Efecto de diferentes sistemas de producción de cacao de 3-4 años sobre la composición de un ensamble de hormigas terrestres
Effect of different 3-4 year old cacao farming systems over the composition of terrestrial ants assemblage
Miguel Limachi1*, Kazuya Naoki2 & Laura Armengot3
1Colección Boliviana de Fauna - Museo Nacional de Historia Natural, Calle 26 Cota Cota, La Paz, Bolivia. *Autor de correspondencia: miguelhormiga@gmail.com
2Centro de Análisis Espacial, Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, Calle 27 Cota Cota, La Paz, Bolivia ]]>
3Instituto de Investigaciones de Agricultura Orgánica (FiBL), Ackerstrasse 113, CH-5070 Frick, Suiza
Resumen
Las hormigas son consideradas como uno de los componentes biológicos más importantes en términos de biomasa en los ecosistemas tropicales y agroecosistemas como el del cacao. En la región del Alto Beni en Bolivia, se evaluó cómo cinco sistemas de producción de cacao (monocultivo convencional, monocultivo orgánico, agroforestal convencional, agroforestal orgánico y agroforestal sucesional) afectan a los ensambles de hormigas utilizando trampas de caída en los años 2011 y 2012. Durante el estudio se registraron 56 especies de hormigas, la mayoría perteneciente a grupos funcionales característicos de la vegetación de sucesión temprana. Se detectaron variaciones en la composición de ensambles de hormigas entre el sistema agroforestal más complejo (SAFS) y los otros sistemas de producción de cacao; sin embargo, no se observaron diferencias en la diversidad. Las parcelas de SAFS fueron caracterizadas por la mayor frecuencia de algunas especies de hormigas como Atta cephalotes y Pheidole sp3., y por la baja presencia de algunas especies comunes en otros tipos de cultivos de cacao como Pogonomyrmex sp. y Camponotus sp. El número de especies registradas aumentó de 43 en 2011 a 51 en 2012; este cambio fue caracterizado por la aparición de algunas especies como Solenopsis spp., Paratrechina sp. y Pogonomyrmex sp. La falta de correlación entre la diversidad de hormigas y la complejidad de los sistemas de producción de cacao es probablemente debida a que estos cultivos tienen solamente 3-4 años de edad, y por lo tanto aún no han desarrollado una marcada diferencia de estructura vegetacional.
Palabras clave: Alto Beni, Ensambles de hormigas, Sistemas de producción agrícola.
Abstract
Ants are considered one of the most important biological components, in terms of biomass, in tropical ecosystems and agroecosystems such as cacao farms. In the Alto Beni region of Bolivia, we evaluated how five cacao production systems (conventional monoculture, organic monoculture, conventional agroforestry, organic agroforestry, and successional agroforestry) affect ant assemblages using pitfall traps in 2011 and 2012. During the study, we recorded 56 ant species, most of which belonged to functional groups typical of early successional vegetation. The ant species composition varied between the most complex agroforestry system (SAFS) and the other cacao production systems; however, no differences in species diversity were observed. The SAFS system was characterized by higher frequency of some ant species such as Atta cephalotes and Pheidole sp3., and by the low presence of some common species in other cacao production systems such as Pogonomyrmex sp. and Camponotus sp. The number of species recorded increased from 43 species in 2011 to 51 species in 2012; this change was characterized by the appearance of some species such as Solenopsis spp., Paratrechina sp., and Pogonomyrmex sp. The lack of correlation between ant diversity and the complexity of the cacao production system is probably due to their young age, between 3-4 years, and lack of development of marked differences in vegetation structure.
Keywords: Agricultural production systems, Ant assemblages, Alto Beni.
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Introducción
La conservación de la biodiversidad es una de las agendas importantes del siglo XXI (Millennium Ecosystem Assessment 2005). La degradación de hábitats por medio de la deforestación y el cambio de cobertura de la tierra son las principales amenazas que afectan la biodiversidad (Groom et al. 2006). Desde hace aproximadamente dos décadas, Bolivia sufre una alta tasa de pérdida del bosque primario (FAO 2010) y una gran extensión de las áreas boscosas en Bolivia han sido deforestadas y convertidas en tierras agrícolas (Killeen et al. 2007). Esta conversión de la vegetación natural para aprovechamiento humano, ha tenido diversas consecuencias sobre la biodiversidad nativa, y los efectos producidos por los diferentes tipos de agricultura han sido sumamente variables: algunas tierras convertidas causan impactos devastadores sobre la biodiversidad, mientras otras siguen cumpliendo distintos roles para la conservación de especies del bosque (Hughes et al. 2002, Estrada & Coates-Estrada 2005). Por ejemplo, los cultivos arbóreos como los huertos frutales y las plantaciones de café y cacao, preservan una mayor biodiversidad. De la misma manera, los sistemas agrícolas que mantienen árboles nativos para sombra mantienen una mayor biodiversidad que los sistemas de monocultivo (Greenberg et al. 1997, Abrahamczyk et al. 2008); efecto contrario a los pastizales para la producción de ganado, las plantaciones de árboles exóticos como las plantaciones de plátanos y los cultivos sin árboles que atentan contra la biodiversidad (Petit et al. 1999, Estrada & Coates-Estrada 2005, Harvey & González 2007).
Actualmente, existen 101.967 km2 de plantaciones de cacao a nivel mundial, siendo uno de los cultivos comerciales más importantes en África occidental, sudeste de Asia, Centro y Sudamérica (FAOSTAT 2016). El cacao (Theobroma cacao, Malvaceae) es un árbol pequeño de 4-8 m de altura, que se originó en el sotobosque del bosque tropical húmedo de la Amazonía y fue diseminado por el hombre a lo largo de Mesoamérica (Clement et al. 2010, Thomas et al. 2012). Aunque la extracción de frutos de cacao de árboles silvestres sigue practicándose localmente, la mayoría de la producción del cacao en Bolivia se realiza en fincas familiares utilizando variedades comerciales (Bazoberry & Salazar 2008). A la vez, las plantaciones de cacao se consideran hábitats aptos para muchas especies de vida silvestre. Sin embargo, su importancia para la conservación de la fauna parece depender de la región y de las características de las plantaciones (Schroth & Harvey 2007, Clough et al. 2009).
En el Neotrópico se han realizado pocos estudios sobre la mirmecofauna en los diversos ecosistemas y muy pocos sobre agroecosistemas de cacao; a pesar de que las hormigas juegan un papel importante como ingenieros del ecosistema (Jones et al. 1994, Folgarait 1998), influenciando procesos biogeoquímicos que pueden afectar la disponibilidad de recursos, los flujos de materiales, las condiciones de humedad y temperatura del suelo, que afectan a otros organismos y procesos del sistema (Gutiérrez & Jones 2006, Huhta 2007, Da Silva et al. 2009). Además, las hormigas son excelentes bioindicadores de disturbio de hábitat debido a su alta diversidad y abundancia, a la variedad de nichos que ocupan, a su rápida respuesta a cambios ambientales y a su identificación relativamente fácil; pudiendo ser útiles en la evaluación de respuestas bióticas frente a prácticas agrícolas como la fertilización, la fumigación y las quemas (Folgarait 1998, Peck et al. 1998, Graham et al. 2008).
Por otro lado, las hormigas son consideradas como el componente más importante de la biomasa de fauna en ecosistemas naturales tropicales (Lattke 2003, Armbrecht et al. 2006, Delgado et al. 2008). En ecosistemas boscosos, pueden llegar a representar hasta el 40 por ciento de la biomasa de la fauna presente. En los sistemas modificados por humanos, los ensambles de hormigas comprenden un complejo mosaico de especies dominantes y territoriales, con un conjunto distinto de especies asociadas y subordinadas (Leston 1971, Room 1971, Majer 1993, Majer & Delabie 1994); este patrón de organización de ensamble es similar a la que se encuentra en bosques naturales (Greenberg 2014).
En un estudio que comparó ensambles de hormigas entre diferentes sistemas de producción de cacao (Jacobi et al. 2014), se encontró que la diversidad de hormigas fue mayor en los sistemas agroforestales complejos, menor en los agroforestales simples y pobre en los monocultivos, mostrando la relación positiva que existe entre la complejidad de un cultivo y la diversidad de hormigas. De esta forma nace la pregunta de que si ¿sistemas de producción de cacao recientes (3-4 años) presentan algún efecto sobre la diversidad y composición de hormigas? El objetivo del presente estudio es comparar la diversidad y la composición de los ensambles de hormigas en cinco sistemas diferentes de producción de cacao establecidos bajo condiciones experimentales.
Área de estudio
El muestreo de hormigas se realizó en el ensayo de "Comparación de sistemas de producción de cacao a largo plazo" en la localidad de Sara Ana (región del Alto Beni), Departamento de La Paz, Bolivia (15°27'36"S - 67°28'17"O, 400 m) durante la primera semana de diciembre de 2011 y 2012. La temperatura media anual del área es de 25.2 ± 0.5°C y la precipitación anual de 1.441 ± 243 mm para Sapecho, a 19 km SE de Sara Ana (SENAMHI 2012). La época seca se extiende desde mayo hasta septiembre, lapso en el que llueve menos de 100 mm por mes. El ensayo fue establecido en 2008 después de un cultivo de maíz (Zea mays, Poaceae) con una cobertura vegetativa sobre el suelo (Canavalia ensiformis, Fabaceae). El ensayo compara cinco sistemas de producción de cacao: (1) monocultivo convencional sin sombra permanente con el uso de herbicidas y fertilización química (MC), (2) monocultivo orgánico sin sombra permanente (MO), (3) agroforestal convencional (AC), cacao y especies frutales y maderables con el uso de herbicidas y fertilización química; (4) agroforestal orgánico (AO), cacao y especies frutales y maderables y (5) sistema agroforestal sucesional (SAFS), que además de cacao presenta especies emergentes maderables, cítricos, yuca, café y otras especies silvestres. En el ensayo, se establecieron 20 parcelas de 48 x 48 m (2.304 m2), las cuales fueron divididas en cuatro bloques de cinco parcelas cada uno; en cada bloque, las cinco parcelas fueron asignadas a cinco diferentes sistemas de cacao, de manera aleatoria. Más información acerca de cada sistema de producción de cacao, se encuentran en Naoki et al. (2017).
]]>Métodos
Cuantificación de ensambles de hormigas
En la parte central de cada parcela (24 x 24 m), se instalaron cinco trampas de caída, dispuestas equidistantemente en forma de cruz, manteniendo más de 10 m entre las trampas. Para las trampas de caída se utilizaron vasos llenos (3/4) con alcohol al 70% y un poco de detergente, dispuesto al ras del suelo. Se dejaron las trampas por 24 horas y luego se recolectó cuidadosamente su contenido en viales con sus respectivos códigos. Este procedimiento se lo realizó en las 20 parcelas del ensayo de cacao. Las muestras fueron procesadas en laboratorio, realizando la limpieza, separación, montaje, identificación y etiquetado, y fueron depositadas en la Colección Boliviana de Fauna. La identificación de las hormigas se realizó utilizando las claves de Lattke (2004) y Fernández & Palacio (2006) a nivel de subfamilias y géneros. Para la asignación de morfotipos se utilizaron parámetros morfológicos propios de cada grupo genérico identificado; tales tareas se hicieron utilizando un estéreo microscopio Wild de 50x.
Análisis estadístico
Para caracterizar los ensamblas de hormigas, se calcularon la riqueza de especies, el índice recíproco de diversidad de Simpson y la composición de especies en cada parcela. Para calcular el índice recíproco de Simpson y la composición, se utilizó la proporción de trampas en las cuales una especie de hormiga cayó en cada parcela, sin importar el número de individuos colectados. Para cuantificar la composición de hormigas, se utilizaron análisis de correspondencia (CA en inglés) para reducir la dimensionalidad de los datos.
Para evaluar el efecto de los sistemas de producción de cacao sobre el ensamblaje de hormigas, se realizaron análisis de la varianza (ANOVAs) con tres factores, considerando la riqueza de especies, la diversidad de Simpson y los valores de los primeros tres ejes del CA como las variables dependientes, y los tipos de cultivo de cacao, los años y los bloques de parcelas como factores. No se incluyeron las interacciones entre los años y los bloques ya que se consideraron como los factores de efecto aleatorio. Todos los análisis fueron realizados con el programa R versión 3.2.1 (R Development Core Team 2012), utilizando el paquete Vegan (Oksanen et al. 2013) para el cálculo de los índices de diversidad y la realización del CA.
Resultados
Durante el estudio, se registraron 945 individuos de 56 diferentes especies de hormigas (43 durante el 2011 y 56 durante el 2012), pertenecientes a seis subfamilias (Anexo 1). No se observaron diferencias significativas en la riqueza de especies y el índice recíproco de diversidad de Simpson entre los sistemas de producción de cacao (F4,31 = 1.9, P = 0.14 ; F4,31 = 1.7, P = 0.17 para la riqueza de especies y la diversidad, respectivamente) ni entre años (F1,31 = 0.20, P = 0.66; F1,31 = 0.93, P = 0.34 para la riqueza de especies y la diversidad, respectivamente). Los ensambles de hormigas en las parcelas fueron ordenados por medio del análisis de correspondencia (Inercia 1.80; Eigenvalues: λ (CA1) = 0.179, λ (CA2) = 0.149 y λ (CA3) = 0.135 en Fig.1). Algunas especies fueron comunes y se registraron en todos los sistemas de cultivo y en ambos años: Pheidole spp. 1 y 2, Camponotus sp. 1, Solenopsis sp. 1, Pachycondyla spp. 1 y 2. 1. El primer eje del análisis de correspondencia (CA1) varió entre años (F1,31 = 28.1, P < 0.0001 en Figs. 1 y 2). El año 2012 fue caracterizado por la aparición y el aumento de varias especies, respecto al 2011, como Solenopsis spp. 5 y 6, Paratrechina sp. 1, Pheidole spp. 8, 9 y 10, Pogonomyrmex sp. 1 y la ausencia de Ectatoma sp. 2, Camponotus sp.4 y Technomyrmex sp.1 (Fig. 1, Anexo 1). El segundo eje (CA2) varió entre los sistemas de producción de cacao (F4,31 = 11.0, P < 0.0001; en Figs. 1 y 3) y entre años (F1,31 = 12.5, P = 0.0013). La comparación de post-hoc deTukey reveló que la diferencia en CA2 se encontró entre SAFS y los otros tipos de cultivos (P < 0.05 para las cuatro parejas de comparación).
]]> Las parcelas de SAFS fueron caracterizadas por la mayor frecuencia de algunas especies de hormigas como Atta cephalotes, Pheidole sp. 3, Trachymyrmex sp. 1 y por la baja presencia de algunas especies comunes en otros tipos de parcelas como Pogonomyrmex sp. 1, Camponotus sp. 3 y Pheidole sp. 4 (Fig. 1, Anexo 1). El tercer eje (CA3) varió entre los bloques (F3,31 = 5.0, P = 0.006) y entre los sistemas de producción de cacao (F4,31 = 3.2, P = 0.026).
Discusión
En este estudio diferentes sistemas de producción de cacao afectaron únicamente la composición de ensambles de hormigas, siendo distinta entre el sistema agroforestal sucesional (SAFS) y el resto de sistemas, pero no afectaron la diversidad. Este resultado difiere del estudio de mirmecofauna realizado en plantaciones maduras de cacao en la misma región del Alto Beni (Jacobi et al. 2014), donde se encontró una diversidad de hormigas de hojarasca significativamente mayor en los cultivos de SAFS respecto a monocultivos y también de los orgánicos respecto a los convencionales. Estos cultivos de cacao en Sara Ana tenían en el momento del muestreo 3-4 años desde su implementación, por lo que no presentaban aun un marcado contraste en cuanto a composición, complejidad de los estratos de vegetación y otras condiciones que afectan a la mirmecofauna. Al respecto, Jaffé et al. (1986) indicaron que el ensamblaje de especies de hormigas en las plantaciones jóvenes de cacao aún no está bien establecido y los problemas de plagas y enfermedades son más frecuentes. Además, las parcelas de los diferentes sistemas de producción de cacao están ubicadas próximas entre sí en el ensayo de Sara Ana y las especies de hormigas que tienen rangos amplios de área de forrajeo, como Pachycondyla crassinoda, Paraponera clavata, Odontomachus sp., Atta cephalotes, Solenopsis sp., Labidus coecus y Gigantiops destructor, pueden encontrarse en varios tipos de parcelas a la vez. De la misma forma este fenómeno podría estar ocurriendo con especies que provienen de la matriz circundante a las parcelas. Esta matriz es a la vez muy heterogénea ya que presenta barbechos de distintos tipos y edades. Adicionalmente, si bien no se encontró diferencia significativa en la diversidad de hormigas epigeas entre los sistemas agroforestales y monocultivos, se presume que el panorama sería distinto con un diseño metodológico que permitiera estudiar a la comunidad de hormigas arbóreas exclusivas que no son capturadas por las trampas de caída.
La mayoría de las especies de hormigas encontradas en el ensayo de Sara Ana pertenece a grupos funcionales característicos a estados de sucesión, según la catalogación de Andersen (2000): especies del tipo pionero frecuentemente en asociación a monocultivos (Figura 1) (Solenopsis y Forelius), generalistas (Solenopsis, Pheidole, Hypoponera) y herbívoras (Atta cephalotes, Cyphomyrmex). Sin embargo, también se registraron morfoespecies de funcionalidades más específicas y beneficiosas, como ser del tipo predador especialista de edafofauna (Gnamptogenys), que regulan a muchas poblaciones de micro artrópodos del suelo; cultivadores de hongos (Apterostigma), controladores de plagas (Dolichoderus), predadores de otros artrópodos (Labidus coecus), entre otros. Sin embargo, estas especies fueron obtenidas con una baja cantidad de individuos, como por ejemplo L. coecus, con un solo individuo registrado en el SAFS.
Una de las posibles razones de la asociación de Trachymyrmex sp. y en particular de Atta cephalotes con los SAFS es el carácter de gran herbívoro generalista (Hölldobler & Wilson 1999) y también las condiciones de sustrato conformado por una gama variada de hojas de diferentes especies que requiere el cultivo de hongos por estas hormigas defoliadoras (Wirth et al. 2003). Por lo tanto, las condiciones ofertadas por los monocultivos y los sistemas agroforestales simples en el ensayo no son adecuadas para estas especies.
]]> Se observó un cambio en la composición de hormigas del 2011 al 2012 por la presencia de nuevos individuos que pertenecen a los géneros Pheidole, Solenopsis, Paratrechina y Pogonomyrmex y la ausencia de Ectatoma sp. y Camponotus sp. La mayoría de estas especies tiene hábito generalista y este ajuste no necesariamente indica el cambio direccional asociado a la sucesión vegetal, sino uno estocástico debido a la variación anual no direccional de un ensamblaje de hormigas.Estudios de diversidad realizados con otros grupos de fauna en la misma zona y los mismos años, como las aves (Naoki et al. 2017) y anfibios (Aparicio et al. en prep.), muestran un efecto positivo respecto la complejidad de los sistemas de cultivo. Sin embargo, se pudo evidenciar que este no es el caso para las hormigas en estos sistemas de producción relativamente jóvenes. Por lo tanto, es necesario continuar con estas evaluaciones para poder determinar el tiempo en que los sistemas de producción del cacao muestran tal efecto sobre la diversidad de hormigas.
Conclusiones
Los diferentes sistemas de cultivo de cacao tuvieron efecto solamente en la composición en los ensambles de las hormigas y entre años, y no así en su diversidad. Especies como Trachymyrmex sp. y Atta cephalotes, se asociaron a sistemas complejos como el SAFS, haciendo que la composición de especies hormigas encontrada en dicho sistema se distinga de las demás. Por otro lado, el cambio de composición de hormigas entre años, corresponde a un efecto estocástico, más que a factores temporales o estructurales.
Así mismo se evidenció que gran parte de especies de hormigas registradas pertenecen a grupos funcionales característicos a los primeros estadios de la sucesión, y que se asocian sobre todo a los monocultivos. También se encontraron algunas especies de hábitos alimenticios más específicos, propios de ambientes en proceso más avanzados de complejización vegetacional, como lo son el AF y el SAFS.
Se requiere más tiempo para que los sistemas de cultivos complejos como el SAFS cuenten con toda la variedad y cantidad de nichos asentados que permita mayor grado de colonización por especies de hormigas de hábitos especialistas y que llevan a cabo tareas importantes como de degradación, polinización, dispersión de semillas, entre otros.
Si bien en el presente estudio no se encontraron diferencias en cuanto a diversidad de hormigas entre distintos tipos de sistemas de cultivos de cacao de corta edad (3-4 años) y entre dos años contiguos (2011 y 2012), se recomienda realizar la misma comparación en un intervalo de tiempo mayor a cinco años, cuando los diferentes tipos de cultivos muestren mayor desarrollo y diferencias entre sí.
Agradecimientos
]]> El presente estudio fue realizado en el marco del programa SYSCOM, implementado por el Instituto de Investigación para la Producción Orgánica (FiBL), conjuntamente con los socios Ecotop, Instituto de Ecología y Piaf-El Ceibo. El estudio fue realizado con apoyo financiero de SDC, LED, Biovision y The Coop Sustainability Fund.
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Manejado por: Lilian Painter
Recibido en: 12 junio 2018
Aceptado el: 22 agosto 2018
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