INTRODUCCIÓN

El Staphylococcus aureus (S. aureus), es uno de los patógenos que más afección ha generado a los seres humanos fue descubierto en el año 1880 observada por vez primera por Alexander Ogston. Dicho microorganismo fue aislado a partir de una infección de herida quirúrgica, en donde se observó que era capaz de generar abscesos, hecho que se pudo notar cuando se inoculó a cobayos y ratones. Posteriormente, en 1882, se acuñó el término Estafilococo para referirse al género y luego en el año 1884 Rosenbach dividió el género en las especies S. aureus y S. albus; poco tiempo después, se incorporó la especie S. epidermis, en base a los resultados obtenidos por Cowan al emplear la prueba de la coagulasa ^1,2.

El S. aureus forma parte de la microbiota normal de la piel y mucosas, en especial la nasal, encontrándose entre el 20 - 30% de los individuos. Si su hábitat es alterado, se comporta como un patógeno oportunista. Esto se debe a que S. aureus posee un conjunto de factores de virulencia y la capacidad de adquirir resistencia a la mayoría de los antibióticos. De hecho, la aparición de nuevos clones multi-resistentes es cada vez más frecuente, no solo a nivel intrahospitalario, sino a nivel comunitario ^1-4.

Las cepas de Staphylococcus aureus resistente a la meticilina (SARM), son consideradas como patógenos de relevancia epidemiológica y clínica, debido a su estrecha relación con las Infecciones Asociadas a la Asistencia Sanitaria (IAAS). Es así, que este patógeno forma parte del grupo de microorganismo que generan graves enfermedades nosocomiales, debido en gran medida a la resistencia generada a la meticilina e incluso a toda la familia de los β-lactámicos ⁴.

La meticilina es un antibiótico sintético que pertenece al grupo de los β-lactámicos que se introdujo como un medicamento de elección para combatir las cepas de S. aureus resistentes a la penicilina, fenómeno asociado a la producción de una enzima β-lactamasa codificada por el gen blaZ. ⁵. Los estafilococos presentan el cromosoma mec y en especial el gen mecA es el responsable de la resistencia a los β-lactámicos característica importante para la clasificación como SARM ⁶.

En la actualidad se establece que las cepas SARM no solamente son causantes de infecciones nosocomiales, sino que también se asocian a infecciones comunitarias. Las cepas SARM son capaces de colonizar órganos y tejidos en los animales de granja. En consecuencia pueden entrar en contacto con el ser humano ya sea de forma directa o indirecta a partir de sus derivados alimenticios ⁷.

La presencia de S. aureus en alimentos representa un problema latente, es así, que es un microorganismo indicador de contaminación, y la presencia de este se relaciona con la mala manipulación por parte de las personas que están en contacto directo con el proceso de la cadena productiva. Es decir, la falta de aplicación de buenas prácticas de manufactura especialmente en alimentos de consumo fresco como es el caso de los cárnicos, de los lácteos y sus derivados. Otro punto interesante resulta los lugares en donde se generan los productos, éstos espacios deben cumplir con protocolos y normativas que garanticen una adecuada producción ⁸.

El conocimiento de estas formas de infección es muy relevante para los profesionales de la salud que se ven involucrados en el control de estas infecciones o en las investigaciones que se llevan a cabo sobre nuevas formas de contagio de las cepas SARM. Entre otras cosas, este conocimiento permitiría relacionar consecuencias a futuro las cuales se deriven de la ingesta de dichos alimentos contaminados. Por ello se busca dar respuesta a las siguientes interrogantes: ¿Pueden estas cepas SARM considerarse únicamente como causantes de infecciones zoonóticas? Si no es así, ¿Pueden en algún momento pasar al hombre por medio del consumo de los alimentos contaminados? ¿Es importante comunicar a las entidades de salud sobre los alimentos que presenten SARM y que sean de consumo frecuente en el país?

Existen diversas publicaciones relacionadas con el problema de salud que involucran la presencia de SARM como, las infecciones asociadas y la diversidad de los reservorios, generando mayor importancia por la elevada prevalencia en los animales de granja prioritariamente en caballos, pollos y vacas ⁴.

Con respecto a las enfermedades transmitidas por alimentos (ETA), se relaciona con las infecciones causadas por S. aureus, productores de enterotoxina estafilococócica, la cual genera sintomatología de intoxicación típica de un proceso gastroentérico, relacionada íntimamente con la incorrecta manipulación de los diferentes alimentos por parte del personal ⁹. Existe relación de la contaminación con SARM en alimentos, ya que se inicia desde la calidad de vida de los animales de ordeño, en especial cuando padecen de mastitis por lo que se considera como punto de inicio la contaminación de los productos lácteos; sumado la incorrecta aplicación de las Buenas Prácticas de Manufactura tanto en los procesos de obtención de la materia prima como en el personal que trabaja dentro de la planta procesadora ⁸.

Por ello el objetivo de este estudio es analizar los posibles riesgos a los que se expone el ser humano al consumir alimentos contaminados por SARM, además de identificar los alimentos con mayor riesgo de contaminación y los factores que llevan a esta condición.

MATERIALES Y MÉTODO

Se realizó una revisión sistemática de estudios asociados a la presencia de Staphylococcus aureus resistentes a la meticilina en alimentos reportados en América latina. Para la clasificación de las fuentes consultadas se empleó la declaración PRISMA, la búsqueda bibliográfica se efectuó en las bases de datos electrónicas PubMed, SCOPUS, SCIELO y ProQuest con los siguientes términos descriptores: Staphylococcus aureus, SARM, MRSA, Foodborne Diseases, Food Microbiology.

El periodo de recogida de artículos fue de 2000 al 2020 en los idiomas inglés, español y portugués. Para el desarrollo del presente estudio fueron consultados 30 estudios, de los cuales se eligieron 12/30. Fueron excluidos una totalidad de 18 estudios debido a duplicidad, en caso de tratarse de estudios de meta-análisis o en su defecto estudios fuera de América Latina, ver Gráfico 1.

Criterios de inclusión. Artículos que se relacionen con la parte genética del Staphylococcus aureus resistentes a la meticilina. Documentos que indiquen métodos de resistencia fenotípica. Artículos que impliquen la presencia de Staphylococcus aureus resistente a la meticilina en alimentos.

Criterios de exclusión: Artículos científicos que no estén relacionados con el tema, o que no estén publicados en revistas de alto impacto, artículos que se repitan en las bases de datos. Documentos que no estén dentro del periodo considerado para la revisión.

Estrategia de búsqueda. Los términos de búsqueda que se emplearon fueron las siguientes palabras clave: Staphylococcus aureus, SARM, MRSA, "Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus", “Foodborne diseases” "Food Microbiology"; “Chicken meat”, “Chickens”, “Turkey meat”, "Food Contamination", "Seafood", cárnicos, derivados lácteos, intoxicación alimentaria, patogenicidad, virulencia, "South america", "Latin America"; además, del empleo de los operadores booleanos “AND”, “OR” y “NOT”.

Figura 1 Flujograma de elegibilidad de los estudios relacionados con Staphylococcus aureus resistentes a la meticilina en alimentos reportados en América latina. 

DESARROLLO Y DISCUSIÓN

El S. aureus constituye un agente etiológico frecuente de intoxicaciones alimentarias y se encuentra asociado a diversos alimentos. Las ETA se encuentran ampliamente extendidas y constituyen un problema de salud pública, tanto en países desarrollados como en países en vías de desarrollo. SARM considerado como un patógeno oportunista; causa varias infecciones tanto en humanos como en animales y una de sus características es la resistencia a los β-lactámicos.

En la Tabla 1, se visualiza los estudios a nivel de América Latina, en donde se refleja la importancia del periodo de tiempo instaurado para la presente investigación que se contrasta con la gran cantidad y variedad de alimentos contaminados con SARM.

Tabla 1 Artículos elegibles con el año de publicación e indicadores higiénicos sanitarios 

La Figura 2 permite identificar que el país que cuenta con mayor cantidad de publicaciones asociadas a la temática es Brasil con 8 artículos que corresponde al 69.23%, seguido de Colombia con 3 artículos 23.07% y finalmente Chile con un solo artículo que corresponde al 7.7%.

Figura 2 Distribución en porcentaje de acuerdo con los artículos encontrados a nivel de América Latina. 

En la Tabla 2 se observa la elevada prevalencia del gen mecA, importante indicador para la identificación de SARM, el cual está asociado a la resistencia antimicrobiana frente a todos los β-lactámicos, empleados comúnmente en la profilaxis clínica, lo cual genera inconvenientes en el área de salud.

Tabla 2 Datos identificados de los indicadores higiénicos sanitarios de alimentos de las fuentes consultadas. 

No aplica se considera como N/A; debido a que se trata de otra consideración para identificar a SARM.

En función a la revisión se evidencia que, a nivel de América Latina el país que más estudios ha realizado con respecto a SARM en los últimos años es Brasil, seguido de Colombia y Chile; en todos ellos se refleja que los alimentos con mayor contaminación son los lácteos y productos derivados como los quesos y la leche de ganado bovino.

Se evidencia que los alimentos con mayor grado de contaminación por S. aureus son la leche y sus derivados seguido de productos cárnicos, sin embargo, la importancia radica en la amplia variedad de cepas productoras de resistencia a los antimicrobianos.

DISCUSIÓN

Staphylococcus aureus, es un patógeno que se encuentra fácilmente como agente causal de mastitis clínicas crónicas o recurrentes, lo que se concuerda con Guimaraes, F. et al. ¹⁰ quienes relacionan que obtener productos derivados de animales enfermos conlleva un alto riesgo de contraer enfermedad, además se indica que son los responsables de generar enterotoxinas pirogénicas, las mismas que tienen la capacidad de generar el síndrome de choque tóxico las cuales están relacionadas con la intoxicación alimentaria ^11,12, así como lo menciona Erdem, S. et al ¹³ en su investigación indica que identificó el gen que causa la producción de las enterotoxinas teniendo una frecuencia del 41.6% de las muestras analizadas.

El análisis de leche de búfalo, bajo normas de asepsia se tomaron muestras donde indican que 83% de las cepas de S. aureus presentaron resistencia ya que se han identificado como productoras de β-lactamasa ^11,14. Además, en el análisis de quesos de cabra obtienen como resultado la hiperproducción de ésta enzima la cual está relacionada con el gen blaZ, sin embargo no se evidencia la presencia del gen mecA ^15,16. relacionando con el estudio realizado por Alves, M. et al ¹⁷ en donde han analizado muestras de leche de animales con mastitis en donde no se logra evidenciar el gen mecA; pero en este estudio se investigó el perfil genotípico y clonal de SARM.

De la investigación realizada, se observó que existe contaminación alta a nivel de la elaboración de diferentes tipos de quesos como es el caso del artesanal donde se encontró la presenciad del gen mecA ^18,19 mediante el procedimiento de PCR indicando que se trata de SARM ²⁰. En un estudio realizado por Herrera, FC et al, que determinaron la presencia de estafilococo coagulasa positivos en un 18.3% de las muestras. Lo relevante del estudio es que indica una contaminación donde se sugiere que la fuente de ello es la humana a través de alimentos los cuales pueden contribuir a la diseminación mundial de clones SAMR adquiridos en la comunidad ²¹; lo mismo indican en el análisis realizado por Matyi, S. et al ²², en el cual mediante técnica PCR lograron identificar dos cepas de S. aureus, identificando el gen mecA el cual involucra la resistencia a la meticilina.

La contaminación por S. aureus se evidencia también en cárnicos; como indica los resultados generados en un año de investigación donde el 1.9% correspondía positivos para SARM, este estudio fue realizado por Ge, B et al., detectando en carnes de venta al por menor ²³; lo que relaciona con los artículos encontrados para la presente revisión donde en carne cruda se relaciona un 28.1% de vacuno, pollo un 23.3%; cerdo 37.5% y pescado un 30.0% ²⁴. Además, se encontró otro estudio en el cual se encuentra tilapia contaminada con SARM, relacionando con los utensilios de cocina utilizados para el expendio del producto ^19,25.

Costa et al., ²⁴ encontró en varios alimentos preparados con los siguientes porcentajes 9.5% que se divide en alimentos con pollo como ingrediente en un 5.6%, con cerdo un 6.7% y con pescado un 22.2%; lo que se concuerda con la investigación en alimentos de comida rápida como hamburguesas y sánduches en donde se encontró la presencia de SARM ¹⁵. De igual manera, en un estudio realizado en Iowa se evidencia la frecuencia del aislamiento de SARM en general fue del 15.7% indicando que los cárnicos están susceptibles a contaminación; para la carne de res indica el 100%, pavo 77.8%, pollo el 71.4% y el 58.3% para la carne de cerdo ²⁶.

Se ha identificado la presencia de SARM en carne de cerdo, pero no se demostró la presencia del gen mecA este estudio se realizó en Chile ²⁷. Sin embargo, Buyukcangaz E. et al., ²⁸ en un estudio realizado indica que se detectó el gen mecA únicamente en la carne de cerdo pero lo que representa una baja prevalencia, ambos estudios utilizaron la técnica de PCR para la identificación específica del gen.

S.aureus, es un patógeno que coloniza la zona de la nasofaringe, mucosas y piel lo que relaciona de manera directa que los alimentos se contaminan al existir la falta de aplicación de las BPM por parte de los manipuladores, materia prima o en utensilios para la preparación y distribución de productos ^8,9,29; lo que se confirma con los estudios realizados por Jiménez et al., ³⁰ en donde se investigaron a manipuladores de pescado encontrando que en el 3% de portadores asintomáticos presentó SARM; determinando que la transmisión puede darse por contacto directo de las personas con los productos alimenticios, siempre que no se cumpla con vigilancia sanitaria ³⁰.

Las ETA suceden a nivel mundial afectando a una gran cantidad de población lo que resulta preocupante para las entidades de control sanitario, debido a que se estima que miles de personas llegan a hospitalizarse por este tipo de afección llevando incluso a un diagnóstico erróneo ³¹. Lo que relaciona con el uso indiscriminado de antibióticos cuando los animales tienen infección ^21,32. Lo que se refuerza con lo expresado en la investigación realizada por Zendeja et al., ³³ donde indica que las enfermedades infecciosas son causadas por la ingesta de toxinas de S. aureus los cuales causan un impacto grande en los individuos que la padecen.

En el transcurso del proceso de elaboración de la presente revisión sistemática, se encontró con algunos inconvenientes en cuanto a la falta de información a nivel de América Latina, lo que a su vez evidencia la falta de investigación en cuanto a la contaminación de alimentos por SARM, lo que de cierta manera es un llamado a los investigadores a desarrollar mayor interés en cuanto al tema.

Como sugerencia para futuras investigaciones se propone ampliar el rango de estudio considerando a todo el continente americano, para de esta manera ampliar la recopilación de artículos publicados y con ello la comparación referente a la contaminación de alimentos por S. aureus.

CONCLUSIÓN

Se evidenció la estrecha relación entre los agentes causales de contaminación que en este caso es S. aureus resistentes a la meticilina en alimentos a nivel de América Latina, a pesar de no contar con información amplia que aborde la temática, se reflejó, que la presencia de SARM se incrementa debido a la manipulación inadecuada de la materia prima o durante su proceso de elaboración. El alimento que más impacto ha presentado es la leche y productos derivados, mismos que al ser uno de los productos de mayor consumo pueden poner en riesgo la salud de la población e incrementando el impacto a nivel de la salud pública, debido a la acción de enterotoxinas las cuales han causado procesos gastroentéricos agudos