Los arbustos de la prepuna y su efecto sobre la composición de hierbas en función de la escala espacial

Prepuna shrubs and their effect on herb composition in terms of spatial scale

Ramiro Pablo López

Centro de Análisis Espacial (CAE), Instituto de Ecología, Casilla 10077 – Correo Central, Universidad Mayor de San Andrés, La Paz, Bolivia
Email: prepuna@gmail.com

Resumen

Los arbustos de las zonas áridas crean condiciones microclimáticas más favorables bajo sus copas que los espacios abiertos localizados entre arbustos. Varios estudios han documentado la importancia de estos espacios bajo arbustos para el aumento de la diversidad de plantas, pero pocos han estudiado explícitamente la influencia de los arbustos sobre la composición de hierbas de una determinada región. Peor aún, ningún estudio ha abordado esta influencia en función de la escala espacial. En este estudio, hago una comparación entre las comunidades herbáceas de la prepuna asociadas a ambos microhábitats (debajo y fuera de arbustos) en ocho localidades en la estación lluviosa de 2008. Además, evalúo la influencia de la escala espacial sobre la similitud de las comunidades de hierbas de ambos microhábitats. Encontré diferencias en la composición de especies presentes bajo arbustos y fuera de éstos. Varias especies se encontraron exclusivamente asociadas a arbustos. En algunas de las localidades estudiadas (principalmente las de menor altitud), las comunidades bajo arbustos tendieron a parecerse más a las comunidades de espacios abiertos de su propia localidad que a las de arbustos de otras localidades. En las localidades de mayor altitud encontré un patrón más complejo. La escala espacial no modificó las relaciones de similitud entre lugares asociados a arbustos y lugares de suelo abierto, lo que indica que estos tienen diversidades beta parecidas. Los arbustos de la prepuna parecen ser muy importantes para muchas especies de hierbas, lo cual tiene implicaciones en la conservación de la diversidad de esta región andina.

Palabras clave: Arbustos, Facilitación, Hierbas, Prepuna, Riqueza de especies.

Abstract

Shrubs in arid regions create more favorable microclimatic conditions beneath their crowns than open, inter-shrub areas. Several studies have documented the importance of these belowshrub spaces for the increase in plant diversity, but few have explicitly studied the influence of shrubs on herb species composition in a given region. Even worse, no studies have addressed this influence in terms of the spatial scale. In this study I compare prepuna herb communities between both microhabitats (below and away from shrubs) at eight localities in the rainy season of 2008. Moreover, I assess the influence of spatial scale on the similarity of herb communities of both microhabitats. I found differences in the species composition established beneath shrubs and in the open. Several species were found exclusively associated to shrubs. In some localities (especially those located at the lowest altitudes), under-shrub communities tended to resemble more the open-space communities of their own locality than under-shrub communities of other localities. In the highest-altitude localities I found a more complex pattern. Spatial scale did not modify the similarity relations between sites associated with shrubs and those in the open, which suggests similar beta diversities for both microhabitats. Prepuna shrubs seem to be very important for many herb species. This has implications in terms of biodiversity conservation in this Andean region.

Key words: Shrubs, Facilitation, Herbs, Prepuna, Species richness.

Las regiones áridas, en especial los desiertos y semidesiertos calientes, se caracterizan por poseer una estructura formada por dos fases. Una está formada por arbustos o pequeños árboles individuales o grupos de arbustos/ arbolitos y la otra (que es la que presenta mayor cobertura), por espacios abiertos entre los arbustos (Montaña 1992, Aguiar & Sala 1999). La intensa radiación solar de estas regiones incide directamente sobre los suelos de espacios abiertos, con lo cual estos alcanzan elevadas temperaturas que pueden superar los 60-70°C (Turner et al. 1966, Nobel 1984). Ello representa un obstáculo para el establecimiento de plántulas de plantas leñosas y hierbas. Los arbustos introducen un nivel de heterogeneidad espacial en los ambiente áridos y semiáridos el cual ayuda a crear mejores condiciones microclimáticas (p. e. temperaturas más bajas; Callaway 1995, 2007). Los espacios bajo arbustos también suelen poseer suelos mejor estructurados y más ricos en nutrientes que las áreas abiertas (Callaway 1995, Moro et al. 1997). Frecuentemente, los arbustos protegen también a algunas plantas de la acción de los herbívoros (Zamora et al. 2004). Además, los arbustos se convierten en obstáculos físicos al movimiento de semillas sobre el suelo (Aguiar & Sala 1997), convirtiéndose en sitios de acumulación de semillas y evitando que éstas sean arrastradas fuera de la comunidad. Algunas especies pueden traer agua desde estratos profundos del suelo hasta la superficie mediante el fenómeno del levantamiento hidráulico (Caldwell 1998). Finalmente, los arbustos suministran lugares de percheo a las aves dispersoras de semillas.

Varios estudios han documentado que los espacios bajo arbustos pueden tener más especies de hierbas que los espacios abiertos, o que al menos son capaces de albergar especies que no crecen en áreas fuera de los arbustos, con lo cual aumentan en mayor o menor medida la riqueza específica de las zonas donde crecen (Went 1942, Pugnaire et al. 1996, Tewksbury et al. 2001, López & Ortuño 2008). Este efecto positivo de los arbustos se denomina facilitación (Callaway 1995, 2007, Hacker & Gaines 1997, Bruno et al. 2003). No obstante, los arbustos no solo facilitan a las plantas que crecen bajo sus copas, sino también compiten con ellas por agua y minerales (Holzapfel & Mahall 1999). El balance entre facilitación y competencia puede además cambiar de un año a otro en función de las precipitaciones (a mayor facilitación en años secos, mayor competencia en años húmedos). Algunas especies de arbustos también producen sustancias aleloquímicas que pueden potencialmente inhibir el crecimiento de otras plantas en sus inmediaciones (Cazón et al. 2000). Todo esto supone que la influencia de los arbustos sobre la composición y abundancia de hierbas es un fenómeno muy complejo y probablemente presenta peculiaridades según la región de que se trate.

A diferencia de las regiones húmedas, las zonas áridas de Bolivia han recibido muy poca atención y es poco lo que se conoce sobre su estructura y dinámica (p. e. Butrón 2005, López et al. 2007). Pese a la reconocida importancia de los arbustos como generadores de heterogeneidad espacial, ningún estudio ha abordado explícitamente su efecto sobre la composición de las comunidades de hierbas de las zonas semiáridas de los Andes subtropicales Yo lo hice en una de las regiones más áridas de Bolivia, la prepuna, y me propuse responder a las siguientes preguntas: 1) ¿Se asocian diferentes comunidades de hierbas a los microhábitats existentes bajo arbustos y a los de espacios abiertos?; 2), ¿difieren entre sí las comunidades de hierbas de un microhábitat dado (por ejemplo, las de áreas bajo arbustos) cuando se comparan diferentes localidades?; y 3) ¿existen indicios de que las diferencias (si las hay) cambian a escalas mayores? En este último caso se podría esperar, por ejemplo, que diferentes tasas de recambio de especies en espacios bajo arbustos y en lugares sin vegetación implicarían que la influencia de los arbustos cambia según la escala espacial de observación (por escala espacial entiendo la consideración de la influencia de superficies de territorio de diferentes extensiones sobre la composición florística entre espacios debajo y fuera de arbustos; ver Métodos). A diferencia de un estudio anterior en la prepuna (López & Ortuño 2008), aquí trabajé en siete nuevas localidades en un año diferente y realicé una evaluación más enfocada en la composición de especies y la influencia de la escala.

Zona de estudio

El estudio se realizó en la prepuna boliviana, en los Andes del extremo sur de Bolivia. La prepuna es una región biogeográfica reconocida inicialmente solo para Argentina (Cabrera & Willink 1973). Posteriormente, López (2000) identificó un tipo menos árido de Prepuna en el sur de Bolivia (20-22º latitud sur) entre 2.300 y 3.200 m (en los departamentos de Chuquisaca, Potosí y Tarija), la cual fue luego reconocida como una de las ecorregiones de Bolivia por Ibisch et al. (2003). Posiblemente se trate de la ecorregión más árida de todas las representadas en Bolivia. Las precipitaciones oscilan entre 200 y 350 mm anuales, son estrictamente estivales y solo se producen en forma de lluvia, lo que la incluye en la categoría de semidesierto cálido (temperaturas medias: 15-19ºC). La tabla 1 y figura 1 muestran los lugares de estudio evaluados que muestran otros atributos de la Prepuna boliviana.

Métodos

En cada una de las localidades, cada 10 m se establecieron 10 líneas paralelas de 50 m. Se consideraron dos microhábitats para el muestreo: espacios bajo arbustos y espacios abiertos fuera de los arbustos (localizados a al menos 50 cm – generalmente mucho más – de la periferia de las copas más cercanas). Para las observaciones se eligieron los arbustos con diámetro de copa > 1 m más cercanos al punto muestral. Debajo de las copas se colocaron microparcelas de 40 x 20 cm y se registró la presencia de todas las especies de hierbas allí enraizadas. La microparcela se ubicó luego en el centro del espacio abierto más cercano a cada arbusto y allí se anotó igualmente la presencia de todas las hierbas. Cuando no se encontraron hierbas, las microparcelas se reubicaron en otros lugares del espacio abierto (o en otros espacios abiertos cercanos en caso de que no existieran hierbas en el primer espacio) hasta que al menos un individuo fuese registrado. En cada una de las localidades se muestrearon 50 espacios bajo arbustos y 50 en áreas abiertas. Este tamaño muestreal se basó en un estudio anterior en la Prepuna (López & Ortuño 2008) que mostró que la mayoría de las especies pudieron ser detectadas con 50 microparcelas de 40 x 20 cm.

Análisis de datos

El análisis se llevó a cabo primero a nivel de localidades, separando las listas de especies de las zonas bajo arbustos de las de espacios abiertos. Cada conjunto de especies de uno de los microhábitats de una localidad dada se consideró una comunidad diferente (dos comunidades por localidad, 16 comunidades en total). Empleamos técnicas de ordenación para establecer relaciones entre las diferentes comunidades. Los datos se evaluaron mediante un análisis de correspondencia “detrended”, que es un método de ordenación recomendado por diferentes fuentes (p.e., Ludwig & Reynolds 1988) y el cual ya nos dio buenos resultados en estudios previos (López et al. 2006). Para ello utilizamos la matriz de abundancia (frecuencia relativa de las especies en cada una de las comunidades).

Tres escalas espaciales se consideraron a fin de establecer las semejanzas entre espacios bajo arbustos y suelo abierto: localidad, piso altitudinal y región. Para el caso de localidad, se calcularon los índices de similitud Bray-Curtis (= Sorensen cuantitativo) entre espacios bajo arbustos y abiertos de cada una de las ocho localidades y se obtuvo un promedio de los ocho valores obtenidos. Para la escala de pisos altitudinales, uní las listas de especies, considerando cada microhábitat por separado, de las localidades de menor altitud (Cruz Huasa, Villa Abecia y San Pedro) y obtuve el índice de similitud entre áreas bajo arbustos y abiertas. Otro tanto se realizó para las comunidades de zonas altas (Cascabel, Parinolqui, Parinolqui I, Impora, Tomayapo). El índice de semejanza para esta escala se obtuvo del promedio de ambas zonas altitudinales. Para el caso regional, comparé la composición florística del conjunto de todas las localidades de espacios bajo arbustos con la composición combinada de todas las localidades de suelo abierto empleando el mismo índice de similitud de los casos anteriores.

El diseño fue por tanto de tipo anidado: microparcelas en localidades, localidades en pisos y pisos en región. Para cada nivel, se sumaron las especies de todas las microparcelas por microhábitat (p. e. para Cruz Huasa arbustos, se consideraron todas las especies de las 50 microparcelas bajo arbustos; para el piso de la parte baja de la Prepuna en microhábitats abiertos, se consideraron todas las especies de las 150 microparcelas correspondientes a esta zona).

Resultados

Diferentes comunidades de hierbas estuvieron asociadas a cada uno de los dos microhábitats estudiados en las ocho localidades (Tabla 2). Sin embargo, en la mitad de las localidades se vio una tendencia en que las comunidades de espacios bajo arbustos tienden a parecerse más a su correspondiente de lugares abiertos que a cualquier otra comunidad bajo arbustos de otra localidad (Figura 1). Esto es así especialmente en el caso de las zonas más bajas. En cambio, la mayoría de las localidades de zonas más altas presentaron un patrón diferente. La comunidad de Parinolqui I de espacios bajo arbustos se pareció casi tanto a su equivalente de áreas abiertas como a las comunidades de arbustos y suelo abierto de Cascabel. La comunidad de arbustos de Impora estuvo muy cerca de la de arbustos de Parinolqui, y ambas se encontraron muy alejadas de sus correspondientes de zonas abiertas. La separación de las comunidades de hierbas parece estar determinada principalmente por la altitud (Figura 2).

Más especies se encontraron asociadas a arbustos en todas las localidades (Tabla 2). Además, a escala regional también se detectaron arbustos contra 42 en áreas abiertas). Varias especies parecen ser exclusivas de estos espacios asociados a arbustos (Tabla 2), como Drymaria sp., Chenopodium graveolens, Nama dichotoma, Solanum tripartitum, S. aff. crebrum (podría tratarse de una especie nueva; S. Beck, com. pers. 2008) y Stipa rupestris. Una especie de Cleome, que podría ser también una nueva especie o nuevo registro para el país (S. Beck, com. pers. 2008), fue encontrada una sola vez bajo arbustos. Algunas especies destacaron por su abundancia y amplia distribución en ambos microhábitats, principalmente Allionia incarnata, Aristida adscensionis, Heterosperma nana y Pectis sessiliflora.

No parecieron existir mayores variaciones en los índices de similitud entre ambos microhábitats cuando estos se compararon en función de la escala espacial (Tabla 3). Si bien el valor de la escala de localidad es un poco inferior al de las escalas mayores, se trata de un promedio de los índices de ocho localidades, algunos de los cuales son tanto o más altos que los de las escalas de piso altitudinal y regional. Por otro lado, la tasa de recambio de especies bajo arbustos y en lugares abiertos es similar al pasar de una localidad a otra (comparación, para un microhábitat dado, de la composición florística de las diferentes localidades; arbustos = 0,24, abierto: 0.26; t apareado = 0.815, g.l. 27, p = 0.422).

Discusión

Según lo observado en este estudio, los arbustos pueden crear las condiciones necesarias para la existencia de comunidades herbáceas diferentes de las presentes en áreas de suelo desnudo, al menos en ciertos años. De este modo, los arbustos pueden generar mayor riqueza específica en la prepuna, lo cual los coloca en el papel de ingenieros del ecosistema (sensu Jones et al. 1997), con todas las implicaciones para la estructura y función de estos ecosistemas y para la conservación de esta región árida, que el término encierra. Debe resaltarse que dos de las especies encontradas en este microhábitat pueden ser nuevas para la ciencia.

La influencia de los arbustos parece ocurrir a través de su efecto sobre la diversidad de inventario (término análogo al de la diversidad alfa), más que a una mayor diversidad de diferenciación (diversidades beta similares para ambos microhábitats). Esto significa que no existe una tasa de recambio mayor pasando de una localidad a otra en lugares bajo arbustos, sino que existen, por lo general, más especies en los espacios asociados a arbustos a diferentes escalas de observación.

No obstante, en la mitad de las localidades, sobre todo de las zonas bajas, la influencia de los arbustos no fue tan grande como para producir comunidades completamente distintas de las existentes en espacios abiertos. Esto es evidente al ver que las comunidades bajo arbustos de estas localidades se parecen más a las de lugares abiertos de sus respectivas localidades que a las de arbustos de otros lugares (Figura 1). Este patrón es una indicación de una diversidad beta relativamente alta para ambos microhábitats. La influencia de los arbustos podría aumentar si solamente se considerasen las áreas más cercanas a las bases de sus troncos, ya que muchas especies registradas bajo arbustos pero que fueron más abundantes en espacios abiertos se presentaron solamente en la periferia de las copas, donde todavía persisten condiciones de suelo abierto. Moro et al. (1997) encontraron, por ejemplo, diferentes comunidades de hierbas en función de la distancia a la base del arbusto.

Muchas de las especies encontradas bajo las copas de arbustos fueron especies C3. Esto sugiere que la influencia de los arbustos está relacionada con la producción de ambientes sombreados y, por tanto, más mésicos. Empero, se pueden invocar otros factores que podrían explicar la distribución de otras especies. La presencia de mayor cantidad de nitrógeno es una de ellas. Valdivia (2005) encontró, en una región semiárida de La Paz (Mecapaca), 10 veces más nitrógeno bajo una especie de Prosopis que en espacios abiertos. Algo similar podría acontecer en la Prepuna, que presenta un clima parecido. Además, el género Cercidium, uno de los más abundantes entre los arbustos prepuneños, es conocido por su capacidad de fijar nitrógeno (Bryan 1996), el cual debe ser escaso en una región donde gran parte del sustrato es rocoso. Algunas especies de hierbas podrían depender de este nitrógeno. Dos especies de este género fueron destacadas como potenciales especies nodriza (sensu Callaway 1995) para especies de cactáceas de la Prepuna (López et al. 2007). Tampoco se puede descartar un cierto efecto de retención de semillas por parte de los arbustos cuando aquellas son transportadas por el viento o agua (e.g., Aguiar & Sala 1997). Hay datos de la zona que respaldan dicha aseveración. López (2003), trabajando también en diferentes localidades prepuneñas, encontró un mayor número de semillas bajo arbustos que en suelo desnudo, aunque estos hallazgos se refieren a un determinado año, el cual podría no reflejar los patrones de otros años. En la ya mencionada localidad de Mecapaca, Butrón (2005) encontró un banco de semillas más abundante y variado bajo arbustos.

Drymaria sp., Heterosperma nana, Eragrostis nigricans y Portulaca sp. (las tres primeras principalmente bajo arbustos; Portulaca, en espacios abiertos) fueron las especies más abundantes en el banco de semillas de 1999, que fue un año seco (López 2003). De éstas, solamente Heterosperma nana (Tabla 2) figura como una de las especies más abundantes de la vegetación en pie (sobre todo bajo arbustos) en el año del presente estudio. Ello puede significar que la composición del banco de semillas difiere de la presente en la vegetación en pie, o que existe gran variabilidad interanual entre ambos componentes, o ambas.

Tampoco podemos descartar cierta influencia de la fauna. Es sabido que ésta también responde a las variaciones temporales de la precipitación (Meserve et al. 2003) y la mayor o menor incidencia de granívoros, por ejemplo, podría afectar al banco de semillas del suelo y consiguientemente a la composición de hierbas (p.e. Gutiérrez et al. 1997). Empero, no existe información sobre los efectos de la fauna de la región y menos sobre las características del gremio de granívoros, lo que no nos permite ahondar más la discusión. Otro efecto que probablemente incide en la composición florística de la región es el del pastoreo. Este se da principalmente por ganado caprino, aunque en algunos lugares y en años lluviosos, también se presenta ganado mayor (vacas, burros). A fin de evaluar este aspecto, se requerirían estudios que involucraran exclusiones.

El objetivo de este trabajo fue el de documentar patrones de composición específica en las dos fases estructurales de la Prepuna. Se requieren trabajos experimentales más complejos a fin de descifrar qué mecanismos son los que producen los patrones detectados. Finalmente, los factores históricos de uso del territorio son importantes en determinar las características de diversidad de una región, aunque su influencia debería ser más perceptible en el caso de las especies leñosas, que no fueron el objeto de este estudio.

Diferentes estudios han mostrado que el efecto de los arbustos varía en función de las precipitaciones. Estas son típicamente muy variables entre años en los ambientes desérticos y semidesérticos. La teoría (Berteness & Callaway 1994) indica que el efecto de los arbustos debería ser mayor en años más secos. En este estudio documenté el papel positivo de éstos en un año húmedo, lo que sugiere que tal efecto debería ser más evidente en años secos. Sin embargo, se deberán realizar observaciones durante algunos años para poder extraer conclusiones más definitivas del papel de los arbustos sobre la diversidad de hierbas en términos de una escala temporal. Esta variabilidad interanual podría sin embargo verse atenuada por el elevado número de especies perennes (la mitad del total) que existe en la zona, aunque también es posible que otras especies de hierbas anuales hagan su aparición en otros años (véase, p. e. Gutiérrez et al. 1997 o Tielborger & Kadmon 1997). Asimismo, sería informativo realizar comparaciones entre la composición del banco de semillas y la vegetación herbácea en pie.

Agradecimientos

Sergio Valdivia, Óscar Plata, Nelson Loza y Gonzalo Subieta dieron un importante apoyo en el trabajo de campo.

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Artículo recibido en: Noviembre de 2008.
Manejado por: Blanca León.
Aceptado en: Marzo de 2009.