Comunidad de peces de la laguna de inundación urbana Las Palquitas, Trinidad-Beni (Bolivia)

Fish community of the urban flooding lagoon Las Palquitas, Trinidad, Beni (Bolivia)

Dennis Lizarro ¹*, Marco Aurelio Pinto-Viveros ^2,3,4 & Federico Moreno-Aulo ¹

¹Centro de Investigación de Recursos Acuáticos, Universidad Autónoma del Beni "Mcal. José Ballivián", Campus Universitario "Hernán Melgar Justiniano", Trinidad, Beni, Bolivia.
²Carrera de Ciencias Ambientales, Universidad Autónoma Gabriel René Moreno, El Vallecito km 9 carretera al norte, Santa Cruz de la Sierra, Bolivia. ]]> ³Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado, Universidad Autónoma Gabriel René Moreno, Av. Irak 565, Santa Cruz de la Sierra, Bolivia.
⁴Academia Nacional de Ciencias de Bolivia — Departamental Santa Cruz, Av. Paraguá y 4to. Anillo. Campus Universitario UPSA, Santa Cruz de la Sierra, Bolivia.

*Autor de correspondencia: delizarroz@uabjb.edu.bo

Recibido: 10.03.20, Aceptado: 24.10.20.

Resumen

Se estudió la ictiofauna de la laguna de inundación urbana Las Palquitas, en la ciudad de Trinidad, con el objetivo de explorar patrones generales de variación temporal en la comunidad de peces que sirvan de base para investigaciones futuras y comprender la dinámica poblacional de las especies que habitan este tipo de ambientes. Se realizaron muestreos mensuales, diurnos y nocturnos, mediante el uso de redes agalleras en un ciclo hidrológico entre julio 2015 y mayo 2016. Se capturaron 78 especies pertenecientes a cinco órdenes y 19 familias. La composición taxonómica está dominada por Characiformes (Characidae y Serrasalmidae) con registros de 30-32% en ambas épocas y Siluriformes (Loricariidae) con el 3%. Las variaciones temporales muestran que durante el período en que la laguna se conecta con otros cuerpos de agua a través de la inundación, la comunidad de peces experimenta cambios en la riqueza de especies — con 62 especies durante las lluvias y de 55 en la época seca - así como en la composición relativa de los grupos taxonómicos. Estos cambios temporales son notables por inundaciones extensas y prolongadas, lo cual probablemente se debe a que esta laguna se conecta con un cuerpo de agua más grande que recibe sus aguas del río Mamoré, favoreciendo la dispersión de las especies. Este estudio se convierte en un aporte al conocimiento de la fauna íctica de las lagunas de inundación en los Llanos de Moxos, complementando vacíos de información de peces existentes en los diferentes ecosistemas presentes en la Amazonia boliviana.

Palabras clave : Amazonia, Ciclo hidrológico, Ensamble, Llanos de Moxos, Pulso de inundación.

Abstract

Key words: Amazon, Assemblage, Flood pulse, Hydrological cycle, Moxos floodplain.

Introducción

La cuenca amazónica es reconocida no solamente por ser la más grande del mundo, ya que drena los territorios de varios países, como Colombia, Ecuador, Perú, Bolivia y Brasil (Goulding et al. 2003. Además, alberga una importante diversidad de peces con registros de un total de 57 familias, 525 géneros y 2.411 especies con varios grupos emblemáticos (p.e., charácidos y pimelódidos), endémicos (p.e., Cíclidos) o todavía por descubrir (Reis et al. 2016). Esta diversidad ictiológica, desde tiempos remotos se desempeña como un recurso importante para los asentamientos humanos rurales y periurbanos de la Amazonia, ya que para gran parte de la población de estos grupos la carne de pescado se constituye como una fuente primordial de alimentación, especialmente en los estratos socioeconómicos más bajos y poblaciones indígenas (Camburn 2011, García-Dávila et al. 2018).

No obstante, si bien en esta región existen aún zonas remotas y poco impactadas que contienen hábitats acuáticos y comunidades ícticas saludables, esta no es la realidad para la mayoría de las comunidades ictiológicas amazónicas. Actualmente están siendo amenazadas cada vez en mayor medida por diversas actividades humanas (Arantes et al. 2011), tales como la sobrepesca, contaminación por plaguicidas y bio-acumulación de mercurio, construcción de represas hidroeléctricas, deforestación y degradación del hábitat ribereño, además de la introducción de especies no-nativas (Maurice-Bourgoin et al. 2000, Montag et al. 2007, Reis et al. 2016), sumadas a los impactos del cambio climático. Por ello, la necesidad de conservar la biodiversidad acuática en general se ha vuelto evidente (Junk et al. 1989, Junk 1997, Junk & Wantzen 2004), no solo con el fin de permitir la permanencia de las comunidades ícticas en su medio natural, sino también para garantizar la continuidad de los bienes y servicios ambientales que estas generan para el ser humano (p.e., fuente de proteínas).

En este sentido, debido a su importancia socio-económica, la ictiofauna lacustre ha sido objeto de un mayor interés científico dentro de la Amazonia en general. Sin embargo, en Bolivia los ecosistemas lacustres están todavía sub investigados a nivel nacional (Pouilly et al. 2004a, Maldonado & Carvajal-Vallejos 2005), aún a pesar de que estos son considerados importantes para el funcionamiento de los sistemas acuáticos (Rejas et al. 2005) y también para el beneficio socioeconómico en distintas ciudades y comunidades del país (Van Damme et al. 2005, Paz & Van Damme 2008).

El presente estudio se desarrolló en un ambiente lacustre urbano que se encuentra en la ciudad de Trinidad (Beni -Bolivia) con el objetivo de evaluar la diversidad de peces que alberga y relacionar la variación de composición taxonómica de la comunidad íctica con épocas seca y de lluvias. Estos datos contribuirán a completar el fragmentado conocimiento sobre la ictiofauna lacustre en Bolivia, y así generar un aporte al conocimiento de los sistemas lacustres y la dinámica de las comunidades de la Amazonia en general.

El estudio fue desarrollado en la laguna Las Palquitas (-14.841541°S, -64.886834°O; 154 m), situada al sureste del anillo de circunvalación de la ciudad de Trinidad, en el departamento del Beni (Bolivia) (Amin et al. 1996, Fig. 1). Posee un área de 20.6 ha y pertenece a la sabana adyacente a la llanura de inundación anual del río Mamoré (Navarro & Maldonado 2002, Ibáñez & Pouilly 2004); se conecta ocasionalmente en época lluviosa en ciclos hidrológicos de gran amplitud por medio de un pequeño arroyo con la laguna Suárez (ubicada a 5 km de la ciudad de Trinidad).

Su origen corresponde a una depresión topográfica, probablemente generada por un conjunto de causas antrópicas (Plafker 1964, Denevan 1980) y se encuentra en contacto con la capa freática superficial, cuya profundidad varía de 1-2 m a lo largo de los años (Ibáñez & Pouilly 2004). Las condiciones climáticas locales están marcadas por la presencia de una temporada lluviosa o de aguas altas (de noviembre a mayo) y una seca o de aguas bajas (de junio a octubre). En la zona, una importante inundación anual en general ocurre al final de la estación lluviosa (diciembre a abril) y puede durar hasta tres o cuatro meses (Loubens et al. 1992, Balcázar 2010).

Métodos

Colecta de peces

El trabajo de campo consistió en la realización de muestreos mensuales entre julio 2015 y mayo 2016, abarcando un ciclo hidrológico, donde se realizó la pesca. Se empleó el método estandarizado propuesto por Pouilly & Rodríguez (2004) que consiste en utilizar una batería de 10 redes agalleras con dimensiones de 25 m de largo x 2 m de alto con aberturas de rombo de 10, 15, 20, 25, 30, 35, 40, 50, 60 y 70 mm.

Al interior de la laguna, las redes fueron colocadas desde las orillas hacia las partes más profundas o hacia el centro. Las redes se dejaron durante dos horas por la noche (18:00-20:00) y dos en la mañana (6:00-8:00). Los peces capturados fueron preservados en formalina al 10% para su posterior identificación taxonómica. Las categorías taxonómicas de orden y familia fueron aplicadas siguiendo el patrón jerárquico propuesto por Reis et al. (2003). La validez de los nombres de las especies, fueron revisadas y corroboradas mediante los catálogos en línea de FishBase (Froese & Pauly 2019) y Californian Academy of Sciences (Eschmeyer et al. 2019) accedidas durante el mes de noviembre de 2019.

Análisis de datos

Para determinar y comparar la diversidad ictiológica registrada entre las diferentes épocas estudiadas (lluviosa y seca) se ejecutó un análisis de diversidad basado en los tres primeros números de Hill (⁰D, ¹D o ²D) (para mayores detalles ver Chao et al. 2014, Hsieh et al. 2016). Este análisis utiliza índices con diferentes niveles de sensibilidad a la abundancia relativa de las especies; cuando ⁰D, el análisis no considera las abundancias de los individuos y el resultado refleja únicamente el número de especies (riqueza específica), cuando ¹D, se ponderan las especies en función de su abundancia relativa y se obtienen resultados correspondientes al exponencial del índice de Shannon, y si ²D, el análisis es influenciado principalmente por las especies más abundantes (dominantes) y corresponde al cálculo del inverso del índice de Simpson (Chao et al. 2014, Hsieh et al. 2016, Chao et al. 2020).

Así también, para determinar si el esfuerzo de muestreo aplicado en el estudio fue el apropiado para obtener resultados confiables, se calcularon curvas de completitud del inventario. Este análisis que se evalúa con base en la cobertura de la muestra, mide la proporción que representan los individuos de cada especie en la muestra con respecto al número total de individuos (Chao & Jost 2012, Hsieh et al. 2016), todos estos análisis se ejecutaron mediante el paquete iNEXT versión 2.0.20. (Chao et al. 2014, Hsieh et al. 2016, 2020).

Para realizar inferencias y comparaciones de diversidad de la ictiofauna entre épocas del año, mediante rarefacción se igualó la cobertura de la muestra a un valor estándar (la menor cobertura de ambos conjuntos de datos extrapolados hasta duplicar el tamaño de la muestra de referencia).

Recambio de especies entre épocas del año

La fluctuación existente en la estructura taxonómica de la comunidad íctica como también la distribución de las abundancias relativas de las especies tanto en época de lluvias y seca, fue analizada a través de curvas de rango abundancia (Feinsinger 2004, Feinsinger & Ventosa 2014), el análisis se ejecutó mediante el paquete Biodiversity R versión 2.11-3 (Kindt & Coe 2005).

Para determinar la similitud cualitativa entre ambas comunidades de peces estudiadas se procedió al cálculo del índice de Jaccard (Jaccard 1900) gracias al paquete proxy versión 0.4-24 (Meyer & Buchta 2020). Complementariamente, para analizar visualmente si existe alguna diferenciación de las comunidades de peces entre épocas (en términos de composición taxonómica), se realizó un análisis de correspondencias (CA) con el uso del paquete FactoMineR versión 2.3. (Le et al. 2008) y la presentación gráfica se realizó con la ayuda de factoextra versión 1.0.7 (Kassambara & Mundt 2020).

Finalmente, la variación entre el número de individuos de peces registrados entre ambas épocas en estudio fue analizada mediante un diagrama de cajas (boxplot), este fue calculado y graficado con el paquete ggplot2 versión 3.3.2. (Wickham 2016). Todos los análisis realizados en este estudio se ejecutaron mediante el programa R versión 4.0.2. (R Core Team 2020), utilizando la interface RStudio versión 1.2 (RStudio Team 2020).

Resultados

Casi la totalidad de especies registradas fueron identificadas hasta el nivel de especie, con la excepción de dos especies de pirañas (Characiformes) y una de bagre (Siluriformes), que se identificaron a nivel de género (Serrasalmus sp. y Pimelodella sp.) y cuatro a nivel de grupo (Astyanax bimaculatus, Roeboides affinis, Hoplias malabaricus e Hypostomus plecostomus). Entonces, teniendo en cuenta ambas épocas del año en estudio, se logró el registro de 78 especies en total, distribuidas en cinco ordenes, 19 familias y 57 géneros. La familia mejor representada fue Characidae (13 spp.) (Anexo 1).

A nivel de especie, resulta notable que pese a la existencia de un número elevado de especies en la comunidad ictiológica en la laguna Las Palquitas, dicha comunidad está dominada principalmente por dos especies (Moenkhausia dichroura y Trachelyopterus galeatus), cuyas abundancias acumuladas representan más del 25% de la abundancia total registrada en el área de estudio (Fig. 2, Anexo 2).

Diversidad de especies y eficiencia del muestreo

En ambas estaciones hidrológicas se registraron 62 especies, con dominancia de Serrasalmidae en la época lluviosa (EL) (11 especies) y Characidae (12) en la época seca (ES). La familia más abundante en ambas épocas fue Characidae, con 32.36% para la EL y el 29.74% para la ES. A pesar de su alta riqueza especifica la familia Serrasalmidae, presentó abundancias bajas (3.46% en EL y 3.15% en ES).

Las curvas de extrapolación y rarefacción de la riqueza específica, presentaron patrones distintos para ambas épocas (Fig. 3); e indicaron que existieron especies que no fueron registradas durante el trabajo de campo (principalmente en la EL). La riqueza de especies esperada para EL fue de 94.64, y para ES de 65.6 (de 62 especies registradas), lo cual indica que, el número de especies no detectado durante el trabajo de campo para EL y ES, es de al menos 32.64 (≥34.5%) y 3.6 (≥5.5%), respectivamente. Por su parte, la diversidad del exponencial de Shannon y del inverso de Simpson no detectada siguió patrones similares que para la riqueza de especies (mayores en EL). La diversidad del exponencial de Shannon fue mayor para EL, mientras que la diversidad del inverso de Simpson fue mayor en ES indicando una mayor equitatividad en EL y un mayor número de especies dominantes en ES (Fig. 3).

Los valores de cobertura fueron muy representativos, con 0.989 para la época lluviosa y 0.997 para la seca (Fig. 4). La diversidad de peces estimada con un valor de cobertura de la muestra estandarizado del 98%, fue de 62 especies para EL y de 55 para ES. Las curvas de completitud y al estimador de la cobertura de la muestra (Fig. 5), mostraron que el muestreo fue adecuado para ambas épocas.

Recambio de especies entre épocas del año

Únicamente 45 especies fueron compartidas entre ambos periodos de tiempo y 17 especies fueron exclusivas de cada época (Anexo 1). Las especies Moenkhausia dichroura y Pellona flavipinnis fueron dominantes en EL, cuyas abundancias acumuladas representan el 30% del total de abundancias. Mientras que T. galeatus y M. dichroura fueron dominantes en ES, con el 29.12% del total de individuos registrados (Fig. 6). El índice de Jaccard entre EL y ES fue de 0.59, indicando que la comunidad de peces de la laguna Las Palquitas es dinámica en función de la época del año. Con el análisis de correspondencias mostró una diferenciación en la composición de especies entre meses del año, diferenciando entre épocas de lluvias y seca.

La composición de especies de la época seca tiene mayor variabilidad en comparación con la lluviosa (Fig. 7). El 35.51% de la abundancia (1.329 individuos) se registró durante las lluvias, mientras que el 64.49% (equivalente a 2.414 individuos) se encontró en la época seca.

Discusión

La laguna Las Palquitas contiene una muestra representativa de la diversidad taxonómica de peces que existen en la Amazonia boliviana en general, ya que se encuentra el 10% de las especies citadas por Carvajal-Vallejos et al. (2014): lo mismo se da para el 33% del total de órdenes y el 38% de las familias. De igual forma, representa el 56% de las 140 especies de peces que Pouilly et al. (2004a) mencionan para las lagunas de la llanura de inundación del río Mamoré (a la cual pertenece Las Palquitas) y el 89% de las especies registradas por Cholima et al. (datos no publicados) para la laguna Suárez.

Con respecto a la composición específica, la familia Serrasalmidae presenta el mayor número de especies durante las lluvias. Durante esta época, la laguna presenta un aumento del espejo de agua y correlativamente una mayor disponibilidad de nichos y recursos para ser explotados (Castelló et al. 1987, González et al. 2009). Esto puede ser favorable para la presencia de esta familia, generalmente considerada como oportunista que aprovecha los recursos al máximo, según la temporada del año (Prieto 2016). Si bien es cierto que también existen otras familias de peces que pueden tener comportamientos similares a Serrasalmidae (en cuanto a ocupación de hábitats) (p.e., Characidae), es probable que la diversidad de especies y la composición de la comunidad íctica durante esta temporada del año, esté influenciada por la presencia de Serrasalmidae, debido a sus hábitos agresivos y reproductivos (Schlosser 1987, Robinson & Tonn 1989, Rahel & Hubert 1991, Nelson 1994.

Por otro lado, en nuestro estudio la familia Characidae es dominante en cuanto al número de especies en la época seca, lo que coincide con su alta diversidad para la cuenca amazónica en general (Géry 1984, Mendoza & Miranda-Chumacero 2011). Sin embargo, durante las lluvias, esta familia presenta una baja riqueza de especies, lo que podría deberse a que sufre desplazamientos por especies de la familia Serrasalmidae.

La mayor riqueza específica se observó en la época de lluvias, cuando se presentan movimientos de peces por aumento en el caudal de agua y conexión con el río principal, tal cual lo expresaron Pouilly et al. (2004a) al mencionar que existe una riqueza más alta en lagunas alejadas al río durante las lluvias. En esta época se dan condiciones favorables en recursos y hábitats para el movimiento y permanencia de una elevada cantidad de especies (Castelló et al. 1987, González et al. 2009).

Resulta interesante notar que M. dichroura es la única especie que mantiene su abundancia relativamente estable entre ambas épocas del año y que además se posiciona como dominante para ambas. Este resultado concuerda con lo observado por Rejas et al. (2005) en una laguna de la várzea del Río Ichilo. Este patrón podría explicarse por el rápido crecimiento y maduración sexual, así también por la estrategia oportunista y generalista desarrollada por esa especie (Souza et al. 2004, Rejas et al. 2005). En este sentido, al considerar que existen especies que pueden hacer uso de los cuerpos de agua por periodos de tiempo determinados (ES o EL) (Rodríguez & Lewis 1994, 1997, Hoeinghaus et al. 2003, Van Damme et al. 2011), a raíz de los resultados aquí presentados, se podría decir que M. dichroura queda fuera de este tipo de conducta migratoria, situándose como una especie residente de la laguna Las Palquitas.

Durante la ES se encontró mayor abundancia de peces, lo cual puede significar que existen menos especies en proporción a la abundancia, pero con mayor número de individuos. Esto podría estar relacionado principalmente con el factor ambiental que influye directamente sobre la ecología de estos sistemas acuáticos, ya que al evidenciarse contrastantes niveles de agua dentro de la laguna entre épocas, la cantidad y distribución de las especies de peces quedan restringidos a pocos hábitats durante el periodo seco (Pouilly et al. 2004a, c). Por lo que proliferan especies generalistas que pueden tolerar las condiciones ambientales existentes y diseminarse sin problemas dentro de dichos ambientes (Junk 1997, Galacatos et al. 2004). Además, el espacio de muestreo en la laguna sea menor durante esta temporada, quizás favorezca a que se dé el registro de un mayor número de individuos.

Varios estudios (Rodríguez & Lewis 1994, 1997, Hoeinghaus et al. 2003, Pouilly et al. 2004 para el río Mamoré) evaluaron ensambles de peces, temporalmente más estables, en las lagunas apartadas del cauce principal del río con relación a las que se encuentran cerca, sometidas a periodos de inundación. Los resultados presentados en este estudio concuerdan con este patrón general, lo cual podría explicarse como producto del recambio de especies generado por el ensamble de peces de la laguna entre diferentes épocas del año. Esto a su vez, podría deberse a la conectividad que existe con el río Mamoré, porque la laguna Las Palquitas posee un ensamble que cambia notablemente a lo largo de los ciclos hídricos, quizás principalmente como producto de los ciclos de inundación presentes en la región.

Finalmente, teniendo en cuenta la importancia de los peces en la Amazonia boliviana a nivel ecosistémico y socioeconómico (Pérez 2001, Pouilly et al. 2004b, c, Rejas et al. 2004, 2005, Van Damme et al. 2005, Paz & Van Damme 2008) y considerando que es todavía limitado el conocimiento que se tiene sobre la variabilidad espacio-temporal de las poblaciones ícticas en ecosistemas lacustres de Bolivia (Thomaz et al. 2007, Habit et al. 2010), este estudio servirá como base para el desarrollo de futuros estudios relacionados. Así también ayudará a plantear pautas de manejo y conservación de una laguna de importancia, como fuente de recreación y subsistencia alimenticia para la ciudad de Trinidad.

El presente trabajo documenta una evaluación de la ictiofauna de una laguna en el área de influencia del río Mamoré en Bolivia y que fue documentada por una riqueza total de 78 especies. En ambas estaciones hidrológicas se registraron 62 especies con dominancia de Serrasalmidae en la época lluviosa y Characidae en la seca. Únicamente 45 especies fueron compartidas entre ambos periodos y 17 fueron exclusivas de cada época. Además, se tiene a Moenkhausia dichroura y Pellona flavipinnis como dominantes en las lluvias, mientras que Trachelyopterus galeatus y M. dichroura fueron en la época seca.

Esta comunidad ha manifiesto cambios de composición durante un ciclo hidrológico, que abarca el análisis de ambas épocas. Los resultados son un aporte al conocimiento de la fauna íctica de las lagunas de inundación y al mismo tiempo complementa los vacíos de información, ayudando a comprender la dinámica poblacional de las especies que habitan este tipo de ambientes.

Los datos del presente trabajo pueden tener limitaciones para demostrar impactos o amenazas en los ecosistemas acuáticos, ya que los cambios en la ictiofauna de lagunas amazónicas, probablemente, no se manifestarán a nivel de riqueza de especies, sino a nivel de la estructura de los ensambles, la abundancia relativa de las especies y la distribución de los grupos tróficos. Para entender esta situación particular, es necesario un mayor conocimiento del funcionamiento ecológico de las lagunas y de la distribución de las especies de peces. Este patrón es muy localizado y no se pretende realizar una generalización a todas las lagunas de la Amazonia. Afortunadamente, en la zona donde se encuentra esta laguna existen otros cuerpos de agua con los que se puede realizar una mayor comparación, para fundamentar la idea de una estructuración determinada por las especies que colonizan la laguna y su distribución espacial (acompañado de la suma de sus recursos) a lo largo de los ciclos hídricos.

De igual forma, urge un análisis más completo de la estructura de los ensambles de peces en la Amazonia boliviana, lo cual establecería pautas más claras sobre los factores que condicionan la abundancia y/o la rareza de algunas especies. Este tipo de análisis aportaría insumos para establecer métodos de monitoreo más eficientes y eficaces que permitan detectar cambios en el ambiente acuático inducidos por inundaciones y otras perturbaciones humanas. Esta línea de base sobre abundancia y riqueza provee los elementos básicos y sintéticos con los que se puede detectar tendencias en la composición y diversidad de los ensambles de peces, y en el tamaño (numérico) de sus poblaciones como respuesta a cambios generados en el entorno.

Agradecimientos

A las autoridades de la Universidad Autónoma del Beni José Ballivián quienes apoyaron la realización del presente estudio. Al Centro de Investigación de Recursos Acuáticos por el equipo logístico brindado. Agradecemos a los compañeros que participaron del trabajo de campo: Carlos Josué Oliva, Ciro Guaribana, Reinaldo Cholima, Estefany Peñafiel, Freddy Flores, Elkin Araúz, Jhesica Esero, Ana María Noza, Roland Salvatierra Peña (t) — a quien dedicamos esta publicación - y Luis Torres Velasco; un agradecimiento especial a Fernando Carvajal y Felipe Alonso, así como a dos revisores anónimos de la revista por sus valiosos comentarios y observaciones al manuscrito.

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