Variación en la composición de visitantes florales de cacao (Theobroma cacao) entre cinco sistemas de producción en Sara Ana, Alto Beni, Bolivia

Variation in composition of cacao floral visitors (Theobroma cacao) among five production systems in Sara Ana, Alto Beni, Bolivia

Leslie Julieta Zegada Herbas ¹*, Indyra Lafuente Cartagena ^1,2, Kazuya Naoki ³ & Laura Armengot ⁴

¹Carrera de Biología, Universidad Mayor de San Andrés, Calle 27 Cota Cota, La Paz, Bolivia.
²Asociación Boliviana para la Investigación y Conservación de Ecosistemas Andino-Amazónicos, Calle 16 de Calacoto (entre Prudencio Romerin y Adolfo Gonzáles) #8230, La Paz, Bolivia.
³Instituto de Ecología, Carrera de Biología, Universidad Mayor de San Andrés, Calle 27 Cota Cota, La Paz, Bolivia. ]]> ⁴FiBL Research Institute of Organic Agriculture, Ackerstrasse 113, 5070, Frick, Suiza.

*Autora de correspondencia: leslieta@hotmail.com

Recibido: 31.12.19, Aceptado: 13.05.20.

Resumen

Los sistemas de producción de cacao (Theobroma cacao) varían desde monocultivos hasta sistemas agroforestales complejos, según su estructura y la diversidad de árboles acompañantes. Estas variaciones crean diferentes condiciones ambientales, las cuales afectan la entomofauna asociada con estos cultivos. En este trabajo comparamos la composición de los visitantes florales entre cinco sistemas de producción, teniendo en cuenta las variables ambientales y la variedad de los árboles de cacao. Las capturas de artrópodos se realizaron directamente sobre flores abiertas utilizando la trampa de pegamento. Se utilizó un análisis de correspondencia rectificado para caracterizar la composición de visitantes florales y utilizamos el enfoque de selección de modelos para dilucidar el efecto del sistema de cultivo, las características de los árboles y las condiciones ambientales sobre la composición de artrópodos visitantes. Se capturaron diez órdenes de insectos, siendo Hemiptera, Hymenoptera, Diptera, Coleoptera y Thysanoptera los más representativos. Se encontró variación en la composición de visitantes florales entre el sistema agroforestal sucesional y ambos tipos de monocultivos (P < 0.05); sin embargo, no hubo diferencias en la riqueza de órdenes, la heterogeneidad y la abundancia de visitantes florales entre los sistemas de producción (P > 0.40). La abundancia de tisanópteros, varió según el número de flores abiertas y el sistema de producción (distribución binomial negativa: X²4 = 14.96, P < 0.001). El estudio de la entomofauna en los cultivos de cacao ayuda a identificar polinizadores potenciales y entender su ecología; con este conocimiento, se puede mejorar el rendimiento de la polinización en estos sistemas de producción.

Palabras clave : Agroforestal, Entomofauna, Manejo orgánico, Monocultivo, Polinización.

Abstract

The Cocoa (Theobroma cacao) production systems vary from monocultures to complex agroforestry according to their structure and the diversity of accompanying trees. These variations create different environmental conditions, which can affect the entomofauna associated with these crops. In this study, we compared the composition of floral visitors among five production systems, considering environmental variables and the variety of cacao trees. Arthropods were captured directly on open flowers using tangle-traps. We applied a detrended correspondence analysis to characterize the composition of floral visitors and used the model selection approach to elucidate the effect of crop systems, tree characteristics, and environmental conditions on the composition of arthropods. We captured ten insect orders of which Hemiptera, Hymenoptera, Diptera, Coleoptera, and Thysanoptera were the most representative. We found variation in arthropod composition between the successional agroforestiy system and both types of monocultures (P < 0.05); however, there were no differences in order richness, heterogeneity, or abundance of floral visitors among cacao production systems (P> 0.40). The abundance of thrips, varied according to the number of open flowers and the production system (negative binomial distribution: X²4 = 14.96, P < 0.001). Entomofauna studies in cocoa crops help to identify potential pollinators and understand their ecology; with this knowledge, pollination yields in these production systems can be improved.

Introducción

Los servicios ecosistémicos son los componentes o procesos de los ecosistemas que benefician a los seres humanos directa o indirectamente (Daily 1997, De Groot et al. 2002); por ejemplo, la polinización es uno de los servicios de alta importancia para el mantenimiento de cultivos y la producción de alimentos (Ollerton et al. 2011). Aunque diversos autores sugieren que este servicio está amenazado por las características de los sistemas de producción actuales (Daily 1997, Allen-Wardell et al. 1998, Kearns et al. 1998, Burkle et al. 2013), pocos estudios han registrado las diferencias en la composición de la entomofauna entre diferentes sistemas de producción del mismo cultivo (Alien-Wardell et al. 1998, Ghazoul 2005).

Los sistemas de producción de cacao (Theobroma cacao) varían desde monocultivos hasta sistemas agroforestales complejos (Rice & Greenberg 2000); la diferencia en la diversidad y abundancia de árboles cultivados entre estos genera una variación en las condiciones microclimáticas como la humedad y la temperatura (Lin 2007, De Souza et al. 2012). Además, existen diferencias en el manejo de los cultivos entre agricultura convencional y agricultura orgánica. La agricultura convencional emplea plaguicidas y herbicidas para mantener los cultivos (Parrish et al. 1999, Gutiérrez & Suárez 2011) y esto puede afectar a las comunidades de invertebrados y por consiguiente a la de los polinizadores.

Cada sistema de producción ofrece un microhábitat específico con diferencias en temperatura, humedad, características de la hojarasca, cobertura de dosel y densidad de otras especies cultivadas; lo que genera una oferta de recursos distinta (i.e., sitios de reproducción y disponibilidad de alimento) para los órdenes de artrópodos que visitan las flores de cacao (Young 1982, Bravo et al. 2011, Frimpong et al. 2011, Córdoba et al. 2013, Adjaloo 2015,Adjaloo et al. 2017). Adicionalmente, la variedad de cacao per se podría ser un factor que afecta la composición de entomofauna recurrente (Kaufmann 1975a, Young & Severson 1994).

El estudio tiene por objetivo comparar la riqueza y composición de visitantes florales de T. cacao entre cinco sistemas de producción y elucidar su relación con variables microclimáticas y oferta de recursos asociados a los sistemas y a la variedad de cacao. Específicamente evaluamos 1) la variación en la estructura y la composición de visitantes florales de cacao entre cinco diferentes sistemas de producción, dos monocultivos y dos agroforestales con manejo convencional y orgánico, y un agroforestal sucesional sin insumos externos; 2) la variación en la composición de visitantes florales entre dos variedades de cacao, ICS-1 y TSH-565 y; 3) la variación de los cinco órdenes más abundantes entre sistemas de producción y entre variedades de cacao.

Área de estudio

Métodos

Colecta de visitantes florales

Se realizó una salida de campo del 18 al 23 de noviembre de 2018, fecha considerada como la época de mayor actividad de visitantes florales y polinizadores, según Chumacero (2013) y Armijos (2016). El muestreo fue realizado en los cinco sistemas de producción de los cuatro bloques, haciendo un total de 20 parcelas de 48 x 48 m. Dada la disposición de las parcelas y para minimizar el efecto de borde, el muestreo se realizó en una subparcela de muestreo de 24 x 24 m, ubicada en la parte central de cada parcela experimental (Fig. 1). Cada subparcela tiene cuatro árboles de 12 variedades de cacao (Schneider et al. 2016) y ya que podría existir preferencia de los visitantes florales por alguna variedad (Young & Severson 1994), se trató de reducir el efecto de este factor realizando el muestreo en dos variedades, seleccionando tres árboles de cada variedad, obteniendo seis por parcela, 24 por sistema de producción y un total de 120 árboles muestreados. El criterio de selección de las variedades de cacao fue principalmente el número de flores abiertas (N ≥ 20), por lo que se seleccionaron las variedades ICS-1 y TSH-565 (ambos clones). Sin embargo, cuando no se encontraban árboles de las variedades mencionadas con el número mínimo de flores, se optó por incluir la variedad IIa-22 (selección local) para no perder representatividad de muestreo en la comparación a nivel de sistema de producción. Este remplazo se realizó en los sistemas AO (un árbol, equivalente al 4%) y MC (siete árboles, equivalente al 29%). Los datos de los árboles de la variedad IIA-22 no fueron utilizados para analizar la variación a nivel de árbol por el bajo número de muestras. En cada árbol se seleccionaron aleatoriamente 15 flores abiertas, obteniendo un total de 90 flores por parcela.

Para la captura de insectos se utilizó pegamento para trampa de insectos (Insect Tangle-Trap Glue). Este método consiste en cubrir los estaminodios de las flores abiertas con una línea de pegamento (ver Chumacero et al. 2016). La recolección fue realizada después de 24 horas de haber sido colocado el pegamento. Todas las flores de cada árbol fueron colectadas en frascos con etanol al 70%. En el laboratorio, se separó a los insectos del pegamento utilizando un solvente (Tiner), para su posterior identificación a nivel de orden con la ayuda de claves dicotómicas (Goulet & Huber 1993, Brown et al. 2009, Rafael et al. 2012). Para los cinco órdenes más abundantes (Hymenoptera, Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera y Diptera), se realizó la identificación a nivel de familia.

Variables ambientales

Se consideró que la abundancia de visitantes florales podría estar influida por diferencias en la oferta de recursos y microclima que ofrecen los sistemas de producción y las variedades de cacao. Para evaluar el efecto de recurso ofrecido se realizó el conteo de flores abiertas y cerradas en el tronco y ramas de cada árbol muestreado, en un rango vertical de 100 cm (50 cm por encima del piso hasta 150 cm).

Muchas especies de insectos asociados a flores de cacao (i.e., dípteros polinizadores de la familia Ceratopogonidae) utilizan la hojarasca para la oviposición y crecimiento de larvas (Winder & Silva 1972, Kaufmann 1975b, Winder 1978a, Córdoba et al. 2013, Adjaloo 2015) y podría existir un efecto en las características de la misma sobre la abundancia de insectos adultos, por lo que se realizó la toma de datos de humedad relativa y temperatura de la hojarasca asociada a cada árbol. Para esto se utilizó un Datalogger (PASCO Xplorer GLX) con sensor de temperatura (PS-2125) y sensor de humedad contenida en el suelo (PS-2163). El registro de ambas variables se realizó en la hojarasca a una altura de 5 cm respecto a la superficie del suelo en dos puntos ubicados a 40 cm de la base de cada árbol (un punto hacia el este y otro hacia el oeste). El muestreo se realizó de 14:00 a 16:00 h en todas las parcelas.

Análisis estadístico

Para evaluar los efectos de los sistemas de producción de cacao, las características de los árboles y las condiciones ambientales sobre los visitantes florales, se utilizó el enfoque de comparación de modelos (Burnham & Anderson 2002). Se cuantificaron las características de los visitantes florales mediante los valores de la riqueza de órdenes y familias, el índice de heterogeneidad de Simpson, la abundancia y la composición a nivel de parcelas. Como el conocimiento de la sistemática de artrópodos es limitado en Bolivia, especialmente en el área de estudio, solo el 78% de individuos registrados pudo identificarse hasta nivel de familia. Por tanto, se cuantificó la riqueza y la heterogeneidad a nivel de orden con todos los individuos registrados. Para caracterizar la composición de los visitantes florales, se aplicó el análisis de correspondencia rectificado (DCA en inglés) a nivel de orden y se utilizaron los dos primeros ejes del DCA para los análisis subsecuentes. También se comparó la abundancia de los cinco órdenes de artrópodos más comunes (Coleoptera, Hymenoptera, Diptera, Thysanoptera y Hemiptera) entre los sistemas de producción de cacao estudiados. El análisis se realizó por medio de los modelos lineales generalizados (GLMs en inglés) con la distribución gaussiana y la función de enlace "identity" para analizar las variables numéricas continuas como el índice de Simpson y los ejes del DCA, mientras para los datos de recuento - como la riqueza de órdenes y la abundancia de visitantes — se evaluó con la distribución Poisson y el enlace "log". Se revisó el ajuste de modelos por el gráfico Q-Q y el gráfico de residuos (diagrama de dispersión entre los residuos y los valores esperados de las variables dependientes). La dispersión de datos de recuento fue revisada por el parámetro de dispersión y cuando se encontró sobre- o sub-dispersión, se utilizó la distribución binomial negativa en lugar de la distribución Poisson (Richards 2008). Se evaluó la calidad del modelo con el sistema de producción de cacao como variable independiente, comparándolo con el modelo nulo por la prueba de razón de verosimilitud (Bolker et al. 2009). Cuando se encontró variación en las características de los visitantes florales entre los cinco sistemas de producción, se aplicó la prueba post hoc de Tukey.

Para explicar la variación entre árboles en la abundancia de tisanópteros (orden Thysanoptera), considerados como posibles polinizadores de cacao, se aplicó el modelo lineal generalizado de efectos mixtos (GLMM en inglés) con el diseño anidado. Se utilizaron las características de cada árbol (variedad de cacao, número de flores abiertas y número de flores cerradas), las condiciones ambientales alrededor de cada árbol (ICC, porcentaje de suelo con hojarasca, porcentaje de suelo con hierba, porcentaje de suelo desnudo y porcentaje de frutos en descomposición) y la característica de la parcela (el sistema de producción de cacao) como las variables independientes. Además, se incluyeron la parcela y la variedad de cacao como los factores de efecto aleatorio, ya que el modelo contenía variables a nivel de árbol y a nivel de parcela. Considerando que ningún tisanóptero fue colectado para ca. 70% de los árboles y que el juego de datos mostró un exceso de ceros, se utilizó el GLMM con la distribución Poisson ajustada para el exceso de ceros (zero-inflated Poisson GLMM en inglés). La multicolinealidad entre las variables independientes fue revisada por los diagramas de dispersión matricial y los factores de inflación de la varianza (VIF en inglés); al encontrar multicolinealidad, se eliminaron del modelo las variables consideradas como menos relevantes biológicamente.

El modelamiento se inició con un modelo global que incluía todas las variables independientes no colineales y luego se crearon modelos reducidos mediante simplificaciones del modelo global para evaluar los efectos de las variables independientes. La selección del modelo se realizó utilizando el criterio de información de Akaike corregido para muestras finitas (AICc). Después de la selección, se comparó el mejor modelo con el modelo nulo que contenía sólo las variables de efecto aleatorio por la prueba de razón de verosimilitud. Adicionalmente, se calculó la importancia relativa de cada variable independiente como la suma del peso de Akaike de todos los modelos donde cada variable independiente estuvo incluida (Giam & Olden 2016, Galipaud et al. 2017).

Todos los análisis se realizaron con el programa estadístico R versión 3.6.2 (R Core Team 2020) mediante el paquete "vegan" (Oksanen et al. 2019) para calcular el índice de heterogeneidad de Simpson y realizar el DCA, con el paquete "car" (Fox & Weisberg 2019) para calcular VIFs, con el paquete "MASS" (Venables & Ripley 2002) para GLMs con la distribución binomial negativa, con el paquete "pscl" (Jackman 2017) para el GLMM con la distribución Poisson ajustada para el exceso de ceros y con el paquete MuMIn (Barton 2019) para la selección de modelos reducidos por AICc y calcular R² marginal para el GLMM.

Resultados

Se colectaron 360 individuos distribuidos en 10 órdenes de insectos y cuatro especies de Arachnida; entre los cinco órdenes de insectos más abundantes (Hemiptera, Hymenoptera, Coleoptera, Diptera y Thysanoptera), se identificaron 29 familias (Anexo 1). El número de individuos colectados por parcela fue de 18.02 ± 7.05 (media y DE con el rango 9-38). Los órdenes capturados con mayor frecuencia fueron Hemiptera e Hymenoptera con 96 (27%) y 95 (26%) individuos, respectivamente (Fig. 2). Por otro lado, entre los grupos de insectos catalogados como polinizadores de cacao sólo se colectaron siete individuos de la familia Ceratopogonidae y dos de la familia Cecidomyiidae (Diptera); mientras que el orden Thysanoptera fueron más abundantes (67 individuos), todos de la familia Thripidae (Fig. 2, anexo 1).

Entre los cinco órdenes más comunes, Thysanoptera presentó una variación en la abundancia entre los cinco sistemas de producción de cacao (distribución binomial negativa: X²4 = 14.96, P < 0.001, pseudo-R² de Nagelkerke = 0.53; Fig. 5); registrándose mayor abundancia en AS que en ambos tipos de monocultivo (P < 0.01 para las comparaciones AS vs MC y AS vs MO). Hemiptera presentó una variación ligera (distribución binomial negativa: X²4 = 9.38, P = 0.052, pseudo-R² de Nagelkerke = 0.38) y se observó mayor abundancia en MC que en AS (P < 0.05). Coleoptera, Hymenoptera y Diptera no mostraron una variación en la abundancia entre los sistemas de cacao (distribución Poisson: X²4 = 6.40, P = 0.17; distribución Poisson: X²4 = 5.10, P = 0.28; distribución binomial negativa: X²4 = 3.45, P= 0.49, respectivamente).

Al analizar la variación en la abundancia de tisanópteros a nivel de árbol, se eliminaron tres variables independientes del modelo completo según su multicolinealidad: el porcentaje de hierba en el suelo, que estuvo colineado con el porcentaje de hojarasca y el porcentaje de suelo desnudo; el ICC, el cual estuvo determinado por el sistema de producción de cacao y hubo poca variación dentro de cada parcela; y la variedad de cacao, que estuvo correlacionada con el número de flores abiertas. El mejor modelo (modelo 1 en la tabla 1) para explicar la variación en su abundancia a nivel de árbol contuvo dos variables: el sistema de producción de cacao y el número de flores abiertas (Anexo 1, X²5 = 19.2, P < 0.01, pseduo-R² marginal de Nagelkerke = 0.39); las dos variables mostraron un alto valor de importancia relativa (Tabla 2). Los modelos subóptimos incluyeron ambas variables, además de una variable adicional: el porcentaje de hojarasca, el porcentaje de suelo desnudo y el número de flores cerradas en el segundo, el tercero y el cuarto modelo, respectivamente (Tabla 1). La inclusión de estas variables adicionales no mejoró la verosimilitud de los modelos suficientemente (Tabla 1) y la baja importancia de estas variables fue también corroborada por los valores de la importancia relativa (Tabla 2). La abundancia de tisanópteros fue mayor en los sistemas de producción de cacao más complejos como (agroforestal sucesional y orgánico) en comparación con los monocultivos (Fig. 6) y estuvo positivamente relacionada con la cantidad de flores abiertas (Fig. 7).

Discusión

El no haber registrado diferencia en la riqueza de órdenes, heterogeneidad de Simpson, ni abundancia de artrópodos visitantes, podría deberse a que existe una corta distancia de separación entre las parcelas muestreadas. Los insectos podrían fácilmente dispersarse de una parcela a otra, ya que muchos insectos utilizan las corrientes de aire para poder abarcar mayores distancias (Canto-Silva et al. 2006, Mahecha & Manzano 2016), por lo que el muestreo en la subparcela podría no ser suficiente para contrarrestar el efecto de borde y asegurar la independencia de las comunidades de insectos de cada parcela. Sin embargo, es evidente que se requieren estudios adicionales para evaluar la variación en la composición de órdenes en diferentes épocas del año.

El orden Hemiptera fue el más abundante de los órdenes capturados (27% de los registros), siendo la familia Aphididae la más abundante (Anexo 1). Estos resultados concuerdan con estudios que reportaron una alta abundancia de esta familia (Pérez-De La Cruz et al. 2007, Valarezo-Cely et al. 2013). Los áfidos suelen ser considerados como plaga en cultivos de cacao, ya que infectan el envés de las hojas, las flores y ocasionalmente los frutos tiernos (Armijos 2016, Garita 2016). Al mismo tiempo, son más abundantes en monocultivo y podría deberse a diferentes factores, como por ejemplo la ausencia o baja presencia de sus depredadores naturales como los coleópteros de la familia Coccinellidae (Pérez et al. 1992).

El segundo orden con más registros fue Hymenoptera (26%). Esto coincide con otros estudios, que lo reportan entre los tres órdenes más abundantes, abarcando entre el 25-28% de la muestra (Pérez-De La Cruz et al. 2007, Queiroz 2014, Collantes 2018). La familia Platygastridae fue la más representativa (71%), seguida de Formicidae (11%). Algunas especies de las familias Apidae, Formicidae y Halictidae han sido consideradas posibles polinizadoras del cacao (Goitia et al. 1992, Falque et al. 1995, Frimpong et al. 2009) y de éstas, solo los formícidos fueron registrados en Sara Ana. Ocho familias de himenópteros registradas en este estudio son principalmente parasitoides de otros insectos, entre ellas Platygastridae, que fue registrada como parasitoide de Cecidomyiidae (Diptera), hemípteros, lepidópteros e himenópteros, lo que podría explicar la alta abundancia de este orden relativo a otros órdenes. La presencia de estos himenópteros en los cultivos requiere de mayores estudios, ya que algunos podrían ser beneficiosos al ejercer control de plagas (i.e. contra hemípteros, Rafael et al. 2012), mientras que otras podrían ser perjudiciales al ser parasitoides de las familias de mosquitas polinizadoras de cacao: Cecidomyiidae y Ceratopogonidae (Brown et al. 2009).

La mayoría de los estudios que han evaluado a polinizadores y visitantes florales en plantaciones de cacao reportan una mayor abundancia de dípteros (i.e. Queiroz 2014, Pérez-De la Cruz et al. 2017, Collantes 2018); aunque muchos realizan muestreo indirecto de los insectos, ya sea criando larvas de la hojarasca (Winder & Silva 1972, Young 1983, Bravo et al. 2011, Ramos 2011, Córdoba et al. 2013, Mahecha et al. 2013) o con trampas de color. Los estudios de crianza de larvas se enfocan principalmente en dípteros (i.e. Ceratopogonidae), cuya acción como polinizadores de cacao es ampliamente reconocida (Winder & Silva 1972, Winder 1978b). Sin embargo, los estudios que realizan muestreo directo en flores de cacao para evaluar la entomofauna asociada muestran resultados similares al nuestro, al tener baja abundancia de Ceratopogonidae y dípteros en general (Bravo et al. 2011, Armijos 2016, Deheuvels et al. 2017, Salazar-Díaz. & Torres-Coto 2017, Arnold et al. 2018). En otro estudio realizado cerca al área de estudio, Chumacero et al. (2016) encontraron el mismo porcentaje de Ceratopogonidae que reportamos en este estudio (2% del total de insectos capturados). Los métodos indirectos no garantizan que todos los artrópodos colectados interactúen directamente con flores de cacao (Toledo-Hernández et al. 2017), ni consideran la movilidad de éstos (Kaufmann 1975a) y podrían estar sub o sobre estimando las diferencias en composición de visitantes florales.

Por otro lado, el orden Thysanoptera es uno de los más abundantes y por tanto representativos en el área de estudio y aunque aún se debate su rol como polinizador de cacao, se sabe que las hembras se alimentan de polen de diferentes especies, lo que contribuye a incrementar su fecundidad, estimular la oviposición y reducir el tiempo de desarrollo de larvas (Zhi et al. 2005, Riley et al. 2007, Reitz 2009), por lo que es posible que contribuya con la polinización del cacao. Sin embargo, para comprender mejor el rol de los diferentes órdenes se sugiere evaluar la relación de su abundancia con el éxito reproductivo y/o producción de frutos. Los tisanópteros presentaron variación en abundancia entre los sistemas de producción, siendo más abundantes en el sistema más complejo (agroforestal sucesional) que en los más simples (monocultivo convencional y orgánico), la variación podría asociarse principalmente a la disponibilidad de recurso (i.e. número de flores abiertas). Por ejemplo, Howell (2001) encontró diferencia en la abundancia de este orden entre parcelas con manejo silvicultural y monocultivo de maíz, atribuyendo las diferencias al microclima levemente más húmedo que ofrecen los sistemas con agroforestería; adicionalmente las especies de este orden son principalmente fitófagas y muchas son altamente polífagas (Mound 2005, Reitz 2009). Por otro lado, Fennah (1963, 1965) sugirió que la presencia de tisanópteros puede ser atribuida a factores nutricionales de cada árbol de cacao y su respuesta a condiciones de estrés ambiental. Los distintos sistemas de producción generan diferentes beneficios a las plantas de cacao (Beer et al. 1997, Jaimez & Franco 1999, Bos et al 2007), por lo que se requiere verificar si los tisanópteros favorecen la polinización de cacao.

Estos resultados resaltan la necesidad de estudiar las interacciones planta-insecto en sistemas de cultivo para escoger condiciones adecuadas de manejo (Bos et al. 2007, Toledo-Hernández et al. 2017, Vandromme et al. 2019, Kearney 2019). Muchas variedades de cacao son autoincompatibles (Pineda 1953, Segovia 2017) y para la producción de frutos dependen de la polinización cruzada, que es estrictamente entomófila por las características del polen de cacao (Valarezo-Cely 2013, Alvarado 2017).

Conclusiones

La riqueza, la heterogeneidad y la abundancia de visitantes florales de cacao no varió entre los cinco sistemas de producción evaluados en este estudio, pero sí la composición entre el sistema agroforestal sucesional y los monocultivos orgánico y convencional. La composición de la entomofauna fue ampliamente representada por los órdenes Hemiptera, Hymenoptera y Thysanoptera, mientras Diptera, que contiene especies polinizadoras de las flores de cacao, tuvo sólo 8% de presencia en las flores. El orden Thysanoptera suele ser considerado como posible polinizador, y su abundancia estuvo influenciada por el número de flores abiertas y la complejidad del sistema de producción, siendo mayor en el más complejo (agroforestal sucesional) que en los más simples (monocultivos).

Agradecimientos

Agradecemos a Victor Soto y Joachim Milz del ECOTOP por compartir su conocimiento acerca de la polinización y la floración de cacao, a M. Isabel Gómez por revisar el manuscrito y a Ulf Schneidewind y los trabajadores de Sara Ana por facilitar el trabajo de campo. A Jaime Rodríguez y el Laboratorio Boliviano de Biota y desarrollo, por la orientación y préstamo de equipos para la identificación de insectos. El estudio fue realizado con apoyo financiero y logístico del FiBL-Instituto de Investigaciones para la Agricultura Orgánica (Forschungs Institutfür Biologischen Landbau) y el Instituto de Ecología - Universidad Mayor de San Andrés en el marco del programa SysCom, financiado por la Cooperación Suiza para el Desarrollo (COSUDE), Licchtenstein Development Service (LED), la fundación Biovision y Coop Sustainability Fund. A ambos revisores anónimos quienes colaboraron en mejorar esta versión.

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