Modelando patrones geográficos de distribución de gramíneas (Poaceae) en Bolivia: Implicaciones para su conservación

Modeling the geographical patterns of distribution of grasses (Poaceae) in Bolivia: implications for their conservation

Rosa I. Meneses^1,3, Daniel M. Larrea-Alcázar^2*, Stephan G. Beck¹ & Sara Espinoza²

¹Herbario Nacional de Bolivia, Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 10077 - Correo Central, La Paz, Bolivia
²Fundación Amigos de la Naturaleza, Casilla 2241, Santa Cruz, Bolivia, email: dlarrea@fan-bo.org, larrea.alcazar@gmail.com *Autor para correspondencia
³Museo Nacional de Historia Natural, Casilla 8706, La Paz, Bolivia

Resumen

Mediante la revisión de catálogos, especímenes herborizados e información disponible en línea se compiló una base de datos compuesta por 5.748 registros para 599 especies de gramíneas nativas de Bolivia (media de registros por especie ± desviación estándar, 9 ± 11.3), que representan el 71% del total de 840 especies reportadas. Usando el algoritmo Maxent se modeló la distribución potencial de cada especie. Para el caso de aquellas especies donde el Maxent no produjo resultados consistentes se aplicó una metodología alterna basada en el conocimiento de especialistas del grupo. En ambos casos, se generaron mapas de consenso sobre la distribución geográfica de cada especie. Los mapas individuales fueron agrupados para identificar patrones de distribución geográfica para cada subfamilia (Aristidoideae, Bambusoideae, Chloridoideae, Danthonioideae, Ehrhartoideae, Panicoideae y Pooideae) y centros de riqueza de especies para la familia en conjunto. Los resultados mostraron la existencia de cuatro centros de riqueza asociados con los valles secos interandinos (1) y la puna mesofítica (2), ambos ubicados en la región andina tropical y la Chiquitanía (3) y la llanura beniano-amazónica (4), ubicados en la región brasileño-paranense. El análisis de intensidad de protección (representatividad de al menos el 17% de cada centro de riqueza detectado en el Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SNAP), de acuerdo con las metas de Aichi propuestas por la Secretaria del Convenio sobre la Diversidad Biológica (CDB), mostró que tres de los cuatro de los centros de riqueza detectados (valles secos interandinos, la llanura beniana-amazónica y la Chiquitanía) se encuentran sub representados.

Palabras clave: Bolivia, Conservación, Maxent, Poaceae, Regiones biogeográficas.

Abstract

Through the review of catalogs, herbarium specimens and information available online, we compiled a database consisting of 5,748 records from 594 species of native grasses of Bolivia (mean ± standard deviation, 9 ± 11.3), which represent the 71% of total recorded species to Bolivia). Using the algorithm Maxent, the potential distribution of each species was modeled. For those species where the Maxent produced unreliable results, an alternative methodology based on specialist knowledge was applied. In both cases, maps of consensus about the geographical distribution of each species were generated. The individual maps were jointed in order to identify geographical patterns of distribution for each subfamily (Aristidoideae, Bambusoideae, Chloridoideae, Danthonioideae, Ehrhartoideae, Panicoideae and Pooideae), as well as also centers of richness for the family. The results showed the existence of four richness centers associated with the dry valleys and the mesophytic puna (tropical Andean region) and the Chiquitania and the Beni savannas (Brazilian-Paranense region). The analysis of protection intensity (representativeness of at least 17% of the centers of richness identified in the National Protected Areas System, SNAP, according to the Aichi targets suggested by the Secretariat of the Convention on Biological Diversity), showed that three of the four centers of richness found (inter dry Valleys, the Beni savannas and Chiquitania) are underrepresented.

Key words: Biogeographical regions, Bolivia, Conservation, Maxent, Poaceae.

Introducción

Las gramíneas se distribuyen en casi todas las latitudes y altitudes, desde el nivel del mar hasta el límite de crecimiento de la vegetación, así como desde las regiones subpolares hasta los trópicos. Crecen en diferentes tipos de suelos, desde inundados hasta secos, incluso en los desérticos (GPWG 2001). En América austral, Argentina, Chile, Uruguay y áreas limítrofes de Bolivia, Paraguay y Brasil, se hallan cerca de 200 géneros y más de 1.300 especies de gramíneas (APG 1998, Renvoize 1998, GPWG 2001). Tal riqueza específica es poco frecuente en otras áreas del mundo de latitudes subtropicales similares (Rúgolo de Agrasar 2004, 2006, Rúgolo de Agrasar & Puglia 2004, Simon 2007). Las gramíneas representan entre el 9-14% de la flora de los semidesiertos sudamericanos [p.e., desierto del Monte (Morello 1958), bosques secos andinos (López 2003), la prepuna (López & Beck 2002), la Puna (Novara 2003)], ubicándose entre las tres familias con mayor cantidad de especies en estos hábitats. En Bolivia, de acuerdo a Renvoize (1998), existen 152 géneros con cerca de 740 especies nativas pertenecientes a 12 subfamilias; la única subfamilia ausente es Puelioideae.

Este número aumenta constantemente y hasta 2009 se ha incrementado a 840 especies que equivalen al 5.8% de la flora conocida de Bolivia (14.387 especies, Jørgensen et al. 2011). A pesar del avance en el conocimiento sistemático y taxonómico de las especies que habitan en Bolivia, los registros botánicos disponibles son aún insuficientes para evaluar los patrones geográficos del grupo. Sin embargo, a nivel de subfamilias es posible encontrar patrones de distribución espaciales que ayuden a comprender los patrones geográficos y la diversificación del grupo.

La presencia de especies de gramíneas ha sido reportada en todas las regiones ecológicas de Bolivia (Beck 1983, Haase & Beck 1989, Killeen & Hinz 1992, Beck 1998, Pestalozzi 1998, Navarro 2011, entre otros). La alta heterogeneidad de hábitats en la región andina, donde existen diferentes pisos altitudinales y formaciones vegetales, en especial en los valles secos interandinos, sugiere que la mayor diversificación biológica del grupo podría presentarse en esta región. No obstante, los bosques semideciduos chiquitanos y las sabanas podrían también albergar una alta riqueza de especies (Beck 1998). Los patrones espaciales de la concentración de especies de un grupo pueden ser analizados a través del modelaje predictivo de la distribución de cada especie y la agrupación de los mapas individuales en combinación con la opinión de expertos (Overton et al. 2002, Ortega-Huerta & Peterson 2004; Ferrier & Guisan 2006). Este enfoque ha resultado particularmente útil en regiones o países como Bolivia donde los inventarios botánicos son considerados todavía incompletos (sensu Müller et al. 2003, Hernández et al. 2008). Esta información permite identificar desplazamientos hacia lugares con condiciones ambientales favorables (p.e., adaptación espacial según Hengeveld 1997), así como generar pautas para orientar futuras estrategias y acciones de conservación de un grupo (p.e., palmeras o Arecaceae, Moraes et al. 2014).

En la décima Conferencia de las Partes (COP 10) celebrada en Japón en 2010, la Secretaría del Convenio sobre la Diversidad Biológica (CDB) propuso que para 2020 al menos el 17% de los ecosistemas que albergan valores de alta diversidad biológica debe ser conservado a través de áreas protegidas (meta 11, los objetivos de Aichi para la biodiversidad; CBD 2011 ver http://www.cbd.int). El Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SNAP) de Bolivia se compone de 22 áreas protegidas de interés nacional que cubren el 16% del territorio nacional (~ 17 millones de ha, López & Zambrana-Torrelio 2005). Son aún ausentes los estudios que examinen en Bolivia la meta de representatividad del 17% propuesto por la CDB. Debido a la riqueza de especies de gramíneas, su amplia distribución geográfica y la importancia económica de las especies que la componen, son un grupo taxonómico clave y distintivo para evaluar el rol que juegan las áreas protegidas en su conservación.

En este estudio los patrones geográficos de riqueza potencial de especies de gramíneas (Poaceae) en Bolivia fueron evaluados y comparados con la superficie que ocupan las áreas protegidas de interés nacional que componen el SNAP. Los objetivos del estudio fueron: a) identificar los centros de riqueza potencial de las subfamilias y caracterizar sus patrones geográficos y b) establecer la intensidad de protección de los centros de riqueza detectados con relación a la superficie del SNAP y a la meta de representación mínima establecida por Secretaria del Convenio sobre la Diversidad Biológica (17%, metas de Aichi). Esta información orientará futuros inventarios e investigaciones sobre la ecología y biogeografía del grupo.

Métodos

Conformación de bases de datos

Con base en la revisión bibliográfica de la familia de diferentes tribus y regiones, junto con la revisión de los especímenes herborizados del Herbario Nacional de Bolivia (LPB) e información disponible del Missouri Botanical Garden (TROPICOS, www.tropicos.org), se compiló una base de datos de 6.458 registros para 741 especies de gramíneas. Estas especies representaron el 88% del total reportado a la fecha para Bolivia, que es de 840 especies (Jørgensen et al. 2011). No se obtuvo información georreferenciada para las 99 especies restantes (12%). Sesenta y un especies de las 741compiladas tuvieron solo un registro.

Los registros duplicados fueron eliminados de la base de datos (11% del total, 710 registros). La base de datos estuvo compuesta por 680 especies (81% del total de especies reportadas para Bolivia por Jørgensen et al. (2011). Se excluyeron las especies introducidas, naturalizadas o cultivadas (81 especies), totalizando 599 especies que fueron incluidas en el análisis. Los especímenes que no contaban con coordenadas geográficas de su lugar de colección fueron georreferenciados utilizando la información de campo sobre su lugar de colecta (localidad, provincia y otros). La taxonomía y sinonimia de las especies fueron revisadas con base en Renvoize (1998) y los catálogos “Catalogue of New World Grasses (Poaceae)” I-IV de los años 2000-2003 (Judziewicz et al. 2000, Peterson et al. 2001, Soreng et al. 2003, Zuloaga et al. 2003, Zuloaga et al. 2012). La revisión del género Deyeuxia incluyó específicamente los trabajos de Villavicencio (1995) y Rúgolo de Agrasar (2006). El orden de las subfamilias sigue la propuesta de GPWG (2001) y Sánchez-Ken et al. (2007).

Patrones geográficos de riqueza de especies

Los mapas generados fueron revisados por SGB y RIM hasta alcanzar mapas de consenso congruentes con la historia natural y patrones biogeográficos conocidos. Esta revisión fue usada como método de control para evitar que la distribución modelada de algunas especies no sea proyectada en formaciones de vegetación, donde es poco probable que ocurra, de acuerdo con el conocimiento ecológico y biogeográfico de los especialistas.

Para aquellas especies que no produjeron mapas satisfactorios con el algoritmo Maxent, se aplicó una metodología alterna basada en el conocimiento de especialistas (SGB y RIM). Específicamente, se estimó la distribución potencial de cada una de estas especies mediante la identificación y asignación de sistemas ecológicos (según el sistema de Navarro & Ferreira 2011), donde su presencia es altamente probable a partir de la evidencia de los registros existentes, incluyendo el intervalo altitudinal a la cual fueron obtenidos tales registros. Esta metodología fue desarrollada usando ArcGis 10.1. Tanto los mapas generados con esta metodología como aquellos generados con el algoritmo Maxent fueron representados a una resolución de 900 x 900 m (equivalente a 30’’ó 0.008333° x 0.008333°).

Para distinguir los patrones de distribución del grupo a nivel de subfamilias, se elaboraron siete mapas agrupando los mapas de consenso de las especies por cada subfamilia, es decir: Aristidoideae (con 20 especies), Bambusoideae (41), Chloridoideae (91), Danthonioideae (13), Ehrhartoideae (9), Panicoideae (255) y Pooideae (166). Debido a la baja cantidad de registros de sus especies y al escaso conocimiento sobre su distribución geográfica, no fueron generados los patrones geográficos para las subfamilias Anomochlooideae (una especie), Arundinoideae (una especie) y Pharoideae (dos especies). Los mapas de las siete subfamilias fueron combinados en uno solo (599 especies), el cual fue categorizado en cinco niveles usando la herramienta de “cortes naturales” de ArcGis 10.1 [“muy alta” (91-149 especies/celda), “alta” (62-90 especies/celda), “media” (34-61 especies/celda), “baja” (15-33 especies/celda) y “muy baja” (1-14 especies/celda) riqueza potencial de especies)]. El mapa resultante fue contrastado con el mapa de regiones biogeográficas propuesto para Bolivia por Navarro & Ferreira (2009), en el cual reconoce cuatro regiones: i) amazónica, ii) andina tropical, iii) brasileño-paranense y iv) chaqueña (Fig. 1a). La superficie de cada centro de riqueza de especies fue cuantificada en base al número total de celdas de 900 x 900 m con “muy alta” riqueza potencial de especies (entre 91 y149 especies/celda, Tabla 2).

Análisis de representatividad

Para examinar la intensidad de protección (representatividad de los centros de riqueza detectados al interior de las áreas protegidas de interés nacional, según Luebert & Becerra 1998), el mapa resultante de la combinación de las siete subfamilias fue superpuesto con la cobertura de áreas protegidas de interés nacional que componen el SNAP para calcular cuando de la superficie de cada centro de riqueza de especies se encuentra representado al interior de las áreas protegidas nacionales. Siguiendo las recomendaciones de las metas de Aichi 2011-2020, el valor mínimo de representatividad (superficie protegida del centro de riqueza detectado en relación a la superficie total de cada centro de riqueza detectado) utilizado para la comparación fue del 17% (CDB 2011). Se asumió que las celdas de 900 x 900 m conteniendo alta riqueza de especies localizadas al interior de áreas protegidas fueron representativas de cada centro de riqueza de especies para cada región biogeográfica. Este análisis fue realizado usando el software ArcGis 10.1, específicamente el álgebra de mapas de la extensión “análisis espacial”.

Resultados

La base de datos corregida y verificada estuvo compuesta por 5.748 registros para 599 especies de gramíneas de Bolivia (media de registros por especie ± desviación estándar, 9 ± 11.3), representando información para el 71% del total de especies reportadas para Bolivia. El número de especies nativas por cada subfamilia fue variable, las especies introducidas, naturalizadas o cultivadas se concentraron en las subfamilias Panicoideae, Pooideae y Choridoideae y en menor proporción en Bambusoideae, Ehrhartoideae, Danthonioideae y Arundinoideae (Tabla 1). Tales especies no fueron consideradas para el análisis de patrones geográficos de riqueza potencial de la familia.

La mayoría de los registros de las especies correspondieron a zonas cercanas a centros poblados, puestos militares y estaciones de energía (31% del total de registros), seguidas por registros realizados cerca de carreteras, cerca de puentes o pistas de aterrizaje (30%), borde de ríos, puertos o arroyos (14%), estancias ganaderas y zonas de cultivo (12%), borde de lagos, lagunas y áreas de aguas termales (5%) y otros como territorios indígenas, áreas protegidas, concesiones forestales, concesiones mineras y centros de investigación (<3% en todos los casos).

Patrones geográficos de riqueza de especies

Los patrones espaciales de las subfamilias mostraron fuertes asociaciones hacia tres de las cuatro regiones biogeográficas reconocidas para Bolivia, a excepción de la chaqueña (Figs. 1b-d, 2a-d). En la subfamilia Aristidoideae se distinguieron dos centros de riqueza de especies con celdas de 900 x 900 m hasta con nueve especies asociadas a las provincias boliviano-tucumana (región andina tropical) y cerradense occidental (región brasileño-paranense, Fig. 1b). Los centros de riqueza de especies de la subfamilia Bambusoideae fueron encontrados asociados con las provincias yungueña peruano-boliviana (región andina tropical), beniana (región brasileño-paranense) y principalmente a la provincia amazónica sur occidental de la región amazónica (Fig. 1c). En el caso de la subfamilia Chloridoideae, el principal centro de riqueza de especies abarcó las provincias boliviano-tucumana y puneña mesofítica, ambas de la región andina tropical (Fig. 1d). De manera similar, los centros de riqueza de especies de la subfamilia Danthonioideae fueron encontrados asociados a la región andina tropical y mostraron una fuerte afinidad del grupo hacia esta región (Fig. 2a). Por el contrario, la subfamilia Ehrhartoideae mostró una leve tendencia a presentar pequeños centros de riqueza de especies en la provincia amazónica sur occidental de la región amazónica y en la beniana de la región brasileño-paranense (Fig. 2b). La subfamilia Panicoideae mostró dos centros de riqueza de especies asociados a las provincias cerradense occidental y beniana de la región brasileño-paranense (Fig. 2c). Finalmente, la subfamilia Pooideae mostró centros de riqueza de especies asociadas a la provincia yungueña peruano-boliviana y la puneña mesofítica, ambas de la región andina tropical (Fig. 2d). A pesar de no haber tomado en cuenta a cinco subfamilias por presentar pocas especies y registros, se decidió rescatar los resultados de la subfamilia Anomochlooideae (una especie) que presenta un patrón de distribución claro en la región brasileño-paranense en la provincia cerradense occidental.

Cuando los mapas de todas las subfamilias fueron combinados, cuatro centros de riqueza de especies fueron identificados. Estos centros estuvieron asociados a los valles secos interandinos (subdividido en dos centros menores: uno hacia el norte y otro hacia la porción sur) y la puna mesofítica, ambos en la región andina tropical y a la Chiquitanía y la llanura beniano-amazónica (con los Llanos de Moxos y el Cerrado beniano), éstos últimos vinculados a la región brasileño-paranense (Fig. 3, Tabla 2).

Análisis de representatividad

El análisis de intensidad de protección mostró que el centro detectado en la puna húmeda o mesofítica se encuentra altamente representado en el SNAP, seguido por el centro de riqueza detectado en la Chiquitanía (26 y 14%, respectivamente). Los centros de riqueza detectados en los valles secos interandinos y la llanura beniana estuvieron sub-representados (valores entre <1 y 5%, respectivamente, Tabla 2).

Discusión

Los resultados muestran que las gramíneas nativas analizadas están presentes en todas las regiones biogeográficas de Bolivia, respaldando el patrón geográfico reportado para la familia en trabajos previos (Judziewicz et al. 2000, Peterson et al. 2001, Soreng et al. 2003, Zuloaga et al. 2003, Jørgensen et al. 2011, Navarro 2011). Sin embargo, existen diferencias geográficas entre las subfamilias analizadas. Las especies de las subfamilias Chloridoideae, Danthonioideae y Pooideae estarían más asociadas a la región andina tropical, mientras que las de las subfamilias Aristidoideae, Bambusoideae, Ehrhartoideae y Panicoideae se distribuirían en las regiones amazónica, chaqueña y brasileño-paranense.

La riqueza de especies de la región andina tropical se caracteriza por la presencia de la subfamilia Pooideae con géneros autóctonos, como Anthochloa, Dielsiochloa y Dissanthelium (éste último incluido recientemente en el género Poa, Refulio-Rodríguez et al. 2012), cuyas especies pueden crecer hasta los 5.000 m ó más y por la alta especiación de géneros holárticos, como Festuca y Poa, que encuentran en los Andes un centro de diversificación gracias a la diversidad de microhábitats y las condiciones climáticas, con muchas especies de distribución restringida (Renvoize 1998, Jørgensen et al. 2011). Por su parte, la riqueza de especies de gramíneas en la llanura beniana amazónica se manifiesta en las extensas sabanas inundables de los Llanos de Moxos en el Beni, donde soportan condiciones de extrema inundación y sequía, debido al mosaico proporcionado por el relieve con zonas inundadas permanentemente (curiches), temporalmente (bajíos), hasta islas con vegetación xerofítica (Beck & Moraes 1997, 2004). En esta región, las Ehrhartoideae - con Leersia, Luziola y Oryza - son típicas de las zonas inundadas, en cambio en los sitios no o poco inundados se encuentran las Chloridoideae, Chloris, Eleusine y Sporobolus (Beck 1983). La riqueza de especies en la región amazónica fue baja, probablemente debido a que se trata de una región principalmente boscosa; no obstante, existen representantes de la subfamilia Bambusoideae, donde las del género Guadua pueden formar densos rodales y dominar en algunos de estos hábitats (Judziewicz et al. 2000).

La región chaqueña muestra un vacío de registros para esta familia en Bolivia, contrario a lo que ocurre en Argentina donde se han reportado 93 géneros y 358 de especies para esta unidad fitogeográfica (Molina & Rúgolo de Agrasar 2006). Esta baja cantidad de registros se extiende a todos los grupos de plantas y es consecuencia de la poca accesibilidad que caracteriza a esta región en Bolivia. A una escala local, la base de datos usada en este estudio mostró que la mayor parte de las colecciones botánicas se realizó y realiza cerca de centros poblados, además de caminos, quedando poco o nada representados muchos hábitats de difícil acceso. Futuros inventarios intensivos y sistemáticos podrían incrementar registros o detectar nuevas especies, como lo muestran los estudios realizados en la región del Madidi (Judziewicz et al. 2010), en los cerrados cruceños (Wood 2010, S.A. Renvoize 2012, com. pers.) y la reciente publicación de una nueva especie de bambú, Chusquea yungasensis L.G. Clark & A.C. Mota (Mota et al. 2014). En este último caso, es importante mencionar que entre los bambúes leñosos (tribu Bambuseae), el género Chusquea destaca por su alta diversidad de especies (Clark 1997, Judziewicz et al. 1999, Ruíz-Sanchez et al. 2008), pero al mismo tiempo resulta ser el menos estudiado, debido a la ausencia de adecuado material vegetativo y de espiguillas. Actualmente se llevan a cabo también procesos de descripción de dos nuevas especies de la subfamilia Chloridoideae.

Como ocurre en muchas familias de plantas vasculares, entre las gramíneas existen especies indicadoras de perturbaciones antropogénicas como, por ejemplo, las Panicoideae Elionurus muticus (Spreng.) Kuntze, Heteropogon contortus (L.) P. Beauv., Trachypogon spicatus (L.f) Kuntze o Leptocoryphium lanatum (Kunth) Nees, cuya presencia indica quemas periódicas en las sabanas inundables de tierras bajas (< 1.000 m); Digitaria neesiana Henrard cumple similares propósitos en los campos cerrados. Estas especies florecen después de las quemas, formando manchones amplios que no son aptos para el pastoreo (Beck 1998). Similarmente, en las tierras altas (> 1.000 m), se encuentran especies como Stipa ichu (Ruiz & Pav.) Kunth y S. leptostachya Griseb. (Pooideae) que forman manchones en tholares de Parastrephia y en bosques de Polylepis que han experimentado quemas. También existen especies de tierras bajas adaptadas a la presencia permanente de agua, como por ejemplo Luziola fragilis Swallen (Ehrhartoideae) y Oryza latifolia Desv. (Bambusoideae), al igual que Alopecurus hitchcockii Parodi y Polypogon interruptus Kunth (Pooideae), que crecen en tierras altas (Beck 1983, Haase & Beck 1989). En pastizales naturales, las gramíneas cumplen un rol de protección de los suelos evitando la erosión hídrica y eólica, mientras que en las áreas deforestadas y barbechos ayudan a la recuperación de la cobertura vegetal (GPWG 2001, Rúgolo de Agrasar & Puglia 2004). Por otra parte, muchas especies son pioneras en áreas baldías, mientras que otras pueden indicar el retroceso de glaciares (Renvoize 1998).

A pesar de su reconocida importancia económica y ecológica, las gramíneas tradicionalmente no han sido incluidas dentro de políticas o estrategias de conservación (p.e., la Estrategia Nacional de Conservación y Uso Sostenible de la Biodiversidad del MDSP 2001).

En este estudio, cuatro centros de riqueza potencial de especies fueron detectados. A excepción de la puna mesofítica (puna húmeda), ninguno de los centros de riqueza de especies se encuentra adecuadamente representado en el SNAP (<17%). Esto respalda la noción que las áreas protegidas que componen el SNAP están orientadas a la protección de formaciones vegetales de la región amazónica y chaqueña (López & Zambrana-Torrelio 2005, Araujo et al. 2010), precisamente aquellas donde la riqueza de especies de gramíneas es baja. Sin embargo, se destacan tres áreas protegidas ubicadas en la región andina (ANMI Apolobamba, PN-ANMI Madidi y PN-ANMI Cotapata), las cuales estarían protegiendo una importante porción del centro de riqueza de especies detectado en la puna mesofítica.

Aunque la protección de las especies de gramíneas no forma parte de los objetivos de creación y gestión de las áreas protegidas, los resultados encontrados en este estudio apoyan la necesidad de desarrollar futuros inventarios y estudios etnobiológicos de las especies de gramíneas que habitan al interior de estos espacios de conservación. Existen también especies que se encuentran en peligro de extinción, como Deyeuxia hirsuta Rúgolo & Villav., endémica amenazada por presentar poblaciones pequeñas y localizadas en hábitats severamente fragmentados (Meneses et al. 2012) y Dissanthelium trollii Pilg, otra amenazada que posee también poblaciones localizadas en hábitats fragmentados cercanas a áreas urbanas (Mercado et al. 2012). También se encuentran amenazadas otras especies, como Aulonemia bromoides Judz. & E. Shea y A. scripta Judz. & Wayda que habitan bosques yungueños (Navarro et al. 2012). Estas especies requieren de acciones específicas para su conservación, al igual que aquellas que no han sido registradas aún en áreas protegidas (p.e., Gerritea pseudopetiolata Zuloaga, Morrone & T. Killeen de los Yungas de La Paz o Digitaria killeenii A.S. Vega & Rúgolo de la Chiquitanía).

Aunque el número de registros para la única especie presente en Bolivia fue baja (Streptochaeta spicata Schrad. ex Nees), es importante destacar la presencia de la pequeña subfamilia Anomochlooideae, la cual se encuentra distribuida desde Centroamérica hasta el sureste del Brasil (Judziewicz et al. 2000). En Bolivia, S. spicata crece bajo sombra hasta los 800 m de altitud, principalmente en bosques húmedos estacionales. La presencia de este grupo es importante en términos de conservación, debido a que representa la línea evolutiva más antigua dentro de la familia (Clark et al. 1995, Kellogg & Linder 1995, Soreng & Davis 1998, Bouchenak-Khelladi et al. 2010) y es considerada como un grupo indicador del bajo grado de conversión de los bosques.

En resumen, nuestros resultados muestran que las regiones andina tropical y brasileño-paranense deben ser consideradas claves para futuros estudios taxonómicos y ecológicos y sobre todo para definir futuras estrategias de conservación del grupo. En ese sentido, destacan las áreas protegidas de Apolobamba, Cotapata, Tunari y Carrasco en la región andina tropical y el área de San Matías en la brasileño-paranense. Esfuerzos de conservación futuros podrían concentrarse en la llanura beniana-amazónica que mantiene aún sus hábitats en aparente buen estado de conservación (Araujo et al. 2010). Por otra parte, el estado poblacional de las especies que crecen en valles secos interandinos - una zona fuertemente afectada por las actividades humanas - es también una pregunta abierta. Mayores esfuerzos de colecta en las regiones amazónica y sobre todo la chaqueña deben ser realizados, profundizando el conocimiento de la distribución de las especies amenazadas, sobre todo de aquellas que no se encuentran representadas al interior de áreas protegidas.

Los resultados sugieren la existencia de cuatro centros de riqueza de especies de gramíneas en Bolivia. Tales centros se ubican en los valles secos interandinos, la puna mesofítica, la Chiquitanía y la llanura beniano-amazónica. El análisis de intensidad de protección mostró que tres de los cuatro de los centros de riqueza detectados (valles secos interandinos, la llanura beniana-amazónica y la Chiquitanía) se encuentran sub representados en el SNAP, en relación a la meta de representación mínima sugerida en las metas de Aichi de la CDB (17%, meta 11).

Agradecimientos

El estudio fue realizado gracias a los fondos otorgados a la Fundación Amigos de la Naturaleza (FAN-Bolivia) por la Embajada del Reino de los Países Bajos y la Fundación MacArthur (The John D. and Catherine T. MacArthur Foundation, Grant 08-91570-000-GSS). Fernando Biganzoli, Ramiro P. López y dos revisores anónimos enriquecieron el contenido del manuscrito con sus comentarios. El modelaje en Maxent y los análisis en SIG fueron realizados por Dirk Embert, Marlene Quintanilla y Patricia Caballero. La actualización de la base de datos y la georreferenciación de especímenes fueron realizados por Natali Thompson, Cecilia Vega, Veronica Padilla y Viviana Urrelo.

Referencias

APG (Angiosperm Phylogeny Group). 1998. An ordinal classification for the families of flowering plants. Annals of the Missouri Botanical Garden 85: 531-553.        [ Links ]

Araujo, N., R. Müller, C. Nowicki & P. Ibisch (eds). 2010. Prioridades de conservación de la biodiversidad de Bolivia. Fundación Amigos de la Naturaleza (FAN), Asociación Boliviana de Conservación (TROPICO), Centro de Estudios y Proyectos (CEP), Agencia Nórdica para el Desarrollo y la Ecología (NORDECO), Servicio Nacional de Áreas Protegidas (SERNAP), Fondo Mundial para el Medio Ambiente (GEF), Conservación Internacional (CI), The Nature Conservancy (TNC), Wildlife Conservation Society (WCS), Universidad de Eberswalde. Editorial FAN, Santa Cruz.        [ Links ]

Beck, S. G. 1983. Vegetationsökologische Grundlagen der Viehwirtschaft in den Überschwemmungs-Savannen des Rio Yacuma (Departamento Beni, Bolivien) Dissertationes Botanicae 80: 1–213.

Beck, S. G. 1998. Ecología y fitogeografía de las gramíneas de Bolivia. pp. 1-11. En: Renvoize, S.A. (ed.) Gramíneas de Bolivia. Royal Botanic Gardens, Kew.        [ Links ]

Beck, S. G. & M. Moraes R. 1997. Llanos de Mojos region. pp 421–425. En: Davis, S.D., V. H. Heywood, O. Herrera-MacBryde, J. Villa-Lobos & A. C. Hamilton (eds) Centers of plant diversity: The Americas. Vol. 3. WWF, IUCN, Oxford.

Beck, S. G. & M. Moraes R. 2004. Características biológicas generales de la llanura del Beni. pp 27–75. En: Pouilly, M., S. G. Beck, M. Moraes R. & C. Ibañez (eds.) Diversidad Biológica en la Llanura de Inundación del Río Mamoré. Importancia Ecológica de la Dinámica Fluvial. Fundación Simón I. Patiño, Santa Cruz.

Bouchenak-Khelladi, Y., G. A. Verboom, V. Savolainen & T. R. Hodkinson. 2010. Biogeography of the grasses (Poaceae): a phylogenetic approach to reveal evolutionary history in geographical space and geological time. Botanical Journal of the Linnean Society 162: 543-557.

Campbell, C.S. & E. A. Kellogg. 1987. Sister group relationships of the Poaceae. pp. 217-224. En: Soderstrom, T. R., K. W. Hilu, C. S. Campbell & M. E. Barkworth (eds.) Grass Systematics and Evolution. Smithsonian Institution Press, Washington DC.        [ Links ]

Clark, L. G., W. Zhang & J. F. Wendel. 1995. A phylogeny of the grass family (Poaceae) based on ndhF sequence data. Systematic Botanic 20: 436-460.

Clark, L.G. 1997. Diversity, biogeography and evolution of Chusquea. pp. 33–44. En: Chapman, G. (ed.) The Bamboos. Linnean Society Symposium series no. 19 Academic Press, Londres.

Clayton, W. D. & S. A. Renvoize. 1986. Genera graminum. Grasses of the world. Her Majesty´s Stationery Office, Londres. 389 p.

CDB (Convenio de Diversidad Biológica). 2011. Plan estratégico para la diversidad 2011-2020 y las metas de Aichi. http://www.cbd.int/doc/strategic-plan/2011-2020/Aichi-Targets-ES.pdf (revisado el 20 de abril de 2014).        [ Links ]

Cronquist, A. 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Columbia University Press, Nueva York. 1262 p.

Doyle, J. J., J. I. Davis, R. J. Soreng, D. Garvin & M. J. Anderson. 1992. Chloroplast DNA inversions and the origin of the grass family (Poaceae). Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 89: 7722-7726.

Ferreir, S. & A. Guisan. 2006. Spatial modelling of biodiversity at the community level. Journal of Applied Ecology 43: 393-404.

Good, R. 1974. The geography of the flowering plants. Longman Group, Londres. 557 p.

GPWG (Grass Phylogeny Working Group). 2001. Phylogeny and subfamilial classification of the grasses (Poaceae). Annals of the Missouri Botanical Garden 88: 373-457.        [ Links ]

Haase, R. & S. B. Beck. 1989. Structure and composition of savanna vegetation in northern Bolivia: a preliminary report. Brittonia 41: 80-100.

Hengeveld, R. 1997. Impact of biogeography on a population-biological paradigm shift. Journal of Biogeography 24: 541-547.

Hernández, P.A., I. Franke, S. K. Herzog, V. Pacheco, L. Paniagua, H. L. Quintana, A. Soto, J. J. Swenson, C. Tovar, T. H. Valqui, J. Vargas & B.E. Young. 2008. Predicting species distributions in poorly-studied landscapes. Biodiversity and Conservation 17:1353–1366.

Hijmans, R. S., S.E. Camerón, J. L. Parra, P. G. Jones & A. Jarvis 2005. Very high resolution interpolated climate surface for global land areas. International Journal of Climatology 25: 1965–1978.

Jørgensen, P. M., C. Ulloa Ulloa, B. León, S. León-Yánez, S. G. Beck, M. Nee, J. L. Zarucchi, M. Celis, R. Bernal & R. Gradstein. 2011. Regional patterns of vascular plant diversity and endemism. pp. 192-203. En: Herzog, S. K., R. Martínez, P. M. Jørgensen & H. Tiessen (eds.) Climate Change and Biodiversity in the Tropical Andes. Inter-American Institute for Global Change Research (IAI) and Scientific Committee on Problems of the Environment (SCOPE), São José dos Campos.

Judziewicz, E. J., R. Soreng, G. Davidse, P. Peterson, T. Filgueiras & F. Zuloaga. 2000. Catalogue of New World Grasses (Poaceae): I. Subfamilies Anomochlooideae, Bambusoideae, Ehrhartoideae, and Pharoideae. Contribution from the United States National Herbarium 39: 1-128.

Judziewicz, E .J., L. Shea & T. Wayda. 2010. Two new Bolivian species of Aulonemia (Poaceae: Bambusoideae: Bambuseae). Journal of Botanical Research Institute of Texas 4: 569-579.

Killeen, T. J. & P. N. Hinz. 1992. Grasses of the Precambrian Shield region in eastern lowland Bolivia. II. Life-form and C₃ and C₄ photosynthetic types. Journal of Tropical Ecology 8: 409-433.

Kellogg, E. A. & H. P. Linder. 1995. Phylogeny of Poales. pp. 511-542. En: Rudall, P. J., P.J. Cribb, D.F. Cutler & C. J. Humphries (eds.) Monocotyledons: Systematics and Evolution. Royal Botanic Gardens, Kew.        [ Links ]

López, R. P. 2003. Diversidad florística y endemismo de los valles secos bolivianos. Ecología en Bolivia 38: 27-60.

López, R.P. & S. G. Beck. 2002. Phytogeographical affinities and life form composition of the Bolivian prepuna. Candollea 57: 77-96.

López, R. P. & C. Zambrana-Torrelio. 2006. Representation of Andean dry ecoregions in the protected areas of Bolivia: the situation in relation to the new phytogeographical findings. Biodiversity and Conservation 15: 2163–2175.

Luebert, F.& P. Becerra. 1998. Representatividad vegetacional del Sistema Nacional de Áreas Silvestres Protegidas del Estado (Snaspe) en Chile. Ciencia y Ambiente 14: 62-69.

Mabberley, D. J. 2008. Mabberley’s plant-book. A portable dictionary of plants, their classification and uses. 3ra. edic. Cambridge University Press, Londres. 1040 p.

MDSP (Ministerio de Desarrollo Sostenible y Planificación). 2001. Estrategia nacional de conservación y uso sostenible de la biodiversidad. La Paz. 193 p.        [ Links ]

Meneses, R.I., Mercado M & D. Delgado. 2012. Deyeuxia hirsuta. pp. 27-28. En: Navarro, G., S. Arrázola, M. Atahuachi, N. De la Barra, M. Mercado, W. Ferreira & M. Moraes (eds.) Libro Rojo de la Flora Amenazada de Bolivia. Vol. I. Zona Andina, Ministerio de Medio Ambiente y Agua, La Paz.        [ Links ]

Mercado, M. R.I. Meneses & D. Delgado. 2012. Dissanthelium trollii. pp. 29-30. En: Navarro, G., S. Arrázola, M. Atahuachi, N. De la Barra, M. Mercado, W. Ferreira & M. Moraes (eds.) Libro Rojo de la Flora Amenazada de Bolivia Vol. I. Zona Andina, Ministerio de Medio Ambiente y Agua, La Paz.        [ Links ]

Molina, A. M. & Z. E. Rúgolo de Agrasar (eds.). 2006. Familia gramíneas. Flora chaqueña, Argentina (Formosa, Chaco y Santiago del Estero). Colección Científica del Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA), Ediciones INTA, Buenos Aires. 848 p.        [ Links ]

Morello, J. 1958. La provincia fitogeográfica del Monte. Opera Lilloana 2: 1-155.        [ Links ]

Moraes R., M., Ríos-Uzeda, B, Moreno, L.R., Huanca-Huarachi, G. & D. Larrea-Alcázar. 2014. Using potential distribution models for patterns of species richness, endemism, and phytogeography of palm species in Bolivia. Tropical Conservation Science 7: 45-60.

Mota, A. C., I. Jiménez, R.P. Oliveira & L. G. Clark. 2014. Chusquea yungasensis (Bambusoideae, Poaceae): a new species of woody bamboo from South America and the first record of Rettbergia in Bolivia. Phytotaxa 161: 211-218.

Müller, R., C. Nowicki, W. Barthlott & P. L. Ibisch. 2003. Biodiversity and endemism mapping as a tool for regional conservation planning – case study of the Pleurothallidinae (Orchidaceae) of the Andean rain forests in Bolivia. Biodiversity and Conservation 12: 2005-2024.

Navarro, G. 2011. Clasificación de la vegetación de Bolivia. Centro de Ecología Difusión Simón I. Patiño, Santa Cruz.713 p.

Navarro, G. & W. Ferreira. 2011. Mapa de sistemas ecológicos de Bolivia. Escala 1:250.000, CD Interactivo. Consorcio para el Desarrollo Sostenible de la Ecorregión Andina (CONDESAN), The Nature Conservancy (TNC), NatureServe, Rumbol ltda., Cochabamba.        [ Links ]

Navarro, G. & W. Ferreira. 2009. Biogeografía de Bolivia. pp. 23-39. En: Moraes R., M., B. Mostacedo & S. Altamirano (eds.) Libro Rojo de Parientes Silvestres de Cultivos de Bolivia, Viceministerio de Medio Ambiente, Biodiversidad y Cambio Climático (VMABCC), Bioversity, Plural Editores, La Paz.        [ Links ]

Navarro, G., S. Arrázola, M. Atahuachi, N. De la Barra, M. Mercado, W. Ferreira & M. Moraes (eds.). 2012. Libro rojo de la flora amenazada de Bolivia. Vol. I. Zona Andina, Ministerio de Medio Ambiente y Agua, La Paz. 600 p.        [ Links ]

Nicora, E. G. & Z. E. Rúgolo de Agrasar. 1987. Los géneros de gramíneas de América Austral. Editorial Hemisferio Sur, Buenos Aires. 611 p.

Novara, L. J. 2003. Catálogo de la flora de la Puna en el noroeste argentino. Aportes Botánica. Salta, Series Misceláneas 2: 1-56.

Ortega-Huerta, M.A. & A.T. Peterson. 2004. Modelling spatial patterns of biodiversity for conservation prioritization in north-eastern Mexico. Diversity and Distributions 10: 39-54.

Overton, J. McC., R. T. Stephens & J. R. Leathwick. 2002. Information pyramids for informed biodiversity conservation. Biodiversity and Conservation 11: 2093-2116.

Pearson, R. G., C. J. Raxworthy, M. Nakamura & A. T. Peterson. 2007. Predicting species distributions from small numbers of occurrence records: a test case using cryptic geckos in Madagascar. Journal of Biogeography 34:102–117.

Pestalozzi, H.U. 1998. Flora ilustrada altoandina. Herbario Nacional de Bolivia – Herbario Forestal Nacional Martín Cárdenas. M & C editores, Cochabamba. 244 p.

Peterson, P., R. Soreng, G. Davidse, T. Filgueiras, F. Zuloaga & E. Judziewics. 2001. Catalogue of new world grasses (Poaceae): II. Subfamily Chloridoideae. Contribution from the United States National Herbarium 41: 1-255.

Phillips, S. J., R. P. Anderson & R. E. Schapired. 2006. Maximum entropy modeling of species geograp-hic distributions. Ecological Modelling 190:231–259.

Renvoize, S. A. 1998. Gramíneas de Bolivia. Royal Botanic Gardens, Kew. 644 p.

Rúgolo de Agrasar, Z. E. & M. L. Puglia. 2004. Gramíneas ornamentales. pp. 1-336. En: Hurrel, J. A. (ed.) Plantas de la Argentina. Silvestres y cultivadas. Editorial LOLA, Buenos Aires.

Rúgolo de Agrasar, Z. E. 2006. Las especies del género Deyeuxia (Poaceae, Poiideae) de la Argentina y notas nomenclaturales. Darwiniana 44: 131–293.

Ruíz-Sanchez, E., V. Sosa & M. T. Mejía-Saules. 2008. Phylogenetics of Otatea inferred from morphology and chloroplast DNA sequence data and recircumscription of Guaduinae (Poaceae: Bambusoideae). Systematic Botany 33: 277-283.

Sánchez-Ken, G. J., L. G. Clark, E. A. Kellogg & E. E. Kay. 2007. Reinstatement and emendation of the subfamily Micrairoideae (Poaceae). Systematic Botany 32: 71-80.

Simon, B. K. 2007. GrassWorld – interactive key and information system of world grasses. Kew Bulletin 62: 475-484.

Søreng, R. & J. Davis. 1998. Phylogenetics and character evolution in the grass family (Poaceae): simultaneous analysis of morphological and chloroplast DNA restriction site character sets. Botanical Review 64: 1-85.

Søreng, R., P. Peterson, G. Davidse, E. Judziewics, F. Zuloaga, T. Filgueiras & O. Morrone. 2003. Catalogue of new world grasses (Poaceae): IV. Subfamily Pooideae. Contribution from the United States National Herbarium 48: 1-730.

Villavicencio, X. 1995. Revision der Gattung Deyeuxia in Bolivien. Tesis doctoral, Naturwissenschaften Fachbereich Biologie, Freien Universität Berlin, Berlin. 304 p.        [ Links ]

Watson, L. & M. J. Dallwitz. 1992. The grass genera of the world. CAB International, Wallingford. 1038 p.

Wood, J. R. I. 2010. Libro rojo de las plantas de los cerrados del oriente boliviano. Darwin Initiative, Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado, Santa Cruz. 153 p.

Zuloaga, F., O. Morrone, G. Davidse, T. Filgueiras, P. Peterson, R. Soreng & E. Judziewics. 2003. Catalogue of new world grasses (Poaceae): III. Subfamilies Panicoideae, Aristidoideae, Arundinoideae, and Danthonioideae. Contribution from the United States National Herbarium 46: 1-662.

Zuloaga, F., Z. E. Rúgolo & A.M. Anton (eds.).2012. Flora vascular de la República Argentina. Volumen 3, Instituto Multidisciplinario de Biología Vegetal, CONYCET, Universidad Nacional de Córdoba, Córdoba. 3600 p.

Artículo recibido en: Enero de 2014.
Aceptado en: Abril de 2014.