Diversidad, estructura y composición florística de los bosques de tierra firme y várzea en el oeste de Pando, Bolivia

Diversity, structure and floristic composition of the terra firme and várzea foreste in western Pando, Bolivia

Alejandro Araujo-Murakami ¹*, W. Milliken², Bente Klitgaard², Ana M. Carrion-Cuellar¹, Sahuiry Vargas-Lucindo ³, Ruperto Parada-Arias ³, Pablo S. Alvez de Oliveira & Guido Vasquez-Colomo ³

¹Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado, Universidad Autónoma Gabriel Rene Moreno, Av. Irak 565, Casilla 2489, Santa Cruz, Bolivia
²Royal Botanic Gardens, Kew, Richmond, Surrey, TW9 3AB, Inglaterra ]]> ³Centro de Investigación y producción para la Amazonia, Universidad Amazónica de Pando, Cobija, Bolivia

*Autor de correspondencia: araujomurakami@yahoo.com

Recibido: 04.01.21, Aceptado: 04.05.21.

Resumen

Se analizó la diversidad, estructura y composición florística en dos bosques amazónicos en el oeste de Pando. Se instalaron seis parcelas de una hectárea (100 x 100 m), tres en bosque de tierra firme y tres en bosque de várzea, donde se evaluaron individuos de árboles y liana s con DAP≥10 cm. En total, se registraron 3.425 tallos de árboles, de 380 especies (740 según Chao 2), 187 géneros y 53 familias. Las lianas, registraron 103 tallos, en promedio 18 individuos ha^-1 en tierra firme y 17 en várzea. La diversidad arbórea de especies (f= 0.950; p<0.385) e índice de diversidad Shannon-Wiener (f= 0.013; p<0.914) no presentaron diferencias estadísticas significativas: en la várzea se registraron 117±11 especies ha^-1 y un índice de Shannon-Wiener de 3.81±0.25; y en tierra firme se registraron 104±7 especies ha^-1 y un índice de Shannon-Wiener de 3.78±0.16. La estructura presentó diferencias estadísticas significativas en número de individuos (f= 106.602; p<0.000) y diámetro máximo de los árboles (f= 10.986; p<0.030), siendo que, la várzea registró 657±1.86 árboles ha^-1frente a 485±16.5 árboles ha^-1en tierra firme. La diversidad beta, expresa que los bosques son diferentes florísticamente: el índice de similitud (Sørensen) es de 32.6 y una similitud cuantitativa (Bray-Curtis) de 15.36%. En la várzea, las especies más importantes fueron Attalea phalerata, Socratea exorrhiza, Virola pavonis y Theobroma cacao; y en tierra firme, fueron Tetragastris altissima, Pseudolmedia laevis, Bertholletia excelsa y Cecropia sciadophylla. Ambos bosques albergan una diversidad relativamente similar, pero difieren significativamente en su estructura y composición florística.

Palabras clave : Amazonia, Floresta, Florística, Diversidad, Estructura.

Abstract

We analyzed the diversity, structure and floristic composition of two types of Amazonian forests in western Pando. Six plots of one hectare (100 x 100 m) were installed, three in térra firme forest and three in várzea forest, where individuáis of trees and lianas with DBH≥10 cm were evaluated. In total, 3,425 tree stems were recorded, of 380 species (740 according to Chao 2), 187 genera and 53 families. The lianas registered 103 stems, an average of 18 individuals ha^-1 on the terra firme and 17 in várzea. The arboreal diversity of species (f = 0.950; p <0.385) and Shannon-Wiener diversity Índex (f = 0.013; p <0.914) do not present statistically significant differences: in the várzea to record 117 ± 11 species ha^-1 and one Shannon-Wiener index of 3.81 ± 0.25; and on terra firme, 104 ± 7 species ha^-1 and a Shannon-Wiener index of 3.78 ± 0.16 were recorded. The structure presented significant differences in number of individuals (f = 106.602; p <0.000) and maximum diameter of the trees (f = 10.986; p <0.030), being that the várzea registered 657 ± 1.86 trees ha^-1 compared to 485 ±16.5 trees ha^-1 on terra firme. Beta diversity expresses that forests are floristically different: the similarity index (Sørensen) is 32.6 and a quantitative similarity (Bray-Curtis) is 15.36%. In várzea, the most important species were Attalea phalerata, Socratea exorrhiza, Virola pavonis and Theobroma cacao; and on terra firme, they were Tetragastris altissima, Pseudolmedia laevis, Bertholletia excelsa and Cecropia sciadophylla. Both forests harbor a relatively similar diversity, but differ significantly in their structure and floristic composition.

Introducción

Los bosques amazónicos son variables, elementos como la altura de los árboles (Feldpausch et al. 2011), la biomasa (Feldpausch et al. 2012) y la composición florística (Araujo-Murakami et al. 2009, 2015) varían considerablemente según los niveles de precipitación, el tipo de sustrato y su capacidad de retención de humedad, pero principalmente debido a la duración e intensidad de las inundaciones, generando bosques con grandes diferencias estructurales y florísticas (Puhakka & Kalliola 2001, Tuomisto & Ruokolainen 2001, Araujo-Murakami etal. 2009, 2012, 2015, Pardo-Molina et al. 2020). Dada la existencia de variación en estos factores, en la Amazonia boliviana existen bosques de tierra firme, bosques inundados o pantanos y bosques inundables, estos últimos pueden ser por ríos de agua blanca o turbias (várzea) y por ríos de agua negra o verdosas (igapó).

Según Campbell et al. (1986), los bosques de várzea son menos estables y diversos en especies arbóreas en relación con los bosques de tierra firme. Esta es una afirmación relativa considerando que, Wittmann et al. (2006) afirman y demuestran que estas formaciones boscosas de várzea pueden ser tan diversas como los bosques de tierra firme. Igualmente, Araujo-Murakami et al. (2012) encontró resultados coincidentes con este estudio. Estos autores, menciona que, las afirmaciones anteriores pueden deberse a que los bosques de várzea han sido poco estudiados.

En la Amazonia boliviana, se llevaron a cabo varios estudios florísticos en los bosques amazónicos. Sin embargo, no muchos estudios en el norte del Amazonas boliviano (Boom 1987, Mostacedo et al. 2006, Araujo-Murakami et al. 2012, Pardo-Molina et al. 2020). Por lo tanto, éste estudio tiene como objetivo analizar la diversidad, la estructura y composición florística de dos de las principales formaciones forestales del Noroeste de la Amazonia en Bolivia: los bosques del plano sedimentario terciario (tierra firme) y los bosques de llanura aluvial temporalmente inundable (várzea o bajío).

Área de estudio

El área de estudio incluye los bosques amazónicos del noroeste o Amazonia del Acre-Madre de Dios (Navarro & Ferreira 2009). Específicamente, bosques de la llanura aluvial estacionalmente inundable de aguas blancas (várzea) o bajío de la cuenca del río Tahuamanu, y los del plano sedimentario terciario (tierra firme) del sector occidental de Pando (Tabla 1). En los bosques de tierra firme, el suelo está por encima del nivel máximo del agua, que nunca (o raramente) puede inundarse. Los bosques de várzea están detrás de las barreras de la ribera de los ríos de aguas blancas (con ricos sedimentos minerales), donde el relieve con frecuencia desciende formando áreas periódicamente inundadas (Araujo-Murakami et al. 2011).

Datos históricos (1970-2005) del clima proporcionados por SENAMHI (2012) del departamento de Pando muestran que la temperatura es relativamente uniforme, con un promedio anual de 24-27°C. Por otro lado, el promedio anual la precipitación presenta gradientes que van del norte (2.000 mm) al sur (1.800 mm) y del oeste (2.000 mm) al este (1.800 mm). El área de estudio tiene un clima estacional que distingue dos estaciones, una seca y relativamente fría (mayo a septiembre) y otra húmeda y caliente (octubre a abril).

De acuerdo al estudio de Quezada et al. (2012), los suelos dominantes en la parte noroccidental (sector Acre-Madre de Dios) del Amazonas boliviano se clasifican como acrisoles y cambisoles, con ferrasoles dominantes hacia el este (sector Alto Madera) en lo que respecta a tierra firme. En cambio, en lo que respecta a bosques inundables, el Amazonas tiene inclusiones de pluvisoles en todas las llanuras aluviales. Por otro lado, según Toledo et al. (2009) los suelos en la Amazonia boliviana son moderadamente ácidos, pero presentan variantes desde neutros a muy ácidos, dependiendo de la profundidad y la estructura (textura fina o arcillosa). Generalmente, son de fertilidad moderada con bajo contenido de fósforo (≈5.6 cmol kg^-1), capacidad de intercambio catiónico media o moderada (≈5.8 cmol kg^-1), un contenido promedio de materia orgánica (≈2.7%) y con alto valores en saturación base (≈78%).

Métodos

Toma de datos

Dentro de las seis parcelas de una hectárea (100 x 100 m), se evaluaron todos los individuos (arboles, y lianas) con un diámetro a la altura del pecho (DAP, medido a 1.3 m del suelo) ≥ 10 cm (Tabla 1), en caso de presentar raíces aéreas y/o deformación se midieron 50 cm por encima desde donde el tronco se torna regular (Phillips et al. 2016). Cada árbol individual fue codificado, medido el DAP e identificado hasta el nivel de especie en la medida de lo posible o, en su defecto, asignado a una morfoespecie. Las alturas de los árboles fueron estimadas mediante la superposición de ángulos utilizando una vara de 4 m. Las especies registrados se recolectaron en tres duplicados si eran estériles y cinco cuando eran fértiles, a los cuales se les asignó un código de recolección de uno de los participantes del estudio (AMC = Ana María Carrión) y su número respectivo. Las muestras se procesaron en el campo y luego se incorporaron al Herbario del Oriente Boliviano y al Royal Botanic Gardens, Kew (K). La identificación original de las muestras se realizó en el campo y luego se confirmó en USZ y Kew. La clasificación taxonómica se realizó de acuerdo con el sistema APG III (www://topicos.org).

Análisis de datos

Se calculó el área basal que equivale a la dominancia para cada árbol y se hizo la sumatoria para cada parcela, también se calculó la abundancia o densidad (número de individuos) para cada parcela y por tipo de bosque se calculó el promedio y el error estándar. Luego, se encontró la altura y el DAP promedio y máximo de los individuos dentro de las parcelas. La diversidad de especies, géneros y familias se calculó cuantificando el número de taxones para cada parcela y para los tipos de bosque, también se calculo la diversidad total mediante el índice de Chao2 (Chao 1984). Posteriormente, el índice de diversidad alfa se calculó utilizando el índice de Shannon-Wiener (Shannon & Weaver 1949, Margalef 1951) en cada una de las parcelas. Todos estos parámetros fueron comparados mediante un Análisis de Varianza (ANOVA), previa prueba de normalidad y homogeneidad de varianzas, utilizando el paquete estadístico IBM-SPSS v.21.

Resultados

Se registraron 3425 individuos con DAP ≥ 10 cm, de 380 especies en seis hectáreas (tres por bosque) con 740 especies a encontrar según el estimador Chao 2. En bosque de várzea se registró 1971 individuos, 254 especies (565 según Chao 2), 139 géneros y 45 familias; igualmente, mientras que en tierra firme habían 1.454 individuos, 200 especies (378 según Chao 2), 127 géneros y 45 familias.

Diversidad alfa y beta

En cuanto a diversidad alfa, en el bosque de várzea se registró en promedio 117 (±11.39) especies ha^-1, 82±5.36 géneros ha^-1, 36±2.33 familias ha^-1 y un índice de diversidad de Shannon-Wiener de 3.81 (±0.25). En tanto que, en el bosque de tierra firme se registró en promedio 104±6.9 especies ha^-1, 81±3.79 géneros ha^-1, 35±2.08 familias ha^-1 y un índice de diversidad de Shannon-Wiener de 3.78±0.16 (Tabla 2). Siendo que, no se encontraron diferencias estadísticas significativas en ninguna de las variables de diversidad analizadas y comparadas; es decir que, entre bosques de várzea y bosque de tierra firme no existe diferencias estadísticas significativas entre la riqueza de especies (f= 0.950; p<0.385), géneros (f= 0.950; p<0.385), familias (f= 0.041; p<0.849) y índice de diversidad Shannon Wiener (f= 0.013; p<0.914).

Respecto a la diversidad beta, se observa que existe una diferencia florística expresada por el índice Sørensen de 32.60% a nivel de especie, 59.40% a nivel de género y 82.22% a nivel de familia. Asimismo, mediante el método cualitativo-cuantitativo (Bray Curtís 1957, Sørensen 1948), se determina una similitud del 15.35%, demostrando una vez más que los bosques de tierra firme y várzea son diferentes en términos de composición florística (Tabla 3). De las 200 especies en bosque de tierra firme y 254 especies en várzea, solo se compartían 74.

Como cabe esperar que, al analizar la similitud florística entre parcelas mediante el índice de Sørensen (1948), las parcelas de tierra firme y las de várzea son más similares entre sí que cuando se las compara con el otro tipo de bosque (Tabla 4).

Estructura

En cuanto a estructura, el bosque de várzea registró en promedio un área basal de 25.51±1.03 m² ha^-1, 657±1.86 individuos ha^-1 y un diámetro máximo promedio de 111.4±6.63 cm. En cambio, el bosque de tierra firme presentó un área basal de 24.96±1.40 m² ha^-1, 485±16.52 individuos ha^-1 y un diámetro máximo promedio de 142.13±6.33 cm (Tabla 2). Siendo que, no existió diferencias estadísticas significativas en el área basal y si, se encontró diferencias estadísticas significativas entre la densidad de individuos (f= 106.602; p<0.000) y diámetro máximo promedio (f= 10.986; p<0.030). Ambos tipos de bosques tienen el mismo patrón de estructura horizontal expresado por medio de la distribución diamétrica, que se asemeja a una J invertida, con una gran abundancia de individuos más pequeños, que a medida que aumenta el diámetro, el número de individuos disminuye gradualmente (Figs. 1-2).

Composición florística

El bosque de várzea registra con los mayores valores de IVI al motacú (Attalea phalerata), pachiuba (Socratea exorrhiza), sangre toro (Virola pavonis) y cacao (Theobroma cacao), seguido por un grupo de especies con IVI relativamente alto: pamaseca (Sorocea briquetii), cachichira/urucucillo (Sloanea guianensis), cedrillo (Spondias mombin), quecho (Brosimum lactescens), barbechero falso (Drypetes variabilis), masarandubarana (Sarcaulus brasiliensis), chocolatillo falso (Quararibea sp.), trompillo (Guarea macrophylla), ochoó (Hura crepitans) blanquillo (Ampelocera ruizii), verdolago amarillo (Terminalia oblonga) y nuí (Pseudolmedia laevis) (Tabla 5).

Por otro lado, el bosque de tierra firme tiene como especies de alto valor de importancia ecológica (IVI) al isigo colorado (Tetragastris altissima), nuí peludo (Pseudolmedia laevis), almendro (Bertholletia excelsa) y ambaibo (Cecropia sciadophylla), seguido por un grupo de especies con IVI relativamente alto como ser pata de anta (Metrodorea flavida), pelo de jochi (Alseis reticulata), quecho (Brosimum lactescens), itaubarana (Heisteria nitida), aguay grande (Chrysophyllum lucentifolium), blanquillo (Rinoreocarpus ulei), patujú (Phenakospermum guyannense), asaí (Euterpe precatoria), ambaibauvilla (Pourouma minor), palo agua (Siparuna decipiens), siringa (Hevea brasiliensis), naranjillo (Amphiodon effusus) y pitón (Talisia retusa) (Tabla 6).

En términos de diversidad familiar, las familias con mayor riqueza de especies fueron, para bosques de tierra firme: Fabaceae (36), Lauraceae (22), Moraceaee (17), Euphorbiaceae (8) y Malvaceae (8); mientras que en várzea fueron Fabaceae (34), Moraceae (25), Sapotaceae (18), Lauraceae (18), Malvaceae (16) y Annonaceae (13). Con respecto a los IVI por familia, en los bosques de tierra firme las familias principales fueron Moraceae (40.01), Burseraceae (37.82) y Fabaceae (28.18), mientras que en el bosque de várzea fueron Arecaceae (34.96), Malvaceae (28.28) y Moraceae (27.99). Con respecto al recuento de árboles por familia por tipo de bosque se presenta en la figura 3.

Lianas

La evaluación de lianas se realizó por separado de los árboles. En el bosque de tierra firme había 14-20 lianas ha^-1 mayor a 10 cm de diámetro. Los datos sugieren que el número de tallos y el área basal, entre los bosques de tierra firme y várzea, fueron muy similares (Tabla 7), aparte del bajo recuento de lianas en Palacios. En el recuento familiar en los dos tipos de bosque, las Bignoniaceae y Fabaceae son las familias dominantes, siendo similar en ambas formaciones. Sin embargo, las Menispermaceae estaban ausentes en los bosques de tierra firme (Fig. 4).

La principal especie de liana en bosque de tierra firme (por conteo) fueron Tanaecium tetragonolobum (Jacq.) L.G. Lohmann (Bignoniaceae), Senegalia martiusiana (Steud.) Bocage & L.P.Queiroz y Machaerium kegelii Meisn (Fabaceae). Mientras que en los bosques de várzea fueron Sciadotenia toxifera Krukoff & A.C. Sm. (Menispermaceae), Peritassa cf. laevigata (Hoffmanns. ex Link) A.C. Sm. (Celastraceae), Bignonia sciuripabulum (Hovel.) L.G. Lohmann y Bignonia uleana (Kraenzl.) L. G. Lohmann.

Se presenta la diversidad, estructura y composición florística dentro de dos formaciones forestales poco conocidas (Balcázar & Montero 2002, Mostacedo et al. 2006, Araujo-Murakami et al. 2009) en el sector biogeográfico de Acre-Madre de Dios de la Amazonia suroccidental. Sin embargo, se han estudiado en mayor detalle en otros sectores biogeográficos, como la Amazonia preandina del sur de Perú y el noroeste de Bolivia (Seidel 1995, Smith & Killeen 1998, Araujo-Murakami et al. 2005a, b, De la Quintana 2005, Quisbert & Macia 2005, Silman et al. 2005, Calzadilla & Cayola 2006). Teniendo en cuenta que estas formaciones del sector biogeográfico Acre-Madre de Dios merecen más estudios (Araujo-Murakami et al. 2015), éste estudio constituye una referencia importante de la diversidad, estructura y composición florística de estas dos formaciones: bosques de tierra firme (plano sedimentario terciario) y bosques de várzea (llanura aluvial temporalmente inundable) en el oeste del departamento de Pando.

Estas parcelas (en nuestro estudio) fueron discutidas por Araujo-Murakami et al. (2016), comparando el contenido de biomasa entre los bosques de tierra firme y várzea. La biomasa de los árboles vivos no presentó diferencias significativas entre estas parcelas, aunque hubo una significativa mayor necromasa en el bosque de tierra firme.

La riqueza florística de los bosques de tierra firme previamente registrados en esta región (Balcázar & Montero 2002, Araujo-Murakami et al. 2012, 2015, Pardo-Molina et al. 2020) varía de 66-152±8 especies ha^-1 en los bosques de Pando, y los resultados de nuestro estudio se encuentran dentro de los márgenes de estas evaluaciones previas (Tabla 8). Del mismo modo, la riqueza de especies en la várzea reportados en estudios previos va de 91 ±8 a 137 especies ha^-1 y nuestras parcelas o resultados se encuentran dentro de los márgenes reportados en otros estudios (Tabla 8).

Ninguno de estos estudios (De la Quintana 2005, Silman et al. 2005, Araujo-Murakami et al. 2012, Pardo-Molina et al. 2020) se realizó en los bosques del oeste de Pando, excepto Balcázar & Montero (2002) y Mostacedo et al. (2006), que se basan en el mismo trabajo de campo, además que, la identificación taxonómica de especímenes de herbario (USZ) es parcial o incipiente. Asimismo, el muestreo consta de 10 submuestras de 10 x 100 m, distribuidas de manera discontinua. Sin embargo, nuestros resultados con respecto al número de especies (94-130) y familias (31-38) también están dentro de los rangos esperados dentro de los bosques amazónicos.

De acuerdo con Campbell et al. (1986), los bosques de várzea en el río Xingu (Brasil) son menos diversos en especies arbóreas que los bosques de tierra firme. Esta es una declaración relativa, ya que en nuestro estudio los bosques de várzea pueden albergar una mayor diversidad de especies (Estación Biológica de Tahuamanu) que los bosques de tierra firme, con excepción de Palacios (Tabla 2) en la margen derecha del río Tahuamanu. También, Wittmann et al. (2006) demuestra con su trabajo en el este, oeste y centro de la Amazonia que estas formaciones de bosques de várzea pueden ser tan diversas como los bosques de tierra firme, esta última afirmación coincide con nuestro trabajo.

El bosque de várzea tiene como especies arbóreas de mayor importancia ecológica a Attalea phalerata, Socratea exorrhiza, Virola pavonis, Theobroma cacao, Sorocea briqueta, Sloanea guianensis, Spondias mombin, Brosimum lactescens, Drypetes variabilis, Sarcaulus brasiliensis, Quararibea sp., Guarea macrophylla, Hura crepitans, Ampelocera ruizii, Terminalia oblonga y Pseudolmedia laevis (Tabla 5). La mayoría de estas especies también están presentes entre las 15 especies con mayor importancia ecológica de la várzea en otros estudios realizados (Balcazar & Montero 2002; Calzadilla & Cayola 2005; De la Quintana 2005; Araujo-Murakami et al. 2012) en várzea (Tabla 9).

Levis et al. (2017) observa que la riqueza relativa de las especies de árboles domesticados es más alta en el suroeste de la Amazonia, lo que refleja el impacto de las personas a lo largo del tiempo. En nuestra parcela en Palacios (várzea), la especie con el IVI más alto fue Theobroma cacao. Siendo lógico pensar que esta especie haya sido plantada en el pasado, esto se correlaciona con Guèze et al. (2015), por el cual la diversidad de árboles forestales parece verse afectada por las culturas indígenas en la Amazonia boliviana. No obstante, se ha demostrado que el Cacao Nacional Boliviano (CNB) tiene un perfil genético único de otras poblaciones de cacao amazónico en otras partes del Amazonas (Zhang et al. 2012).

Phillips et al. (2002) mostraron un aumento en el número y área basal de lianas por hectárea, en los últimos 20 años. En comparación con Perú y Ecuador, Bolivia tuvo los números más altos, con un promedio de 17 por hectárea y un área basal de 0.23 m² ha^-1. Nuestras parcelas (con la excepción de Palacios) son muy similares (Tabla 7).

El bosque de tierra firme tiene como especies de mayor importancia ecológica a Tetragastris altissima, Pseudolmedia laevis, Bertholletia excelsa, Cecropia sciadophylla, Metrodorea flavida, Alseis reticulata, Brosimum lactescens, Heisteria nítida, Chrysophyllum lucentifolium, Rinoreocarpus ulei, Phenakospermum guyannense, Euterpe precatoria, Pourouma minor, Siparuna decipiens, Hevea brasiliensis, Amphiodon effusus y Talisia retusa (Tabla 6). La mayoría de estas especies también están presentes entre las 15 especies con mayor importancia ecológica de los bosques de tierra firme en otros estudios realizados (Balcazar & Montero 2002, Licona et al. 2007, Araujo-Murakami et al. 2012) (Tabla 10).

Killeen et al. (1993) muestran que las especies que caracterizan el bosque de tierra firme en Bolivia son almendro (B. excelsa), siringa (Hevea brasiliensis), miso colorado (Couratari guianensis), tamarindo e monte (Dialium guianense), toco (Parkia spp.), caucho (Castilla ulei), palosantos (Tachigali spp.) e itauba (Mezilaurus itauba), que presentan un gran tamaño y le dan al bosque la majestuosidad que lo caracteriza. De los 50 árboles más comunes (estimados) en el Amazonas (ter Steege et al. 2013), 22 especies estuvieron presentes en nuestras parcelas.

Conclusión

La diversidad florística no presenta diferencias estadísticas significativas entre los bosques de tierra firme y várzea en términos del número de especies, géneros, familias e índice de diversidad. Por lo tanto, se puede concluir que, en el oeste de Pando, los bosques de várzea son tan diversos como los bosques de tierra firme. Sin embargo, la estructura, expresada por la densidad de árboles y tamaño máximo en diámetro de los árboles, y la composición florística (Sørensen y Bray Curtís) difieren significativamente.

Agradecimientos

El proyecto Futuros del Bosque o Forests Futures (KEW-USZ-HERENCIA) fue financiado por la Fundación Darwin del Reino Unido. También, agradecemos a la Dirección General de Biodiversidad de Bolivia, que otorgó los permisos para el desarrollo del proyecto. Agradecemos a la comunidad siringuera de Palacios y las comunidades castañeras de Irak, Motacusal y San José por su apoyo y acceso. Finalmente, agradecemos a los responsables y guardas forestales de la Estación Biológica Tahuamanu de la Universidad Amazónica de Pando.

Referencias

APG (Angiosperm Phylogeny Group). 2009. An update of the Angiosperm PhylogenyGroup classification for the orders and families of flowering plants: APG III. Botanical Journal of the Linnean Society 161: 105–121.

Araujo-Murakami, A., F. Bascopé, V. Cardona-Peña, D. De La Quintana, A. Fuerte, P.M. Jørgensen, C. Maldonado, T. Miranda, N. Paniagua & R. Seidel. 2005A. Composición florística y estructura del bosque amazónico preandino en el sector del Arroyo Negro, Parque Nacional Madidi, Bolivia. Ecología en Bolivia 40(3): 281–292.

Araujo-Murakami, A., V. Cardona, A. Fuentes, P.M. Jørgensen, C. Maldonado, N. Paniagua & R. Seidel. 2005B. Estructura y diversidad de leñosas en el bosque amazónico preandino del sector del Río Quendeque, Parque Nacional Madidi, Bolivia. Ecología en Bolivia 40(3): 304–324.

Araujo-Murakami, A., N. Paniagua, L. Cayola, P.M. Jørgensen, O. Valdés, E. Macuapa & M.H. Calzadilla-Tomianovich. 2009. Diversidad y estructura florística del bosque de llanura y palmar de pantano amazónico preandino en el sector de Chalalan, Parque Nacional Madidi, Bolivia. Kempffiana 5: 3–27.

Araujo-Murakami, A., A.G. Parada, J.J. Terán, T. Baker, T.R. Feldpausch, O.L. Phillips & R.J.W. Brienen. 2011. Necromasa de los bosques de Madre de Dios, Perú; una comparación entre bosques de tierra firme y de bajíos. Revista. Peruana de Biología 18: 113–118.

Araujo-Murakami, A., D. Villarroel, G. Pardo, V.A. Vos; G.A. Parada, L. Arroyo & T. Killeen. 2015. Diversidad arbórea de los bosques de tierra firme de la Amazonía boliviana. Kempffiana 11(1): 1–28.

Araujo-Murakami, A., W. Milliken, B.B. Klitgaard, A.M. Carrión-Cuellar, S. Vargas-Lucindo, R. Parada-Arias. 2016. Biomasa y carbono en los bosques amazónicos de tierra firme e inundable (várzea) en el oeste de pando. Kempffiana 12: 3-19.

Balcázar, J. & J.C. Montero. 2002. Estructura y composición florística de los bosques en el sector de Pando-Informe II. Documento técnico 108/2002. BOLFOR, Santa Cruz.

Boom, B.M.1987. Un inventario selvático en la Amazonía de Bolivia. Ecología en Bolivia 10: 1–14.

Bray J.R. & J.T. Curtis. (1957): An ordination of the upland forest communities of Southern Wisconsin. Ecological Monographies 27: 325-349.

Calzadilla-Tomianovich, M. & L. Cayola. 2006. Estructura y composición florística de un bosque amazónico de pie de monte, Área Natural de Manejo Integrado Madidi, La Paz–Bolivia. Ecología en Bolivia 41(2): 117–129.

Campbell, D.G., D.C. Daly, G.T. Prance & U.N. Maciel. 1986. Qualitative ecological inventory of terra firme and várzea tropical forest on the Río Xongu, Brazilian Amazon. Brittonia 38: 369–393.

Chao, A. 1984. Nonparametric estimation of the number of classes in a population. Scandinavian Journal of Statistics 11(4): 265-270        [ Links ]

Curtis, J. & R. McIntosh. 1951. An upland forest continuum in the prairie-forest border region of Wisconsin (en línea). Ecology 32(3): 476–496. DOI: https://doi.org/10.2307/1931725.

Finegan, B. 1992. Bases ecológicas para la silvicultura. Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza, Turrialba.        [ Links ]

Feldpausch, T.R., L. Banin, O.L. Phillips, et al. 2011. Height-diameter allometry of tropical forest trees. Biogeosciences 8: 1081–1106.

Feldpausch, T.R., J. Lloyd, S.L. Lewis, R.J.W. Brienen, E. Gloor, A. Monteagudo Mendoza, G. Lopez-Gonzalez, L.Banin, K. Abu Salim, K. Affum-Baffoe et al. Biogeosciences 9: 3381–3403.

Flores-Valencia, M., A. Araujo-Murakami, P.G. Cabrera-Severich, D.C. Zuck, A. Molina-Oliveira & M. Lazarte-Chispa. 2016. Diversidad y composición florística de los bosques amazónicos del sur de la Amazonia en el sector Kenia, Guarayos, Bolivia. Kempffiana 12: 20-46.

Guèze, M., A.C. Luz, J. Paneque-Gálvez, M.J. Macía, M. Orta-Martínez, J. Pino & V. Reyes-García, V. 2015. Shifts in indigenous culture relate to forest tree diversity: a case study from the Tsimane', Bolivian Amazon. Biological Conservation 186: 251-259.

Killeen, T.J., S.G. Beck & E. Garcia. 1993. Guía de Árboles de Bolivia. Herbario Nacional de Bolivia & Missouri Botanical Garden, La Paz.

Levis, C., F.R.C. Costa, F. Bongers, M. Peña-Claros, R. Clement, A.B. Junqueira, E.G. Neves, E. K. Tamanaha, O.G. Figueiredo, H. Ter Steege et al. 2017. Persistent effects of pre-Columbian plant domestication on Amazonian forest composition. Science 355: 925-931.

Licona Vasquez, J.C., M. Peña Claros & B. Mostacedo. 2007. Composición florística, estructura y dinámica de un bosque Amazónico aprovechado a diferentes intensidades en Pando, Bolivia. Proyecto BOLFOR / Instituto Boliviano de Investigación Forestal, Santa Cruz. Informe no publicado.

Margalef, R. 1951. Diversidad de especies en las comunidades naturales. Publicaciones Instituto de Biología Aplicada Barcelona 6: 59–72.

Navarro, G. & W. Ferreira. 2009. Biogeografía de Bolivia. pp. 23-39. En: VMABCC-Biodiversity (eds.) Libro Rojo de Parientes Silvestres de Cultivos de Bolivia, La Paz.

Phillips, O.L., R.V. Martinez, L. Arroyo, T.R. Baker, T. Killeen, S.L. Lewis, Y. Malhi, A. Monteagudo Mendoza, D. Neill, P. Nuñez et al. 2002. Increasing dominance of large lianas in Amazonian forests. Nature 418: 770-774.

Phillips, O., T. Baker, T. Feldpausch & P. Brienen. 2016. RAINFOR manual de campo para la remedición y establecimiento de parcelas. Revisado enero de 2016 http://www.rainfor.org/upload/ManualsSpanish/Manual/RAINFOR_field_manual_version2016_ES.pdf

Puhakka, M. & R. Kalliola. 2001. La vegetación en áreas de inundación en la selva baja de la amazonia peruana. Pp. 113–138. En R. Kalliola, M. Puhakka & W. Danjoy. (eds.) Amazonia Peruana, Vegetación Húmeda Tropical en el Llano Subandino. Proyecto Amazonia, Universidad de Turku & Oficina nacional de evaluación de recursos naturales del Perú, Jyvaskyla.

Quesada, C.A., O.L. Phillips, M. Schwarz, C. Czimczik, T.R. Baker, S. Patiño, N.M. Fyllas, M.G. Hodnett, R. Herrera, S. Almeida et al. 2012. Basin-wide variations in Amazon forest structure and function are mediated by both soils and climate. Biogeosciences 9: 2203–2246.

Quisbert, J. & M. Macia. 2005. Estudio comparativo de la composición florística y estructura del bosque de tierra firme en dos sitios de tierras bajas de Madidi. Ecología en Bolivia 40(3): 339–364.

Rollet, B. 1980. Informe sobre el estado de los conocimientos en ecosistemas de los bosques tropicales. UNESCO/PNUMA/FAO, Roma.        [ Links ]

Seidel, R. 1995. Inventario de los árboles en tres parcelas de bosques en la Serranía de Marimonos, Alto Beni. Ecología en Bolivia 25: 1–35.

SENAMHI (Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología). 2012. http://www.senamhi.gob.bo/meteorologia.php

Shannon, C.E. & W. Weaver. 1949. The mathematical theory of comunication. University of Illinois Press, Illinois.

Smith, D.N. & T.J. Killeen. 1995. A comparison of the structure and composition of montane and lowland tropical in the Serranía Pilón Lajas, Beni, Bolivia. Pp. 687–706. En: Dalmaier, F. & I.A. Comiskey (eds.) Forest Biodiversity in North, Central and South America and the Caribbean: Research and Monitoring. Man and Biosphere series, UNESCO and the Parthenon, Washington DC.

Sørensen T. 1948. A method of establishing group of equal amplitude in plant sociology based on similarity in species content and application to analyses of the vegetation ondanish commons. Danske Vidensk Selsk 5: 1–34.

ter Steege, H., N.C.A. Pitman, A. Sabatier, C. Baraloto, R.P. Salomão, J.E. Guevara, O.L. Phillips, C.V. Castilho, W.E. Magnusson, J.F. Molino et al. 2013. Hyperdominance in the Amazonian tree F+flora. Science 342: DOI 10.1126/science.1243092.

Toledo, M., L. Poorter, M. Peña-Claros, A. Alarcon, J. Balcazar, J. Chuviña, C. Leaños, J.C. Licona, H. Ter Steege & F. Bongers. 2009. Patrones Florísticos en las tierras bajas de Bolivia. Revista de la Sociedad Boliviana de Botánica 5(1): 15–23.

Tuomisto H. & K. Ruokolainen. 2001. Variación de los bosques naturales en áreas pilotos a lo largo de los transectos y en imágenes satelitales. P 63-96. En: Duivenvoorden, J.F., H. Balslev, J. Cavelier, C. Grandez, H. Tuomisto & R. Valencia (eds.). Evaluación de Recursos no Maderables en la Amazonía Noroccidental. Instituto for Biodiversity and Ecosystem Dynamics, Universiteit van Ámsterdam, Ámsterdam.

Wittmann, F., J. Schongart, J.C. Montero, T. Motzer, W.J. Junk, M.T.F. Piedade, H.L Queiroz & M. Worbes. 2006. Tree species composition and diversity gradients in white-water forests across the Amazon Basin. Journal of Biogeography 33 (8): 1334–1347.

Zhang, D., W.J. Martínez, E.S. Johnson, E. Somarriba, W. Phillips-Mora, C. Astorga, S. Mischke & L.W. Meinhardt. 2012. Genetic diversity and spatial structure in a new distinct Theobroma cacao L. population in Bolivia. Genetic Resources and Crop Evolution 59: 239-252.