Polylepis incarum (Rosaceae) una especie En Peligro Crítico en Bolivia: Propuesta de reclasificación en base al área de ocupación y estructura poblacional

Polylepis incarum (Rosaceae) a critically endangered species in Bolivia: proposal for the reclassification based on area of occupancy and population structure

Alejandra I. Domic^1,2*, Arely N. Palabral-Aguilera², M. Isabel Gómez³, Rosember Hurtado², Noel Ortuño⁴ & Máximo Liberman⁵

¹Department of Anthropology, The Pennsylvania State University, University Park, Pensilvania 16802, USA. *Autora de correspondencia alejandradomic@gmail.com
²Herbario Nacional de Bolivia, Calle 27 Cota Cota, La Paz, Bolivia. ]]> ³Colección Boliviana de Fauna - Museo Nacional de Historia Natural, Calle 26 Cota Cota, La Paz, Bolivia.
⁴Wildlife Conservation Society, Casilla 3-35181 San Miguel, La Paz, Bolivia.
⁵Instituto de Ecología, Carrera de Biología, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 10077 - Correo Central, La Paz, Bolivia.

Resumen

Polylepis incarum (Rosaceae) es una especie endémica de la cuenca del Lago Titicaca que se caracteriza por formar bosques monoespecíficos distribuidos en laderas montañosas. En Bolivia, la especie está clasificada como En Peligro y se estima que cubre un área aproximada de 367 km², sin embargo no existe información cuantitativa sobre su distribución actual ni el estado de conservación de las poblaciones remanentes. En este estudio realizamos una intensa y sistemática evaluación para reevaluar el estado de conservación de la especie en Bolivia. Los objetivos del estudio fueron: a) identificar los bosques remanentes y cuantificar el área de ocupación (AOO), b) evaluar la estructura poblacional de los bosques y las amenazas a las que se encuentran sujetas y c) cuantificar la regeneración de estos bosques en base a la densidad de plántulas e individuos reproductivos y el banco de semillas. Registramos un total de 20 localidades donde se encuentra P. incarum, de los cuales sólo cinco son bosques. Encontramos que actualmente la especie sólo cubre un área total de 45.12 ha, correspondiente al 0.123% del área previamente estimada. La mayoría de los bosques presentaron alta densidad de plántulas (promedio: 17.68, rango: 0.43-38.35), sugiriendo potenciales altas tasas de regeneración. El estudio del banco de semillas mostró una mayor densidad de semillas en zonas debajo del dosel (0.56 ± 0.12 semillas/g de suelo) en comparación a las zonas abiertas (0.015 ± 0.013 semillas/g de suelo) así como un incremento en la densidad de semillas a medida que aumenta la densidad de individuos reproductivos. Debido a la reducida distribución actual de P. incarum, sugerimos reclasificar a la especie como En Peligro Crítico para Bolivia y la inmediata implementación de proyectos de conservación y restauración para poder coadyuvar a la recuperación de las poblaciones remanentes y así asegurar la recuperación de la especie.

Palabras clave: Bosques altoandinos, Cuenca del Lago Titicaca, Estado de conservación.

Abstract

Polylepis incarum (Rosaceae) is an endemic species of the Titicaca Lake basin that forms monospecific forest stands distributed in mountain slopes. In Bolivia, the species is classified as Endangered and it is estimated that the species covers approximately 367 km²; however, there is no quantitative information regarding the conservation status of the remaining populations. In this study, we conducted an intensive and systematic field evaluation to assess the conservation status of P. incarum in Bolivia. The objectives of the study were: a) to identify remaining P. incarum forest stands and to quantify the area of occupancy (AOO), b) to evaluate the population structure of forest stands and the effects of human activities, and c) to quantify the regeneration of these forest stands based on the density of seedlings and reproductive individuals and seed bank. We registered 20 localities where P. incarum is found, from which only five represent forest stands. The species covers an estimated area of 45.12 ha, which corresponds to only 0.123% of the previously estimated area. Most of the forest stands exhibit a high density of seedlings (mean: 17.68, range: 0.43-38.35), suggesting potentially high rates of regeneration. The seed bank assessment showed high seed density in areas located under the canopy (0.56 ± 0.12 seeds/g of soil) as opposed to open areas (0.015 ± 0.013 seeds/g of soil). Due to the small distributional range of P. incarum, we suggest reclassifying the species as Critically Endangered in Bolivia as well as the immediate implementation of conservation programs in order to promote the recuperation of the remaining populations and thus ensure the recovery of the species.

Introducción

Polylepis incarum (Bitter) M. Kessler & Smidth-Leb, conocida localmente como lampaya y queñua, es una especie endémica de la cuenca del Lago Titicaca que forma pequeños rodales distribuidos en laderas rocosas, quebradas y a lo largo de riachuelos (Arrázola et al. 2012). La distribución actual de la especie es resultado de una larga historia de intervención humana, dada por la presencia de asentamientos humanos desde la época prehispánica hasta el presente y una intensa modificación del paisaje por actividades económicas (Kessler & Driesch 1993, Fjeldså & Kessler 1996). La pérdida de los bosques posiblemente se intensificó durante el Incario y posteriormente durante la colonia porque produjeron la expansión de la población humana y consecuentemente la intensificación de la agricultura y un incremento en la demanda de leña y carbón vegetal como combustible para las embarcaciones a vapor (Posnansky 1983, Ansión 1986, Capriles & Flores Bedregal 2002).

Las poblaciones remanentes de P. incarum se encuentran amenazadas por actividades humanas como la quema, el sobrepastoreo, la expansión de cultivos agrícolas y asentamientos humanos y por extracción de leña. Estos disturbios que producen la pérdida de cobertura boscosa y la degradación del hábitat (Martínez & Villarte 2009, Arrázola et al. 2012). La especie también es utilizada como medicina para curar una diversidad de enfermedades y como materia prima para elaborar herramientas y muebles rústicos para restaurantes de la turística localidad de Copacabana (Liberman et al. 2015).

El estado de conservación de Polylepis incarum no ha sido evaluado a lo largo de su rango de distribución global, sin embargo, en Bolivia, ésta se encuentra categorizada como "En Peligro" (EN) (Arrázola et al. 2012). La categorización se basó en la estimación de la distribución potencial de la especie en base al sistema de clasificación de vegetación de Navarro & Ferreira (2011). Se estima un área de extensión de presencia (EOO) de aproximadamente 1.757 km² y un área de ocupación estimada (AOO) de 367 km² (Arrázola et al. 2012). Adicionalmente, Arrázola et al. (2012) consideran que no existen poblaciones naturales remanentes y que la especie persiste naturalmente en forma de individuos aislados y pequeños grupos de individuos (Navarro et al. 2010). Sin embargo, esta categorización se encuentra limitada por la carencia de datos cuantitativos sobre el estado de las poblaciones (p.ej. área de cobertura, densidad, entre otros). En este estudio realizamos una evaluación sistemática de la distribución de P. incarum en la cuenca del Lago Titicaca en Bolivia con el fin de reevaluar el estado de conservación de la especie. Los objetivos del estudio fueron: 1) identificar poblaciones de P. incarum y cuantificar el área de ocupación (AOO), 2) evaluar la estructura poblacional de estas poblaciones así como las amenazas a las que se encuentran sujetas y 3) estimar la regeneración de las poblaciones existentes en base a la densidad de plántulas e individuos reproductivos y el banco de semillas.

Metodología

Área de estudio

Especie de estudio

Polylepis incarum (Bitter) M. Kessler & Schmidt-Leb. (Rosaceae) es una especie que incluye árboles y arbustos con una altura promedio entre 1-3 m de alto (hasta 8 m). Posee hojas compuestas e imparipinadas de 1-2 cm de largo, de ápice obtuso a agudo; con un par o raramente dos pares de folíolos ovados, y de ser así, el par más cercano al peciolo suele ser más pequeño (Kessler & Schmidt-Lebuhn 2006). El envés de la hoja está cubierto por pelos blanquecinos y el raquis tiene además pelos glandulares amarillos en medio de los pelos blanquecinos, el haz es glabro o casi glabro (Kessler & Schmidth-Lebum 2006). La inflorescencia no ramificada posee de 3 a 12 flores con densos pelos villosos. Los frutos son aquenios con numerosas espinas. Esta especie fue ascendida al rango de especie por Kessler & Schmidth-Lebum (2006), previamente estaba clasificaba como Polylepis incana Kunth subsp. incarum Bitter, basiónimo de Polylepis besseri Hieron. subsp. incarum (Bitter) M. Kessler (Kessler 1995). La presencia de la especie en la Isla del Sol está confirmada por el topónimo colectado del sector suroeste de la isla. El espécimen tipo se perdió en la Segunda Guerra mundial por lo que un neotipo fue colectado en la misma Isla del Sol, el mismo lugar donde se colectó el espécimen tipo hace más de un siglo atrás. La distribución de Polylepis incarum se restringe al oeste de Bolivia y al sureste de Perú (Kessler & Schmidth-Lebum 2006). Polylepis incarum se encuentra distribuida exclusivamente en los alrededores de la cuenca del Lago Titicaca. En Bolivia se encuentra en las provincias Manco Kapac, Camacho y Omasuyos del departamento de La Paz (Arrázola et al. 2012) y en Perú, en el departamento de Puno (Montesinos-Tubée et al. 2015).

Métodos

Estimación de la distribución geográfica

Identificamos sitios potenciales de presencia de bosques de Polylepis incarum utilizando las colectas botánicas depositadas en el Herbario Nacional de Bolivia (LPB), la base de datos en línea del Missouri Botanical Garden y del Global Biodiversity Information Facility (GIBF). Complementamos los registros con la revisión del mapa de vegetación de la Isla del Sol (Liberman et al. 1988), publicaciones científicas, informes y libros donde se reportó la presencia de bosques de la especie. Adicionalmente utilizamos el mapa de distribución potencial de Navarro & Ferreira (2007) para identificar áreas potenciales de distribución y planificar las evaluaciones en campo. La evaluación en campo consistió en visitar estas áreas potenciales y todos los registros de presencia de P. incarum en la región. Cada vez que encontramos bosques y/o individuos de P. incarum, los georeferenciamos y mapeamos, incluyendo sólo el área de cobertura boscosa. Posteriormente los mapas fueron comparados con imágenes de Google Earth para determinar el área de ocupación del bosque (AOO) y generar los mapas de distribución. Adicionalmente colectamos muestras botánicas que fueron identificadas utilizando la clave de Kessler & Schmidth-Lebum (2006) y la colección de referencia de tipos del Herbario Nacional de Bolivia.

Evaluación de la estructura poblacional

En 2015, evaluamos la estructura poblacional utilizando transectos lineares de 200 x 3 m (600 m²) en cuatro bosques de P. incarum. En el caso del bosque Japapi (Isla del Sol), instalamos cuatro transectos de 20 x 2 m (40 m²) debido a su reducido tamaño y alta fragmentación. En cada transecto, contamos y medimos todas las plantas de Polylepis. Las plantas fueron categorizadas en tres hábitos en base a su altura total y número de ramas basales: árboles (individuos >0.5 m de alto, con uno o varios troncos claramente definidos), arbustos (individuos >0.5 m de alto, con varias ramas basales) y plántulas (individuos <0.5 m de alto y estériles). Categorizamos como rebrotes a las plantas que poseían cicatrices de tala y tenían además ramas vivas. Registramos los siguientes caracteres morfométricos en todas las plantas presentes en el transecto: altura total, altura del tronco principal y cobertura de la copa. Para cada plántula registramos el sustrato dominante donde estaba creciendo (i.e. hojarasca, briófitos, roca, suelo pedregoso, gramíneas o suelo desnudo). Para determinar las actividades humanas llevadas a cabo en los bosques, en cada transecto cuantificamos el número de individuos de Polylepis quemados, talados y/o ramoneados. La información fue complementada con el registro de la presencia de tocones de árboles de Polylepis, evidencia de incendios (suelo y otras plantas quemadas) y presencia de bosta de animales.

Caracterización del banco de semillas

Análisis de datos

El Índice de Regeneración fue calculado como la altura promedio de las plántulas, multiplicado por el número total de individuos por 100 m² (Maguini 1967). Realizamos una ANOVA de una vía para determinar diferencias entre la densidad de semillas en el suelo entre zonas cubiertas por dosel y zonas abiertas. También realizamos regresiones lineales para determinar la relación entre la densidad de plántulas, la densidad promedio de semillas de zonas cerradas y la densidad de plantas reproductivas.

Resultados

Distribución

Registramos la presencia de Polylepis incarum en un total de 20 localidades con un área total de 45.12 ha. Sólo encontramos cinco bosques que cubren un área aproximada de 25.68 ha y se encuentran en la Isla del Sol, Puerto Acosta, Copacati, Sampaya y Villa Molino. Los bosques se caracterizan por ser pequeños (0.48-11.68 ha), estar altamente fragmentados y por encontrarse en laderas y zonas rocosas (Fig. 1, Tabla 1).

Estructura poblacional

Los bosques de P. incarum mostraron una amplia variación en la densidad total de individuos (Tabla 3). Copacati fue el bosque que presentó la mayor densidad de individuos, seguido por Villa Molino, mientras que el bosque de Japapi (Isla del Sol) presentó la densidad más baja. Las plántulas presentaron la mayor densidad en todos los bosques evaluados y es particularmente alta en Copacati y Villa Molino. Los árboles y arbustos mostraron similares patrones de densidad; Copacati y Villa Molino registraron las mayores densidades, a diferencia de Japapi y Puerto Acosta. Encontramos una densidad muy baja de individuos rastreros en todos los bosques y la mayor densidad de individuos reproductivos en Copacati.

Los bosques de P. incarum se encuentran amenazados por varias actividades humanas que han reducido el tamaño de los bosques y el hábitat potencial de la especie. La evaluación de actividades antrópicas llevadas a cabo dentro de los bosques de P. incarum mostraron que los principales disturbios en la actualidad son la tala y la quema (Tabla 3). Sin embargo, el porcentaje de individuos quemados y talados es muy bajo (<5%) en todos los bosques estudiados, sugiriendo que estas actividades son llevadas a cabo de forma ocasional y actualmente tendrían un bajo impacto en las poblaciones. El bosque de Sampaya presentó el porcentaje de individuos quemados y talados más alto (3.2%).

Registramos un total de 1.296 plántulas de las cuales el 44% se encontraban entre hojarasca, seguido por áreas pedregosas (18%), suelo desnudo (16%) y briófitas (14%) (Fig. 3A). Tan sólo el 7% de las plántulas estaban asociadas a gramíneas y el 1 % a zonas rocosas. Comparaciones entre los bosques mostraron diferencias en los sustratos donde se desarrollan las plántulas. Por ejemplo, en el bosque de Copacati, las plántulas se encuentran predominantemente en hojarasca (Fig. 3B), mientras que en Villa Molino y Puerto Acosta se encontraban mayormente en áreas pedregosas.

Banco de semillas

La densidad de semillas fue significativamente mayor en los suelos debajo del dosel que en los suelos de zonas abiertas (F = 13.81; gl. = 1; P < 0.001). Encontramos en promedio 0.56 ± 0.12 semillas/g de suelo en áreas con cobertura boscosa, en comparación a las áreas abiertas donde las semillas fueron escasas (0.015 ± 0.013 semillas/g de suelo). Los bosques de Copacati y Villa Molino presentaron las densidades más altas de semillas en zonas debajo del dosel (aproximadamente 0.15 semillas/g de suelo). La densidad promedio de semillas en áreas con dosel incrementó significativamente con la densidad promedio de plantas reproductivas (densidad promedio de semillas = -0.61 + 4.2 * densidad de plantas reproductivas, R² ajustado = 0.66, P = 0.58; Fig. 4A). También observamos una relación similar entre la densidad de plántulas y la densidad de individuos reproductivos (densidad promedio semillas = -10.43 + 43.65 * densidad de plantas reproductivas; R² ajustado = 0.91; P < 0.001; Fig. 4B).

Discusión

En los alrededores del Lago Titicaca en Bolivia todavía existen pequeños bosques remanentes de Polylepis incarum. Estos se encuentran restringidos a quebradas rocosas y laderas montañosas, asociadas mayormente a vegetación disturbada y exótica. La distribución actual de P. incarum posiblemente es producto de una intensa modificación antrópica del paisaje, especialmente por la agricultura y la sobreexplotación de la especie como leña. La región del Lago Titicaca es una de las zonas rurales del departamento de La Paz que posee la mayor densidad poblacional humana, donde la agricultura constituye una de las principales actividades económicas y el paisaje se caracteriza por la escasez de vegetación natural (CIRNMA & CEDAFOR 2001).

En este estudio realizamos un intenso y sistemático relevamiento para cuantificar la distribución actual de las poblaciones de P. incarum en los alrededores de la cuenca del Lago Titicaca en Bolivia. Los resultados muestran la existencia de tan solo cinco bosques remanentes y además la presencia de individuos aislados y pequeños grupos de individuos en varias localidades de los alrededores del Lago Titicaca que cubren un área total de 45.12 ha. Los individuos aislados posiblemente fueron plantados para proveer sombra, proteger contra el viento y/o con fines ornamentales. En contraste, la presencia de pequeños grupos de árboles dentro de matrices de campos agrícolas y plantaciones de eucaliptos sugiere que los bosques fueron reemplazados por plantaciones de especies exóticas, cultivos agrícolas y que algunos individuos fueron mantenidos como cortinas rompevientos y/o para delimitar las parcelas agrícolas.

Existe muy poca información sobre la distribución pasada de P. incarum en la cuenca del Lago Titicaca. Algunos estudios (Navarro et al. 2010, Montesinos-Tubée et al. 2015) consideran a la especie como un elemento conspicuo de la vegetación pero no existe suficiente información para estimar el área cubierta por la especie en el pasado. Sin embargo, existen algunas evidencias que permiten inferir sobre la distribución pasada de P. incarum en la región. Por ejemplo, los registros paleoambientales del Lago Titicaca señalan la presencia de polen de Polylepis en la región desde 136.000 años AP (Hanselman et al. 2005) y que el polen constituía cerca del 8% del polen en el lago entre 5.000 y 2.000 años atrás. Sin embargo, la concentración de polen disminuye drásticamente hasta 2% después de 2.000 años AP (Graf 1992, Gosling & Williams 2013). La reducción de la abundancia del polen de Polylepis podría estar asociada con la sobreexplotación de los bosques por los grupos humanos (Gosling & Williams 2013) y particularmente con la llegada de los españoles que aceleró la deforestación y la intensificación de las actividades económicas, como la agricultura y el pastoreo (Fjeldså & Kessler 1996, Capriles & Flores Bedregal 2012).

La evaluación de la estructura poblacional mostró diferencias drásticas en la densidad de individuos entre las poblaciones de P. incarum. El bosque de Japapi en la Isla del Sol presentó la menor densidad total en comparación a los otros cuatro bosques evaluados, los cuales poseían densidades mayores a 30 individuos/100 m². El bosque de Japapi es el más amenazado debido a su pequeño tamaño, baja densidad de plántulas e individuos adultos reproductivos (menor a 0.1 individuos/100 m²) y una intensa presión por la expansión de cultivos agrícolas.

Comparaciones de la estructura poblacional de otras especies de Polylepis muestran que la densidad de plantas de P. incarum es mucho mayor a las reportadas previamente para otras especies del mismo género. En este estudio, reportamos las mayores densidades totales para Polylepis puesto que en Copacati y Villa Molino registramos densidades de 71 y 62 individuos/100 m², respectivamente. En comparación, en los bosques de P. australis se registraron entre 11.83 y 20.83 individuos/100 m² (Enrico et al. 2004) y en los bosques moderadamente y altamente disturbados de P. tomentella un promedio de 27.8 y 10.7 individuos/100 m², respectivamente (Domic et al. 2014). Nuestros resultados sugieren que en poblaciones donde la intensidad de los disturbios antrópicos es baja, la regeneración de la especie podría ser alta. Adicionalmente, nuestro estudio sugiere que las altas tasas de regeneración en cuatro bosques de P. incarum podrían estar asociadas con la alta densidad de individuos reproductivos, la alta densidad de semillas en el suelo y un alto porcentaje de germinación de las semillas (Liberman et al. 2015).

A pesar de que los disturbios antrópicos (especialmente la quema y la tala) dentro de los bosques fueron poco comunes, encontramos que la agricultura a pequeña escala constituye la mayor amenaza para la especie. La agricultura disminuye el hábitat potencial, inhibe la expansión lateral de las poblaciones remanentes, fragmenta las poblaciones y reduce gradualmente la cobertura boscosa. Otra amenaza son las plantaciones con especies maderables exóticas, que crecen en áreas potencialmente habitables por la especie y la producción de muebles artesanales con madera de Polylepis. Desde los años 70, se realizaron varias campañas de forestación en el Altiplano boliviano, los cuales mayormente promocionaron el uso de especies exóticas (Eucalyptus, Pinus y Cupressus) sobre las nativas, debido a la alta demanda de madera y su rápido crecimiento (Ansión 1986). En la región, también registramos individuos de Polylepis triacontandra cerca de las casas, especie nativa de la ceja de montaña de Bolivia y Perú (Navarro 2002). Estos árboles fueron también plantados como parte de los programas de reforestación en la región y es posible que P. triacontandra pueda hibridizar con P. incarum (Fjeldså & Kessler 1996).

Por otro lado, es importante conocer el sustrato en el que se desarrollan las plántulas de P. incarum para así identificar los factores que pueden afectar su establecimiento y sobrevivencia. Nuestros resultados muestran que la mayoría de las plántulas se encontraron creciendo mayormente entre hojarasca, en suelos desnudos, zonas pedregosas y entre briófitas. Sin embargo, lamentablemente no contamos con datos de frecuencia de los distintos sustratos en cada localidad por lo que no podemos hacer una correlación entre la frecuencia de estos sustratos y la frecuencia de la presencia de plántulas en cada tipo de sustrato. La aparente dominancia de plántulas en hojarasca o en zonas pedregosas, no podría denotar una preferencia a éstos y sólo sería resultado de la dominancia de éstos sustratos en los bosques.

Es posible que las zonas pedregosas favorezcan el establecimiento de las plántulas al crear un microclima y protegerlas contra las condiciones extremas características de la Puna (p.ej., altas variaciones térmicas diarias, altas temperaturas y radiación solar diurna y heladas nocturnas) (Renison et al. 2002, Ayma-Romay et al. 2015) Así mismo, las briófitas y la hojarasca podrían favorecer la germinación de las semillas y el establecimiento de las plántulas al generar un microambiente más húmedo (Sotes et al. 2013), mientras que las gramíneas podrían inhibir el establecimiento de las plántulas al competir por luz, nutrientes y agua. Para poder identificar cuáles son los sustratos que favorecen el establecimiento de las plántulas de P. incarum es necesario realizar experimentos de transplante in situ que incluya un monitoreo a largo plazo.

Encontramos una mayor densidad de semillas de P. incarum en áreas con cobertura boscosa en comparación a las zonas abiertas. La escasez de semillas en áreas abiertas sugiere una baja capacidad de dispersión y que muchas de estas semillas podrían estar concentrándose cerca de los árboles parentales (Torres et al. 2008). Adicionalmente es posible que exista una mayor tasa de predación de semillas en las áreas abiertas debido a la alta visibilidad y accesibilidad por parte de aves, insectos y roedores (Edwards & Crawley 1999; Flores et al. 2004, Ibáñez & Soriano 2004).

Conservación de la especie

Polylepis incarum fue categorizada como una especie En Peligro (EN) por Arrázola et al. (2012) en base a estimaciones del área potencial de la especie. La estimación del área ocupada (AOO) sugería que la especie tenía una distribución aproximada de 367 km² (Arrázola et al. 2012), sin embargo los resultados de nuestro estudio muestran que actualmente el área total de los bosques abarca un total es 45.12 ha, equivalente al 0.123% del área inicialmente estimada. Sugerimos recategorizar a la especie como En Peligro Crítico para Bolivia porque el área de distribución actual es mucho menor a 10 km² y porque las poblaciones se encuentran severamente fragmentadas y existe una intensa presión por expansión de la agricultura y plantaciones de especies exóticas (UICN 2012). En base a las evaluaciones en campo, que consideraron componentes como la estructura poblacional y las amenazas antrópicas, identificamos áreas prioritarias para la conservación de Polylepis incarum. Las áreas prioritarias incluyen los cuatro bosques más grandes (Copacati, Puerto Acosta, Sampayay Villa Molino) porque todavía cubren una importante extensión y presentan altas tasas de regeneración. Sin embargo, la expansión de cultivos agrícolas y la demanda de madera para construir muebles artesanales podrían producir su rápida reducción, así como la degradación del hábitat. La especie es valorada por su utilidad como fuente de medicina, leña y madera para la elaboración de artesanías y muebles, pero también es considerada una planta perjudicial (Liberman et al. 2015). Es por ello que consideramos importante llevar acciones colaborativas de conservación que involucren la participación activa de comunidades locales.

Específicamente sugerimos llevar a cabo las siguientes medidas de conservación: a) revalorización de los bosques nativos a través de la implementación de programas de educación y sensibilización ambiental en escuelas y centros turísticos; b) protección de los bosques remanentes a través de la creación de reservas forestales e implementación de programas de manejo forestal sostenible; c) creación y mantenimiento de colecciones ex-situ para crear un banco de semillas que incluya la diversidad de poblaciones e individuos; d) establecimiento de un sistema de monitoreo in-situ de las poblaciones remanentes; e) evaluación del estado de conservación en Perú y g) elaboración de estudios sobre la biología de la especie con énfasis en el impacto de las actividades humanas y el cambio climático global.

Agradecimientos

Agradecemos a Rosa Isela Meneses, Cecilia López, Cecilia Vega, Juan Carlos Bermejo, Luciana Tellería, Micaela Medrano, Viviana Urrelo, Loly Vargas, Julieta Acho, Ángela Terán, Nivardo Urzagasti, Laura Moya, Elvia Moya y Adriana Rico por su apoyo en diversas etapas del proyecto. Así mismo a las comunidades de Copacati, Japapi, Puerto Acosta, Sampaya y Villa Molino por permitirnos trabajar en sus bosques. A la Dirección General de Biodiversidad y Áreas Protegidas del Ministerio de Medio Ambiente y Agua (MMAyA) quien otorgó el permiso para realizar la investigación. El estudio fue financiado por la Agencia Sueca de Desarrollo Internacional (ASDI) en convenio con la Universidad Mayor de San Andrés (UMSA) en el marco del proyecto "Ecología y conservación de dos especies de árboles andinos en peligro de extinción (Polylepis incarum y Polylepis pacensis, Rosaceae) en el departamento de La Paz".

Referencias

Ansión, J. 1986. El árbol y el bosque en la sociedad andina. Ministerio de Agricultura, Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y Alimentación (FAO), Lima. 119 p.        [ Links ]

Arrázola, S., I. Coronado, L. Torrico, R.I. Meneses, G. Navarro & W. Ferreira. 2012. Polylepis incarum (Bitter) M. Kessler & Scmidt-Leb. Pp: 44-45. En: Libro Rojo de la Flora Amenazada de Bolivia, Volumen I. Zona Andina, Ministerio de Medio Ambiente y Agua, La Paz.

Capriles J.M. & E. Flores Bedregal. 2002. The economic, symbolic, and social importance of the "keñua" (Polylepis spp.) during prehispanic times in the Andean highlands of Bolivia. Ecotropica 8: 225-231.

CIRNMA (Centro de Investigación de Recursos Naturales y Medio Ambiente) & CEDAFOR (Centro de Desarrollo Agrario y Forestal). 2001. Informe final: Diagnóstico e inventario de los recursos naturales de flora y fauna. Proyecto PER/98 /G32 Conservación de la Biodiversidad en la Cuenca del Lago Titicaca- Desaguadero - Poopó - Salar de Coipasa TDPS. Autoridad Nacional del Lago Titicaca - Programa de las Naciones Unidas para el Desarrollo, Puno. 147 p.

Domic, A.I., G.R. Camilo & J.M. Capriles. 2014. Small-scale farming and grazing reduce regeneration of Polylepis tomentella (Rosaceae) in the semiarid Andes of Bolivia. Biotropica 46:106-113.

Kessler, M. & A.N. Schmidth-Lebum. 2006. Taxonomical and distributional notes on Polylepis (Rosaceae). Organisms Diversity & Evolution 1:1-10.

Edwards, G.R. & M.J. Crawley. 1999. Rodent seed predation and seedling recruitment in mesic grassland. Oecologia 91: 360-364.

Enrico, L., G. Funes & M. Cabido. 2004. Regeneration of Polylepis australis Bitt. in the mountains of central Argentina. Forest Ecology and Management 190: 301-309.

Fjeldså, J. & M. Kessler. 1996. Conserving the biological diversity of Polylepis woodlands of the highland of Peru and Bolivia. A contribution to sustainable natural resource management in the Andes. NORDECO, Copenhagen. 250 p.

Flores, J., O. Briones, A. Flores & S. Sánchez-Colón. 2004. Effects of predation and solar exposure on the emergence and survival of forest seedlings of contrasting life-forms. Journal of Arid Environments 58:1-18.

Graf,K. 1992. Pollen diagrammeaus den anden: Eine synthese zur klimageschichte und vegetation sentwicklung seit der letzten eiszeit. University of Zurich, Gunderson. 138 p.        [ Links ]

Gosling, W.D. & J.J. Williams. 2013. Ecosystem service provision sets the pace for pre-hispanic societal development in the central Andes. The Holocene 23: 1619-1624.

Hanselman, J.A., W.D. Gosling, G.M. Paduano & M.B. Bush. 2005. Contrasting pollen histories of MIS 5e and the Holocene from Lake Titicaca (Bolivia/Peru). Journal of Quaternary Science 20: 663-670.

Ibáñez, J. & P. J. Soriano. 2004. Hormigas, aves y roedores como depredadores de semillas en un ecosistema semiárido andino de Venezuela. Ecotropicos 17: 38-51.

Liberman, M., F. Pedrotti & R.Venanzoni. 1988. La vegetación de la Isla del Sol en el Lago Titicaca, Bolivia. Ecología en Bolivia 11: 69-70.

Liberman, M., M.I. Gómez, A. Palabral-Aguilera, A.I. Domic, R. Hurtado & A. Rico. 2015. Ecología y conservación de dos especies de árboles andinos en peligro de extinción (Polylepis incarum y Polylepis pacensis, Rosaceae) en el departamento de La Paz. Universidad Mayor de San Andrés, La Paz. Informe no publicado. 50 p.

López, R.P. 2003. Soil seed banks in the semiarid Prepuna of Bolivia. Plant Ecology 168: 85-92.        [ Links ]

Magini, E. 1967. Ricerche sui fattori della rinnovazione naturale dell'abete bianco nell' Appennino. Italian Journal of Forest and Mountain Environments 22:126-147.        [ Links ]

MMAyA (Ministerio de Medio Ambiente y Agua). 2012. Plan nacional para la conservación y manejo sostenible de los bosques de Polylepis (kewiña, keñua y/o lampaya) y su biodiversidad asociada (programa y lineamientos generales). EDOBOL, La Paz. 43 p.        [ Links ]

Martínez, O. & F. Villarte. 2009. Estructura dasométrica de las plantas de un parche de Polylepis besseri incarum y avifauna asociada en la Isla del Sol (Lago Titicaca, La Paz - Bolivia). Ecología en Bolivia 44:1-14.

Montesinos-Tubée,D.B.,A.C. Pinto, D.F.Beltrán & W. Galiano. 2015. Vegetación de un bosque de Polylepis incarum (Rosaceae) en el distrito de Lampa, Puno, Perú. Revista Peruana de Biología 22: 87-96.

Navarro, G. 2002. Vegetación y unidades biogeográficas. Pp. 1-500. En: Navarro, G. & M. Maldonado (eds). Geografía Ecológica de Bolivia. Vegetación y Ambientes Acuáticos. Centro Ecología Simón I. Patiño - Departamento de Difusión, Cochabamba.

Navarro, G. & W. Ferreira. 2007. Mapa de vegetación de Bolivia, escala 1: 250 000. The Nature Conservancy ISBN 978-9954-0-168-9.

Pake, C.E. & D.L. Venable. 1996. Seed banks in desert annuals: implications for persistence and coexistence in variable environments. Ecology 77:1427-1435.

Posnansky, M. 1983. Los efectos sobre la ecología del Altiplano de la introducción de animales y cultivos por los españoles, pp. 13-22. En: Geyger E & C. Arce (eds). Ecología y Recursos Naturales en Bolivia. Centro Portales, Cochabamba.

Purcell, J. & A. Brelsford. 2004. Reassessing the causes of decline of Polylepis, a tropical subalpine forest. Ecotropica: 155-158.

Renison, D., A.M. Cingolani & R. Suarez. 2002. Efectos del fuego sobre un bosquecillo de Polylepis australis (Rosaceae) en las montañas de Córdoba, Argentina. Revista Chilena de Historia Natural 75: 719-727.

Sotes, G.J., R.O. Bustamante & C. A. Henríquez. 2013. Distribución de plántulas y germinación de semillas del lúcumo chileno (Pouteriasplendens) en Los Molles, Chile. Revista Chilena de Historia Natural 86: 337-344.

Torres, R.C., D. Renison, I. Hensen, R. Suarez & L. Enrico. 2008. Polylepis australis' regeneration niche in relation to seed dispersal, site characteristics and livestock density. Forest Ecology and Management 254: 255-260.

UICN(Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza). 2012. Categorías y criterios de la lista roja de la UICN: versión 3.1. Segunda edición, Gland y Cambridge. 34 p.

Artículo recibido el: 17 julio 2017

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