chinches causan entre 15 y 80% de pérdidas en la cosecha (Donis, 1988) y (Salinas, 1997). Los adultos y ninfas del chinche succionan la savia del endocarpio de las mazorcas, produciendo lesiones que provocan malformaciones, reducción del tamaño y hasta el aborto de los frutos jóvenes; las lesiones del chinche, exponen a las mazorcas al ataque de otros insectos y hongos (CEIBO, 1997). En un estudio realizado en el Municipio de Alto Beni por (Vargas, Somarriba, & Carballo, 2005) de las fluctuaciones poblaciones de chinche en dos rangos altitudinales comprendidos de: a) zona alta entre 500-700 m, registró 22,16±35,10 chinches por árbol y b) en zonas bajas (300-500 m) registró 9,20± 12,08 chinches por árbol, lo cual indicaría que se tiene un problema serio con esta plaga siendo que cuando se tiene un número mayor de 0,60-0,70 chinches por árbol es considerado realizar un control.

En Alto Beni Monalonion dissimulatum Dist. tiene un tiempo de vida de 35-50 días en campo (Urquizo, 2001) citado por (Vargas-Aquino, 2005). Las poblaciones de chinches en los cacaotales varían dependiendo de las condiciones de iluminación dentro de la plantación, patrón de lluvias y temperaturas, altitud y manejo agronómico del cacaotal (Donis, 1988) citado por (Vargas, Somarriba, & Carballo, 2005) Con relación a la dinámica poblacional de M. dissimulatum Dist. a lo largo del ciclo agrícola varia la presencia de las poblaciones de chinche, y estas tienen incrementar a partir de mayo y presentado su mayor pico y menor de población de chinche en agosto y abril respectivamente (Vargas, Somarriba, & Carballo, 2005) .

Una forma de control de M. dissimulatum en Colombia fue a través del empleo de productos químicos, lo cual generó perjuicios especialmente con insectos benéficos y polinizadores. En busca de alternativas de manejo de esta plaga, y al mismo tiempo que interfieran al mínimo con la fauna benéfica, realizaron estudios con el uso de hongos patogénicos con la perspectiva del control integrado de plagas (Montealegre & Rodríguez, 1989), quienes determinaron que el empleo de la cepa entomopatogénica de Beauveria bassiana causa mayor porcentaje de mortalidad de la M. dissimulatum al emplearse entre concentraciones de conidios que van desde 2,5x10⁸ y 7,5x10⁸ conidias ml^-1 de este entomopatógeno.

Los hongos entomopatógenos causan aproximadamente el 80% de las enfermedades en los insectos. Dentro de los principales hongos entomopatógenos existen varias especies de las clases: Hyphomycetes (Beauveria, Metarhizium, Verticillium, Penicillium, entre otros), Zygomicetes (Entomophthora, Erynia y Entomophaga), Oomycetes (Pythium y Tarichiutn) (Badii & Abreu, 2006). Los entomopatógenos atacan al insecto a través de la cutícula, donde germinan las esporas, produciendo hifas invasoras que penetran los tejidos del hospedante (Delgado, Lopez, & Giraldo, 2001).

Otra alternativa de control de chinche de cacao según (Huaycho, Maldonado, & Manzaneda, 2017) es mediante la aplicación de bioinsectiscidas a base de Solimán (Hura crepitans), Ajo ajo de monte (Gallecia integrifolia) y tabaco deshidratado. De los tres, Hura crepitans fue en la que se presentó una incidencia de fase ninfal del 14,3% y en la fase adulta de 9,8% esto comparación al testigo (sin bioinsecticida), el cual presentó incidencia en fase ninfal 55,2% y adulta 28,9%.

En ese sentido, el presente trabajo tuvo como objetivo determinar el efecto de la aplicación de dos tipos de Beauveria bassiana y un producto Tecsil para el control en ninfas y adultos del chinche de cacao (Monaloniun dissimulatum Dist.) del Municipio de Alto Beni, La Paz.

2     METODOLOGÍA

2.1     Localización

La presente investigación se realizó en la región de Alto Beni, ubicada al NE del Departamento de La Paz. Geográficamente, se encuentra localizada entre las coordenadas 15°10' y 15°55' de latitud sur y las coordenadas 66°55' y 67°40' de longitud oeste, a una distancia de 270 km de la ciudad de La Paz (PTDI, 2016-2020)

El clima es cálido y lluvioso la mayor parte del año, desde julio a agosto se presenta la época de heladas o surazos con temperaturas promedio mensuales que varían entre los 15°C hasta los 27°C con temperaturas promedio máximo de 37°C y un promedio mínimo de 10°C. La humedad relativa anual media es de 70%, con una precipitación media anual de 1600 mm, presentándose el periodo lluvioso entre noviembre y marzo, mientras que el seco entre mayo a septiembre, con 100 mm de precipitación media mensual (CEIBO, 1997).

2.2     Procedimiento

Inicialmente se localizaron las parcelas de 4 productores de cacao de las Comunidades a) Brecha T1 (a 541 m, 12°22'09,0" S y 67°31'47,8" O); b) Brecha T2 (479 m, 15°23'07,6" S y 67°32'19,8" O); c) Villa Prado (398 m, 15°25'29,5" S y 67°29'37,6" O) y d) Suapi o San Juan (526 m, 15°27'08,6" S y 67°29'04,6" O). Después se realizó la demarcación de los árboles de cacao en cada Comunidad. La construcción de jaulas (bolsa) para el ensayo tenía las siguientes medidas: 50 cm de ancho y largo, y diámetro de 15 cm de tela organdí, el costurado fue en todo el borde esto con el fin de evitar el ingreso de otros insectos.

La preparación de los productos comerciales de Beauveria bassiana consistieron en obtener una concentración 1x10¹²conidias ml^-1 (según etiqueta de los productos usados) y para obtener la homogenización se adicionó 2 gotas de aceite mineral ASSIST como coadyuvante emulsificante. Una vez agitado, se tamizó para separar los residuos. Por otra parte, el producto Tecsil fue diluido con agua de acuerdo a la dosis recomendada en la etiqueta. Seguidamente, se colocó 15 individuos de chinches adultos y 15 individuos de ninfas dentro de la jaula (bolsa) y estas se colocaron en un fruto de cacao y fueron amarrados herméticamente. Las evaluaciones se realizaron diariamente durante 15 días.

2.3     Diseño experimental

El experimento corresponde a un diseño de bloques al azar. El factor A estaba constituido por los niveles de estadio de desarrollo de la chinche (adultos y ninfa) y factor B (tipos de controladores: (a) testigo (agua); (b) Beauveria bassiana procedente de Probioma; (c) Beauveria bassiana procedente de Asociación Siempre; y (d) el producto Tecsil). Las unidades experimentales fueron distribuidas al azar, resultante de la combinación de dos factores y sus niveles, consistentes en 8 tratamientos y cada uno de ellos con 4 repeticiones, con un total de 16 Unidades Experimentales (UE) como se aprecia en la siguiente tabla:

2.4      Variables evaluadas

Porcentaje de mortalidad se obtuvo de acuerdo al conteo de número de individuos muertos sobre el total de chinches, dicho cálculo se realizó según la siguiente expresión:

El tiempo letal medio (TL50%) de mortalidad de los chinches de cacao se determinó a través de una regresión lineal para cada tratamiento como se desglosa en la siguiente tabla

2.5     Análisis estadístico

Se aplicó análisis de varianza (ANVA) para determinar si existe o no diferencias significativas entre los factores, así también entre las interacciones a un nivel de significancia de 0,05. En caso, de encontrarse diferencias significativas se realizó la prueba Duncan al 0,05 (Calzada, 1970). También se realizó una prueba estadística de T-Student entre los tipos de Beauveria. La información se analizó empleando el programa estadístico (SAS SYSTEM versión 2018).

3     RESULTADOS Y DISCUSIÓN

3.1     Porcentaje de mortalidad

Los análisis de varianza para el porcentaje de mortalidad presentaron diferencias significativas para los estadios de los chinches (FA), tipos de controladores (FB) y la interacción de ambos factores a los 3, 5 y 8 días de evaluación. No obstante, no presentaron diferencias en cuanto a los bloques (ver Tabla 3).

En la Figura 3 se evidencia que a medida que transcurre el tiempo paulatinamente, el porcentaje de mortalidad asciende, pero entre los dos estadios de desarrollo del chinche, los adultos son los que presentaron mayor porcentaje de mortalidad, del 37% en relación al 25% en estadio de ninfa, al cabo de 8 días de evaluación (ver figura 3). Sin embargo, en un estudio realizado por (Huaycho, Maldonado, & Manzaneda, 2017) al aplicar bioinsecticidas en chinche de cacao determinaron que el estadio ninfa fue la más susceptible en morir con relación a la fase adulta. Esta diferencia de resultados probablemente se deba, a que el empleo de extractos de plantas sea más tóxico en chinches en estadio ninfa. Mientras, lo contrario sucede en el presente estudio, donde se demuestra mayor sensibilidad las ninfas adultas por la acción de las dos cepas de Beauveria bassiana.

Con relación a la aplicación de productos, se evidencia que no se presentó un efecto significativo en el deceso de los chinches con la sola aplicación de agua (testigo) y el producto Tecsil, ya que al cabo de 8 días causaron un 9 a 16% de mortalidad de chinches respectivamente. Sin embargo, con la aplicación de los dos productos de Beauveria bassiana, ocasionaron mayor porcentaje de mortalidad de chinches dependiente de la procedencia del producto, es así que con Beauveria bassiana de Probioma y Asociación Siempre se obtuvo un 62% y 37% de mortalidad de chinches respectivamente (ver Figura 4).

En un estudio realizado por (Montealegre & Rodríguez, 1989) para el control de ninfas de chinche en cacao híbrido con dos tipos de Beauveria de la cepa (T006 y T011), una de Metarisius (T001) y el control (agua destilada) encontraron una mortalidad por efecto micótico de 54%, 90% y 77% respectivamente y 15% del testigo en 10 días de evaluación. Con ello se podría indicar que la acción de la cepa de Beauveria bassiana es diferenciado y que depende del grado de virulencia y la interacción entre el hospedero y el patógeno, ya que entre los dos tipos de Beauveria bassiana procedente de Probioma y de la Asociación Siempre difirieron en cuanto al porcentaje de mortalidad.

En la interacción de factores de estudio se observa en la Tabla 4 que el producto de Beauveria bassiana procedente de Probioma presenta mayor porcentaje de mortalidad tanto en ninfas (53%) como en adultos (71%) al cabo de 8 días de la aplicación. Seguido del producto de Beauveria bassiana de la Asociación Siempre, en la que se registró de mortalidad de 46% para adultos y 28% para ninfas. Entretanto, el producto Tecsil y el testigo fueron menos efectivos para causar mortalidad de los chinches adultos y ninfa.

Con respecto, a otros estudios con Beauveria en un trabajo en tomate para una plaga clave Chrysoperla externa, (Castro & Martínez, 2019) determinaron que el primer estadio larval fue más susceptible que los estadios más avanzados, y con ello se constataría que las cepas de Beauveria son más virulentas a estadios juveniles como se presenta en este estudio.

El nivel de virulencia depende mucho de la genética de patógeno. Es así que en un estudio realizado en café para el control de Hypothenemus hampei por acción de diferentes aislamientos de Beauveria bassiana evaluados en el campo, empleando una dosis de 2 x 10⁷ esporas/rama del árbol, el porcentaje de mortalidad los registros están entre 50,3 a 66,6 % y también reportaron que el porcentaje de mortalidad varía en función de la cepa de Beauveria bassiana.

Otro aspecto a considerar, el tiempo recomendado para determinar el porcentaje de mortalidad en el chinche de cacao está comprendido entre 4 a 6 días (Montealegre & Rodríguez, 1989). En el presente trabajo se denota que al cabo de 5 días tanto para adultos y ninfas de chinche de cacao Beauveria bassiana con el producto de Probioma fue en la que se registró un 54 y 39% de mortalidad respectivamente; mismo patrón, aunque en menor mortalidad se observa con el producto procedente de la Asociación Siempre. Sin embargo, en un tiempo de 8 días se observó que tanto en ninfa como el adulto los dos productos empleados de Beauveria bassiana ocasionan mortalidad en los chinches.

3.2     Tiempo letal medio (TL 50%)

Para el análisis de esta variable, se comparó el efecto de la aplicación de los dos productos de Beauveria bassiana con relación a los dos estadios de desarrollo de la ninfa. El ANVA presentó diferencias significativas para el factor A, estadio de desarrollo del chinche (F= 132,91; GL_1,45; P<0,01), para el factor B, tipo de controlador (F=175,45; GL_1,45; P<0,01) y la interacción de factores (F=39,08; GL_1,45; P<0,01) respectivamente. Al igual no se detectaron diferencias entre bloques (F=132,91;GL_3,45;P>0,01).

Entre los estadios de desarrollo, la mitad de los adultos enjaulados murieron al cabo de 6,6 días en promedio, mientras las ninfas requirieron un mayor tiempo (10,7 días). Con ello se podría indicar que las ninfas presentaron significativamente mayor resistencia ante la patogenicidad que los adultos.

El efecto de los dos tratamientos sobre la determinación del tiempo letal medio presentó diferencia significativa. Siendo mayor el TL50% con la cepa de Beauveria bassiana de la Asociación Siempre de 11 días. Sin embargo, el tiempo promedio requerido para matar a más del 50% de la población con la cepa de Beauveria bassiana procedente de Probioma fue 6,2 días. Este tiempo de efectividad entre cepas al parecer está dado por la variabilidad intraespecífica de cepa empleada de cada producto, ya que en otro estudio en una especie con 30 cepas de Beauveria bassiana para controlar el barrenador Diatraea saccharalis los porcentajes de mortalidad y TG50 variaron ampliamente desde 96% a 30% de mortalidad y de 12:25 a 20:04 horas en causar un 5% mortalidad (Díaz & Lecuona, 1995).

Como resultado de la interacción entre estadio y el efecto del producto de Beauveria bassiana en el tiempo letal medio, el producto de Probioma registró entre 5 y 7 días para causar muerte a un 50% de los chinches en estadio adulto y ninfa respectivamente. Sin embargo, el producto de la Asociación Siempre requirió de 8 y 14 días en ocasionar un 50% de mortalidad para adultos y ninfas de chinche de cacao (Figura 5).

Con respecto, al tiempo letal medio por comunidad en la Tabla 5 se aprecia en la Comunidad de la Brecha T2, el TL al 50% fue en 7,7 días a comparación con las otras comunidades de la Brecha T1, San Juan de Suapi y Villa Prado en las que se requirió más tiempo a pesar de no presentar diferencias significativas.

En la Figura 6 se observa que el tiempo que llegaron a morir el 50% de las ninfas en un lapso de 12 días se presentó en las Comunidades de la Brecha T1 y Suapi, seguido de Villa Prado y Brecha T2 de 9 y 10 días respectivamente. Sin embargo, entre Comunidades, las chinches en estadio adulto no presentaron diferencias en el tiempo de mortalidad, ya que estas oscilaron entre 6 a 7 días en morir. Al no encontrar diferencias estadísticas entre las comunidades entre ambos productos sugiere que pueden ser aplicados estos controladores indistintamente la zona.

De los dos productos empleados de Beauveria bassiana, la procedente de Probioma requirió menos tiempo de causar 50% de mortalidad en los chinches de cacao que la de la Asociación Siempre en las 4 Comunidades de estudio, como se observa en la siguiente figura.

En la Tabla 6 se denota que las cepas de Probioma produjeron un efecto rápido en el control de los chinches, más aún en el estadio adulto en la que se registró el tiempo letal medio entre 5 a 6 días. En el estado ninfa con este mismo tratamiento requirió entre 7 a 8 días. Las cuales fueron estadísticamente diferentes entre intervalos de tiempo, pero no entre las cuatro comunidades obtenidas. Sin embargo, con la aplicación de las cepas de Beauveria bassiana procedentes de la Asociación Siempre, se requirió más tiempo en ocasionar la muerte tanto en ninfas y adultos en las cuatro Comunidades donde se realizó en estudio.

De acuerdo a los resultados presentados el nivel de virulencia y tiempo letal medio de la cepa Beauveria bassiana procedente de Probioma fue más efectiva, que de la Asociación Siempre. Además, es importante mencionar que la sepa de Asociación Siempre fue extraída en el Municipio de Alto Beni. Según algunos autores que trabajan con bioinsumos sugieren que las cepas locales son más efectivas que las foráneas. Lo cual no sucedió en este caso. Al respecto, (Rivera & Pinto, 2020) menciona que en condiciones naturales hay diversidad de cepas de Beauveria bassiana y el desarrollo de una infección debería ser exitosa ya que hay una mezcla de genotipos que difieran genéticamente. Por otra parte, (Castrillo, Wiegmann, & Brooks, 1999) menciona con relación al tipo al insecto, el rango de variabilidad de infección del insecto depende de la virulencia del hongo entomopatógeno

4     CONCLUSIONES

Se determinó que los chinches adultos presentaron mayor porcentaje de mortalidad (37%) en relación a las ninfas (25%) a los 8 días de evaluación. Entre los controladores, la aplicación de agua (testigo) y el producto Tecsil causaron un 9 a 16% de mortalidad respectivamente. Entre las dos cepas de Beauveria bassiana, la más efectiva fue la procedente de Probioma (62%) en relación a la de la Asociación Siempre (37%). El producto de Probioma fue en el registró entre 5 a 7 días para causar muerte en un 50% de los chinches en estadio adulto y ninfa respectivamente. No obstante, el producto de la Asociación Siempre requirió de 8 y 14 días para adultos y ninfa para causar un 50% de mortalidad.

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