Hipótesis: la agrupación Microcystis aeruginosa Kütz.-Nitzschia palea (Kütz.) W. Sm.-bacterias en la laguna Alalay, Cochabamba, Bolivia es de tipo simbiótico
Hypothesis: the union Microcystis aeruginosa Kütz.-Nitzschia palea (Kütz.) W. Sm.-bacteria in Alalay Pond, Cochabamba, Bolivia is symbiotic
Eduardo A. Morales1, Sinziana F. Rivera1, Carlos E. Wetzel2, Paul B. Hamilton3, Denise C. Bicudo4, Ricardo Amils Pibernat5 & Luc Ector2
1Herbario Criptogámico, Universidad Católica Boliviana San Pablo, Calle M. Márquez esq. Plaza Jorge Trigo s/n, P.O. Box 5381, Cochabamba, Bolivia
2Luxembourg Institute of Science and Technology (LIST), Environmental Research and Innovation Department (ERIN), 41 rue du Brill, L-4422 Belvaux, Grand-duchy of Luxembourg ]]>
Recibido: 14 de diciembre 2015
Aceptado: 10 de enero 2016
Resumen: Se reporta una floración de Microcystis aeruginosa Kütz. en el plancton de la laguna Alalay, un ecosistema salobre urbano, altamente eutrófico. Las colonias de la cianobacteria estaban a su vez colonizadas por la diatomea Nitzschia palea (Kütz.) W. Sm., una co-ocurrencia que ha sido reportada anteriormente solo dos veces en la literatura. Como parte de la agrupación también se observaron bacterias pleomorfas cuya identidad no se ha establecido. Observaciones de campo y laboratorio, así como una revisión bibliográfica extensa, sugieren que la unión de los tres tipos de organismos es simbiótica, asegurando un suministro constante de nutrientes de origen exógeno y endógeno. Nitzschia palea, además de obtener nutrientes, también se beneficia al mantenerse suspendida en la parte superior de la zona fótica donde la disponibilidad de luz y nutrientes es mayor. En este manuscrito se exploran diversos argumentos para dar sustento a la hipótesis de la simbiosis, como un primer paso hacia la investigación fisiológica y molecular de la asociación.
Palabras clave: Bacillariophyta, Cianobacterias, contaminación, eutrofía, laguna urbana, plancton, Sphingomonadales
Abstract: A bloom of Microcystis aeruginosa Kütz. is reported from the plankton of Alalay Pond, a brackish, urban and highly eutrophic ecosystem. The cyanobacterial colonies were in turn colonized by the diatom Nitzschia palea (Kütz.) W. Sm. This co-occurrence has been previously reported only twice in the literature. As part of the grouping, pleomorphic bacteria were also observed, but their identity could not be established. Field and laboratory observations, as well as a literature revision, suggest that the association of the three types of organisms is symbiotic, assuring a continuous supply of nutrients of exogenous and endogenous origin. Besides obtaining nutrients, Nitzschia palea also benefits from suspension in the upper part of the photic zone, where availability of light and nutrients is higher. In this manuscript, diverse arguments to support the symbiosis hypothesis are explored as a first step towards the physiological and molecular investigation of the association.
]]> Keywords: Bacillariophyta, contamination, Cyanobacteria, eutrophy, plankton, Sphingomonadales, urban pond
1. Introducción
Las relaciones simbióticas establecidas por las diatomeas con otros organismos son conocidas (p.e., Geitler [31], Reimer & Lee [69], Brehm et al. [9], Janson [40], Lakatos et al. [50]). Sin embargo, el caso específico de agrupaciones entre especies del género Nitzschia Hassall con cianobacterias se conoce menos. En particular, la co-ocurrencia Nitzschia palea (Kütz.) W. Sm.-Microcystis aeruginosa Kütz. ha sido reportada solo dos veces en la literatura [32] [27] y las implicaciones de tal unión para ambos microorganismos no han sido exploradas.
Las cianobacterias son conocidas por su capacidad de establecer asociaciones con una gran diversidad de organismos sean estos autótrofos o heterótrofos [68]. La sugerencia de una asociación de tipo simbiótico entre Microcystis y Nitzschia, implicaría que ambas algas se beneficien desde un punto de vista físico (protección, mecanismo de suspensión para el epífito, etc.) y químico a través de un intercambio activo de substancias. Tal intercambio químico no ha sido comprobado para el caso específico del par M. aeruginosa-Nitzschia palea [32] [27], pero la elaboración de una hipótesis en este sentido puede ser corroborada por los numerosos estudios de otras simbiosis entre cianobacterias y diatomeas, por lo que se conoce hasta ahora de la fisiología y requerimientos autecológicos de ambos organismos y por lo que se conoce de la ecología de ambientes eutróficos donde se producen tales agrupaciones. En el presente manuscrito intentamos formular tal hipótesis como guía de trabajo futuro.
Se reporta aquí una floración de M. aeruginosa que se halló durante muestreos del plancton de la laguna Alalay, Cochabamba, Bolivia en abril, 2013. Las colonias mucilaginosas de Microcystis estaban a su vez colonizadas por una diatomea nitzschioide y bacterias. Se exploran las posibles relaciones ecológicas y nutricionales entre los tres tipos de organismos a fin de poder explicar su coocurrencia y las ventajas de su posible asociación.
2. Metodología
La laguna Alalay, ubicada en la ciudad de Cochabamba (17° 23' 43" S, 66° 09' 35" O), es un cuerpo de agua somero (de 0,5-3 m de profundidad), tiene una extensión de 230 ha y está a una altitud de 2.560 m s.n.m. Es la laguna más grande del Valle Seco Interandino Sudamericano, caracterizado por una época cálida y lluviosa (de Octubre a Abril; temperaturas medias 12 a 24° C) y otra fría y seca (de Mayo a Septiembre; temperaturas medias de 5 a 24° C). Topográficamente, la ecoregión presenta altitudes que oscilan entre 1.200-3.500 m s.n.m. y está flanqueada por laderas escarpadas y áreas de sedimentación aluvial de numerosos ríos intermitentes alimentados por aguas de montaña superficiales y subterráneas [55] [60].
]]> La vegetación actual de la laguna está compuesta principalmente por macrófitas emergentes (Schoenopkctus californicus subsp. tatora (Kunth) T. Koyama y Typha dominguensis Pers.), sumergidas (Myriophyllum vertiallatum L. y Potamogeton pectinatus L.) y flotantes (Abolla filiculoides Lam. y Vistia stratiotes L.) [3] [14] [19] [59]. Estas macrófitas y algas como Rhizoclonium sp., diatomeas, euglenoides y Microcystis aeruginosa producen floraciones sucesivas o asociadas durante todo el año [58] [59].Desde los 1980s, la laguna ha presentado un estado eutrófico y contaminado debido a descargas domésticas, de fábricas de plásticos y ropa, así como a escorrentía cargada de desechos orgánicos [86]. La laguna también recibe grandes descargas de nutrientes, materia orgánica, desechos industriales de curtiembres, metales pesados y aguas de lavaderos de automóviles [2] [55] [65]. La laguna es salina debido a la roca madre de tipo sedimentario y rica en carbonatos y tiene elevadas concentraciones de nutrientes, especialmente fósforo y sulfates, y cloruros los cuales probablemente provienen del material contaminante que ingresa a la laguna. El contenido de nitrógeno es bajo en todas las épocas del año y esto se ha atribuido a un rápido secuestro por parte de la macrofitia [2] [14].
El 15 de abril, 2013, se realizó el muestreo de plancton con una red de 20 μm de porosidad en varios puntos de la laguna (N, NE, E, SE, S, SO, O y NO). Las muestras de 100 ml fueron inmediatamente fijadas con 10 gotas de formol al 40% para arrestar el crecimiento algal y la actividad zooplanctónica. Las fotografías de campo se tomaron con una cámara Sony Cyber-shot HD AVCHD Progressive con un lente Sony Lens G de 20X de aproximación. Un día después de la colecta se realizaron observaciones y conteos al microscopio de luz en preparaciones húmedas utilizando un microscopio Zeiss Universal equipado con una cámara digital a color Jenoptik ProgRes CF y el software ProGres CapturePro ver. 2.8, a aumentos entre 125X y 1250X. Para los conteos, se preparó una submuestra para cada sitio y se tomaron en cuenta 10 campos al azar en los que solo se contaron células de Microcystis y de Nitzschia. Las células bacterianas fueron difíciles de visualizar a los aumentos utilizados y otro tipo de técnicas son necesarias para su contaje.
Para el examen y fotografiado de Nitzschia a 1250X, porciones de las muestras fueron oxidadas mediante ebullición por 20 min con ácido nítrico en relación 2:1 con la muestra. Cada muestra se decantó con agua destilada varias veces hasta conseguir pH neutro. Alícuotas de las muestras se secaron a temperatura ambiente sobre cubreobjetos y se montaron permanentemente sobre portaobjetos con la resina sintética Naphrax®. Las figuras se montaron utilizando el programa Photoshop CS3®.
3. Resultados y Discusión
La laguna presentaba una floración conspicua de Rhizoclonium sp. casi en toda la extensión de la laguna (Fig. 1A) [59]. En zonas donde hay claros, se observan desarrollos de plancton, de coloración verduzca oscura. Las floraciones de Microcystis se distinguen porque forman una especie de líneas blanquecinas y una tenue telita sobre la superficie del agua (Fig. 1B).
Se hallaron colonias de Microcystis en todas las muestras de plancton, pero fueron más abundantes en las zonas SO, N, S y NO (en orden de importancia) (Tabla 1). La falta de uniformidad en la distribución de la cianobacteria se debe a la presencia de competidores, en su mayoría euglenoides (no identificados) que dominan o codominan el plancton. Tales euglenoides son más frecuentes en las zonas O, SE, E y NE (en orden de importancia). En todas las zonas se hallaron células de Nitzschia asociadas a Microcystis, a veces en claros de mucilago en medio de las colonias o a veces adheridas a la parte periférica de las mismas (Figs 1 D y E). La Tabla 1 muestra que existe una gran variabilidad en la proporción de células de la diatomea y la cianobacteria y esto se puede deber a factores tales como la forma irregular de las colonias de Microcystis (Fig. 1C) y efectos de las preparaciones húmedas al momento del análisis.
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El análisis de microscopía de luz revela que el mucilago de Microcystis es persistente aún después de la oxidación ácida y que las diatomeas continúan asociadas a ese mucilago (Fig. 2A). De hecho, durante los conteos solo en 9 ocasiones se hallaron células de Nitzschia sueltas, lo que sugiere que la unión es mecánicamente estable. La serie de disminución de tamaño que aparece en las Figuras 2B-O muestra que la población se reproduce activamente, por lo menos asexualmente. No se hallaron evidencias de auxosporas.
Las características de las valvas de la diatomea son muy similares a las de Nitzschia palea en el material tipo [80] y por ello se decidió utilizar este nombre para la población de Bolivia. Sin embargo, se deben constatar aún las características ultraestructurales para verificar esta identificación. Las investigaciones de microscopía electrónica están en progreso.
3.1 Construyendo la hipótesis: autoecología y nutrición de los componentes de la asociación
Tanto M. aeruginosa como N. palea son algas con crecimientos profusos en situaciones eutróficas. Microcystis aeruginosa frecuentemente produce floraciones masivas y persistentes [61] [92], mientras que las floraciones de N. palea son más bien raras y de poca duración [4]. A pesar de que ambos microorganismos pueden encontrarse en el mismo hábitat planctónico de ecosistemas lénticos, reportes de uniones simbióticas entre ambas son extremadamente raros [27] [32] y ello a pesar de que las floraciones de Microcystis son tal vez las mejor documentadas a nivel mundial, especialmente por su capacidad de producir microcistinas, toxinas hepatotóxicas (causantes de disfunciones del hígado), inhibidoras de las fosfatasas proteicas (encargadas de procesos de defosforilación en proteínas permitiendo activación enzimática e interacción proteína-proteína) y causantes de pansteatitis (inflamación de la grasa corporal) [15][49][94]. Por tanto, es poco probable que la carencia de reportes en la literatura se deba a una omisión.
Microcystis aeruginosa tiene una alta plasticidad en cuanto a su fisiología, por lo que puede adaptarse rápidamente a cambios en concentraciones de nutrientes, luminosidad, disponibilidad de agua e inclusive presencia de otras bacterias en su medio [10] [57] [70] [73] [79]. Esta plasticidad fisiológica está posiblemente ligada a la plasticidad de su genoma, el cual contiene un número relativamente alto de genes atípicos en cianobacterias que podrían haber sido adquiridos por transferencia lateral [30].
La presencia de vesículas de gas en el citoplasma de M. aeruginosa hace que las colonias de ésta se mantengan en la superficie y formen las llamadas floraciones flotantes o superficiales, en contraposición con otro tipo de floraciones que son producidas por otras especies en estratos internos de la columna de agua [61]. La tolerancia a la radiación solar se debe a la concentración de los pigmentos fotosintéticos en el cromatoplasma, una capa múltiple de tilacoides localizada por debajo de la membrana celular y que actúa como "parasol" protegiendo al resto del citoplasma [38] [62] [89].
]]> Las colonias de Microcystis son también capaces de cambiar de hábito planctónico a bentónico, presumiblemente debido a la reducción de vesículas de gas lo cual desencadena una acumulación masiva de su biomasa en sedimentos [12] [24] [66] [96], donde también pueden ser enterradas y permanecer viables después de muchos años [7] [70]. El cambio de compartimento dentro del cuerpo de agua se produce para mantener la cuota intracelular de fósforo mediante el paso del plancton, escaso en nutrientes al término de una floración, hacia el bentos donde existe una acumulación mayor de este nutriente [48]. Sin embargo, la reducción de vesículas de gas en el citoplasma cianobacteriano está también ligada a una reducción de la concentración de nitrógeno biológicamente disponible en la columna de agua ya que el nitrógeno es requerido para la elaboración de las proteínas constitutivas de las vesículas gaseosas [46] [61] [90].Takamura et al. [78] resaltan la gran afinidad de ésta cianobacteria por el nitrógeno inorgánico disuelto (NID: amonio, nitratos y nitritos), absorbiéndolo poco tiempo después de su adición a una solución acuosa [6] [51]. Microcystis no es diazotrófica (no fija nitrógeno gaseoso) debido a que no posee heterocitos ni el aparato bioquímico necesario para este proceso [5] [25]. Microcystis aeruginosa también utiliza fuentes de nitrógeno orgánico disuelto (NOD: úrea y algunos aminoácidos), incorporándolas y metabolizándolas en el citoplasma, pero esta vía de aprovechamiento de nitrógeno es menos eficiente que la utilización directa del NID [6] [61] [78].
Microcystis aeruginosa tiene también la capacidad de almacenar grandes cantidades de fósforo en forma de polifosfatos asociados a otras substancias en corpúsculos citoplásmicos conocidos como granulos de cianoficina [39] [89]. La capacidad de digestión extracelular de Microcystis es bien conocida y puede suministrar cantidades de fósforo y otros nutrientes [23] [44] [63]. Jiang et al. [43] añaden que Microcystis puede absorber fósforo directamente de bacterias asociadas a sus colonias [37] (ver abajo).
La literatura ficológica contiene una plétora de referencias a N. palea desde el punto de vista taxonómico, ecológico y florístico. Sólo una pequeña fracción de estas referencias son taxonómicamente confiables y se pueden relacionar con la verdadera N. palea debido a un caso severo de deriva conceptual taxonómica [87] [88], la cual ha conducido a una serie de interpretaciones incorrectas del concepto original, derivando actualmente en un grupo grande de formas morfológicamente similares, pero taxonómicamente diferentes, que se identifican bajo el nombre común de N. palea [81]. La revisión del material tipo de ésta diatomea [80] ha permitido una mejor circunscripción taxonómica y además, esta revisión se convierte en un referente para la identificación de la diatomea en ecosistemas alrededor del mundo, incluso para Alalay. Los recientes intentos por caracterizar molecularmente el complejo N. palea probablemente resultarán en una mayor precisión en la identificación de esta especie [82].
Desde el punto de vista de las preferencias ecológicas de N. palea, aún quedan grandes vacíos y la literatura es muy ambigua al respecto (comparar Cholnoky [17] con Krammer & Lange-Bertalot [47], por ejemplo). Sin embargo, dos citas bibliográficas influyentes actualmente y que frecuentemente se utilizan como base de discusión en bioindicación, es decir, Hofmann [36] y Van Dam et al. [85], consideran N. palea como una especie saprótrofa (que se nutre facultativamente de materia orgánica y que necesita periódicamente altas concentraciones de nitrógeno orgánico), polisapróbica (que tolera altos contenidos de carbono orgánico y bajas concentraciones de oxígeno disuelto) e hipereutraféntica (que halla su óptimo de crecimiento en ecosistemas eutróficos). Cholnoky [17] añade que N. palea característicamente se halla en ecosistemas eutróficos alcalinos y que prefiere lugares oxigenados dentro de ellos. Es decir, Alalay cumple con todos los requerimientos ecológicos de N. palea.
Si bien los reportes más frecuentes de N. palea se basan en el estudio del bentos, las floraciones de este taxón (aunque raras) se reportan del plancton [4] [27] [32]. Las células flotan individualmente y se conoce muy poco acerca del mecanismo de flotación, aunque es posible que la acumulación de crisolaminarina y su derivados lipídicos contribuyan de sobremanera a este proceso. Gessner [32] y Flower [27] reportaron N. palea desarrollándose sobre colonias de M. aeruginosa, desarrollo que podría ser un mecanismo alternativo (¿complementario?) que coadyuve en la flotación de la diatomea (ver Burgis et al. [13] para el caso de otro huésped sobre Microcystis: Nitzschia microcephala Grunow). Sin embargo, es posible que la agrupación de ambos organismos no se circunscriba a un mero proceso de flotabilidad asistida, sino que también se extienda a un nexo simbiótico con beneficios nutricionales para ambos organismos [8]. Si bien no existen estudios para el caso específico M. aeruginosa-N. palea, existen varios estudios sobre diatomeas de agua dulce (e.g., Drum & Pankratz [22], Floener & Bothe [26]) y diatomeas marinas (e.g., Carpenter et al. [16], Janson et al. [42], Foster & Zehr [28], Gómez et al. [34]) en simbiosis con cianobacterias. Pero en estos casos, las cianobaterias son endosimbióticas (cianobiontes) y viven como inclusiones citoplásmicas o en cámaras internas dentro del frústulo de las diatomeas [1]. Para estos casos, la relación es favorable para ambos organismos en cuanto las cianobacterias suministran nitrógeno (al ser fijadoras de nitrógeno atmosférico) y carbono y las diatomeas proveen protección y otros recursos para la sobrevivencia de la cianobactena [21][41][54][67][91].
De Yoe et al. [21] encontraron que en las diatomeas dulceacuícolas Rhopalodia gibba (Ehrenb.) O. Müll. y Epithemia turgida (Ehrenb.) Kütz. el número de cianobiontes se reducía en ambientes con alto nitrógeno, mientras que ocurría un proceso inverso cuando las concentraciones del nutriente en el medio eran bajas. Esta interacción muestra, entonces, que la asociación de ambos organismos sería ventajosa en sistemas con bajas concentraciones de nitrógeno [1].
3.2 Más argumentos para la hipótesis: metabolismo dentro la asociación Microcystis-Nitzschia-bacterias
El florecimiento de M. aeruginosa requiere de grandes cantidades de nutrientes para dar soporte a la gran densidad que alcanzan las colonias. Las mismas se notan como agregados bastante grandes (hasta medio milímetro en el caso de la floración de Alalay, Fig. 1C), lo cual además de ser el resultado de una división celular acelerada, también puede ser en parte una respuesta a la presión pastoril del zooplancton [95], que en Alalay es diverso y desarrollado, especialmente en periodos en los que las macrófitas no son dominantes [2] [56].
Al ser un ecosistema eutrófico, la laguna Alalay contiene una alta cantidad de nutrientes, aunque se ha determinado que la cantidad de especies químicas de nitrógeno es baja durante la mayor parte del año [58] [59]. Si bien no existe evidencia experimental, se ha propuesto que esta limitación por nitrógeno se debe a la absorción rápida por parte de las macrófitas [2] [14], pero es factible que tanto el epifiton (dominado por diatomeas) como el fitoplancton (dominado por Microcystis y euglenoides) contribuyan grandemente al secuestro de nitrógeno. Esto debido a que ambas comunidades están muy bien desarrolladas en la laguna [58] [59] y producen floraciones que persisten todo el año. De hecho, es lógico inferir que el desarrollo masivo de las diatomeas del epifiton de toda la laguna y de Microcystis en el fitoplancton de las zonas SO, N, S y NO demanda una gran cantidad de nitrógeno en sus formas de amonio, nitritos y nitratos. Cuando este nitrógeno inorgánico ha sido consumido, los autótrofos requieren fuentes alternativas de nitrógeno y es en este estado que las relaciones simbióticas pueden resultar ventajosas. En esta instancia, Microcystis necesita un suministro continuo de nitrógeno no solamente para mantener la división celular, sino también para el proceso de formación de vesículas de gas que la mantienen en suspensión en la zona fótica [61].
]]> Además de N. palea, en las colonias de Microcystis de Alalay había un desarrollo notorio de bacterias pleomorfas que crecen en la periferie de la matriz mucilaginosa de la cianobacteria, a veces también en proximidad con las células de Nitzschia. Tanto la diatomea como las bacterias son capaces de metabolizar materia orgánica extracelularmente a través de la excreción de una serie de enzimas hidrolíticas que rompen moléculas de alto peso molecular en fragmentos asimilables [29] [83] [84]. Lewin & Hellebust [52] sostienen que N. palea puede incorporar carbono mediante heterotrofía cuando la cantidad de materia orgánica en el medio es grande. Ya que las diatomeas y las bacterias del epifiton y fitoplancton (incluyendo Microcystis) podrían estar removiendo rápida y efectivamente las substancias orgánicas de bajo peso molecular por heterotrofía, la demanda de moléculas de carbono orgánico lábil (COL, forma de carbono susceptible de ser directamente incorporada por la célula) es bastante alta, especialmente en aquellos organismos que necesitan dar soporte continuo a una gran biomasa; el caso de Microcystis. Francoeur & Wetzel [29] (para perifiton) y Chróst [18] (para fitoplancton) concluyeron que la actividad de proteasas extracelulares bacterianas incrementa en condiciones de bajas concentraciones de NID y de COL. Chróst [18] sostiene que el COL es naturalmente limitante en aguas ya que el 95% de la materia orgánica suspendida en el agua corresponde a moléculas de gran peso molecular que requieren hidrólisis previa a su absorción por parte de organismos vivos. Las bajas concentraciones de nitrógeno y de COL son condiciones que se cumplen en Alalay [2] [58] [59]. Por otra parte, Francoeur & Wetzel [29] hallaron que la actividad proteolítica extracelular de las bacterias es óptima a un pH cercano a 9. El pH de las zonas dominadas por Microcystis en Alalay es superior a 8 [58] [59]. Entonces, la actividad enzimática extracelular de N. palea, las bacterias que crecen en las colonias de M. aeruginosa y la cianobacteria misma puede estar generando cantidades importantes de fósforo, nitrógeno, carbono y otros nutrientes en formas asimilables, como es sugerido por el trabajo de Brunberg [11], Hofmann [36], Steppe et al. [74], Van Dam et al. [85] y Worm & Sondergaard [93].La actividad lítica de las enzimas extracelulares de las diatomeas favorecen el crecimiento de a y Y-proteobacterias [35] [45] [72] [75]; las bacterias reportadas en consorcio con Microcystis pertenecen a las Sphingomonadales, las cuales están clasificadas dentro de las a-proteobacterias [53]. Muchas bacterias de este grupo son oxidasa negativas, es decir, que no pueden hidrolizar carbohidratos de cadena larga; son aeróbicas y, por tanto, son incapaces de fermentar, por lo que requieren de fuentes externas de carbohidratos de bajo peso molecular para poder satisfacer la demanda de carbono y energía requerida para su mantenimiento y desarrollo.
Limei et al. [53] aislaron Bosea sp. de colonias de M. aeruginosa, una Sphingomonadal que posee actividad de nitrito-reductasa, una enzima que convierte formas de amonio a nitritos [64]. Bosea es un género de bacterias que está también asociado a procesos de fijación de nitrógeno, es decir a la conversión de nitrógeno molecular en amonio, una molécula más asimilable biológicamente [20]. El nitrógeno asimilado a través del proceso de fijación es convertido en glutamato, el cual puede ser excretado fuera de la célula. Nitzchia palea (y otras diatomeas) son capaces de utilizar glutamato (entre otras substancias) extracelularmente [83], haciendo el nitrógeno disponible tanto para sí misma como para Microcystis.
Las diatomeas no solamente hidrolizan la materia orgánica alóctona, sino que también secretan una serie de polímeros que se mantienen en la proximidad de sus células y que ellas mismas o las bacterias hidrolizan [83] [84]. La cantidad de las sustancias extracelulares secretadas por las diatomeas puede llegar a ser considerable (hasta 8.7 rng/g de sedimento seco) y sucede no solamente en situaciones planctónicas marinas [33], sino también en agua dulce [77] y en el caso específico del género Nitzschia [76]. Los metabolitos provenientes de la oxidación de esta materia orgánica autóctona y alóctona a N. palea podrían estar dando soporte a la floración de Microcystis y en parte a la flora bacteriana desarrollando sobre ella en la laguna Alalay.
4. Conclusión
La hipótesis
La simbiosis N. palea-M. aeruginosa-bacterias es beneficiosa para el consorcio al asegurar un suministro constante de fósforo, nitrógeno y otros nutrientes. Además de las fuentes orgánicas externas, la secreción continua de exudados orgánicos constituye una fuente constante de nutrientes, los cuales son transformados en moléculas asimilables a través de un proceso de digestión extracelular por parte de los tres tipos de organismos. Estos procesos químicos se verían favorecidos en la parte alta de la columna de agua, donde la luz y el oxígeno son abundantes.
Nitzschia palea, además de obtener sustento para sus altas densidades celulares, también se beneficia al mantenerse suspendida en la zona fótica.
Recientemente, se ha encontrado una co-ocurrencia similar a la descrita aquí en Barra Bonita, una represa eutrófica del estado de Sao Paulo, Brasil. Este manuscrito es un primer paso hacia la investigación fisiológica y molecular de esa agrupación en ambos ecosistemas sudamericanos.
]]>Agradecimientos
Agradecemos a la Dra. Nora I. Maidana, Universidad de Buenos Aires por su revisión crítica del texto y su contenido científico; varias de sus sugerencias han servido para mejorar este manuscrito.
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