Ubicación de la zona de estudio

El estudio se realizó entre agosto/2018 y julio/2019, en una finca para la localidad de Colón (Longitud: O80º24'47'', Latitud: S1º6'47'') y en una finca para la localidad de Riochico (Longitud: O80º24'59'', Latitud: S0º59'42''), pertenecientes al cantón Portoviejo que se caracteriza por tener una precipitación promedio de 450 milímetros al año y una temperatura promedio anual de 25.5 °C (^{INAMHI, 2019}). La información meteorológica se la obtuvo de la estación de INAMHI en Portoviejo colindante con Riochico y estación de MAG en Lodana cercana a Colón.

Metodología

Se determinó la dinámica poblacional de insectos plaga por un año durante el periodo agosto/2018 y julio/2019 en una finca productora de limón de ocho años, para los distritos de Colón y Riochico donde se realizaron evaluaciones una vez al mes. La metodología empleada fue la de seleccionar 10 árboles al azar, de cada árbol se evaluó un número determinado de hojas, lo cual permitió establecer las poblaciones de cada una de estas plagas (^{Castaño, 1996}; ^{Cañarte 2001}). Se estudió la población de los insectos plaga Phyllocnistis citrella, Aleurothrixus floccosus, Toxoptera aurantii y factores climatológicos (temperatura, humedad relativa y precipitación) de las zonas analizadas.

La presencia de Phyllocnistis citrella se estableció colectando en cada localidad y fecha 50 hojas en diez árboles, se escogió al azar y zigzag del tercio medio de brotes desarrollados (15 a 20 cm) parte externa del árbol con larvas y pupas de P. citrella las mismas que se llevaron a laboratorio en donde con un estereomicroscopio en cada hoja se evaluó número total de larvas y pupas halladas.

Las poblaciones de Aleurothrixus floccosus y Toxoptera aurantii se registraron colectando en cada localidad y fecha 50 hojas en 10 árboles, se escogió al azar y zigzag del tercio medio e inferior, parte interna y externa de brotes desarrollados de 15 a 20 cm contabilizando en laboratorio con la ayuda del estereomicroscopio todos los estados biológicos-infas, adultos- de mosca blanca y pulgón negro.

Los análisis estadísticos se realizaron con software IBM SPSS versión 25. Se calculó el coeficiente de correlación de Pearson entre las variables biológicas y las variables climatológicas (humedad relativa, temperatura y precipitación). Los niveles de significancia usados fueron de 95 y 99 %. ^{Restrepo y González (2007}) establecen que el coeficiente de correlación de Pearson es ampliamente utilizado en las ciencias agropecuarias con el fin de establecer relaciones entre variables generalmente de índole cuantitativo.

Poblaciones de insectos plaga

Las principales plagas del cultivo de limón encontradas en este estudio fueron Toxoptera aurantii (Hemiptera: Aphididae), Phyllocnistis citrella (Lepidoptera: Gracillariidae) y Aleurotrixus floccosus (Hemiptera: Aleyrodidae) tanto para la localidad de Colón como en Riochico.

Caracteristicas climáticas

A continuación, en las Figuras 1 y 2 se detallan las características del clima, estado fenológico y labores culturales del cultivo de limón en las localidades de Riochico y Colón de la provincia de Manabí durante un año. Al respecto, se puede notar que, en el caso de la temperatura, desde el mes de agosto hasta el mes de noviembre, se puede verificar que la temperatura, prácticamente no varió, pues de 26 °C, aumentó a 27 °C a favor de la localidad de Riochico es decir varió en un grado centígrado; mientras que, desde diciembre del año 2018 hasta abril del 2019, este factor volvió a incrementarse en un grado centígrado a favor de las dos localidades en estudio; ya a partir de mayo hasta julio de 2019 se observa una disminución leve de temperatura, de 26.6-25.4 °C en el caso de Riochico, mientras en Colón, fue de 26-24.6 °C. En cuanto a la humedad relativa (HR), desde agosto de 2018 hasta marzo de 2019, se nota un incremento en un 11 %, en Riochico, con una HR que fluctúa de 76-87 %; mientras en Colón en esos mismos meses, la HR, se incrementa de 82-88 %, con una leve disminución de 78 % en el mes de noviembre de 2018, a partir de abril en ambos acasos la HR se mantiene alrededor del 80 %. Con respecto a la precipitación, en las Figuras 1 y 2, se puede apreciar que, desde agosto de 2018 hasta noviembre del mismo año, se tiene una sequía notable con precipitaciones que varían de 0-1 mm de lluvia en la localidad de Riochico, en cambio en Colón, llovió un poco más en este período con un valor de 0-4 mm hasta octubre y disminuyó a 2.7 mm de lluvia en noviembre. A partir del mes de diciembre de 2018, se inician las primeras lloviznas y se incrementan paulatinamente hasta el mes de marzo, en Riochico con valores de 38.4-177.4 mm de lluvia, pero disminuyen significativamente desde abril hasta julio con valores de 30.4 y 22.3 mm hasta llegar a 0.0 y 0.1 mm de lluvia, respectivamente. Así mismo, en la localidad de Colón a partir de diciembre, también se observa un incremento, que aumenta hasta el mes de marzo con valores de 74.8, 199.9, 199.7 y 198.9 mm en su orden, pero ya entre los meses de abril hasta julio, la situación cambia y se inicia el descenso de las lluvias con valores de 75.1, 27.9, 1.3 y 2.9 mm, respectivamente.

En cuanto al estado fenológico del cultivo, la Tabla 1, menciona que, en el período 2018-2019, en las dos localidades, los estados del cultivo fueron en agosto de 2018 estado vegetativo, desde septiembre a diciembre del mismo año se observó el de floración y desde enero de 2019 se inicia el estado de fructificación hasta abril, con una pequeña variación en Colón que este estado se extiende hasta mayo; en los siguientes meses es decir junio y julio se inicia nuevamente el estado vegetativo. Los estados mencionados, están estrechamente relacionados con la sensibilidad del cultivo a plagas y enfermedades, contribuyendo a determinar los momentos más oportunos, para realizar los tratamientos y poder controlar los daños de numerosos patógenos. Así también, las labores culturales se realizaron periódicamente en ambas localidades, durante los años 2018-2019 y las actividades que se efectuaron, fueron de acuerdo al estado fenológico de la planta; así se tiene que, en agosto de 2018, solamente se realizaron Riegos (R) y Control de plagas (CP) y desde los meses; septiembre hasta julio, además de las mencionadas, también se efectuaron las labores de Control de malezas (CM), Fertilización (F) y Cosecha (C).

La Tabla 2, muestra el registro de individuos encontrados del insecto plaga Aleurotrixus floccosus en la localidad de Colón con un número significativo que fluctúa de 600-1 000 individuos entre agosto y octubre de 2018; en cambio en Riochico, se encontró un mayor número de ellos con valores que varían de 800-1 000 individuos entre noviembre - diciembre del mismo año; mientras que, entre los meses de enero a julio de 2019, el número de individuos disminuye en gran medida en comparación con el 2018 con valores que varían de 300 a 700 individuos en Colón, en cambio en Riochico, la disminución fue más radical, pues el número de ellos, disminuye en este mismo año, con valores que fluctúan alrededor de 300 en el mes de enero a 200 individuos en el mes de julio.

En la misma Tabla 2, se presentan los resultados obtenidos del número de individuos de la plaga Toxoptera aurantii en las dos localidades de la provincia de Manabí, durante el período de agosto de 2018 a julio de 2019; en donde se puede mencionar que, se incrementa el número de individuos, entre los meses de agosto a octubre de 2018 en la localidad de Colón con valores de 459, 371 y 372 en su orden, pero el número de ella, se disminuye en los meses de noviembre y diciembre del mismo año de esta localidad con valores de 203 y 189 individuos; mientras que en Riochico, la misma plaga se presenta con poblaciones bajas de 186, 147, 218 y 133 individuos entre los meses de agosto a noviembre de 2018, pero en diciembre del mismo año, la disminución de la población es notoria, llegando a un número de 59 individuos en la misma localidad y se mantiene esta disminución con valores de 101, 80 y 106, entre enero y marzo de 2019, mientras que en Colón se incrementa a 292 individuos en enero de 2019 y se disminuye de manera sorprendente en febrero con un valor de 103 individuos en febrero, pero comienza a incrementarse la población a partir de marzo y se prolonga hasta julio con un valor máximo de 374 individuos en junio. En cambio, en Riochico, la población de esta plaga disminuyó en los meses de junio y julio con valores de 124 y 117 individuos en su orden para el año 2019.

En la Tabla 2, se pude verificar los resultados del número de individuos de la plaga Phyllocnistis citrella, que fueron encontrados en las dos localidades del estudio, así se puede notar que en Colón, la fluctuación de esta plaga es similar desde agosto hasta noviembre de 2018, con valores de 32, 24, 26 y 21 individuos y tiene una leve disminución en diciembre con 19 individuos; pero desde enero de 2019, vuelve a incrementarse el número de ella hasta julio del mismo año y en la misma localidad. En cambio, en Riochico la situación fue diferente puesto que, la plaga desde agosto hasta diciembre de 2018 presenta muy poca población de individuos entre 5 y 12 de ellos; mientras que, de enero a julio de 2019, la población de esta plaga se incrementa con valores comprendidos entre 18 y 25 para número de individuos.

Los resultados obtenidos para Colón mostraron significancia entre el total de individuos Toxoptera aurantii con respecto a la precipitación p-valor 0.001, humedad relativa p-valor 0.037 y temperatura p-valor 0.001 y coeficiente de Pearson de -0.80 en precipitación, -0.61 para humedad relativa y -0.81 para temperatura lo que indicó una relación lineal inversa o negativa entre las variables, es decir, cuando las variables climatológicas se incrementan el total pulgón disminuye (Tabla 3; Figuras 3, 4 y 5).

Para Riochico no se obtuvo significancia estadística, pero se registraron en su mayoría correlaciones negativas entre las variables climatológicas y las variables biológicas. Solo se contabilizaron coeficientes positivos entre temperatura con individuos de Aleurothrixus floccosus y temperatura con total individuos de Phyllocnistis citrella, lo que se interpretó que cuando aumenta un rubro aumenta el otro (Tabla 4).

El cultivo de limón conforma un agroecosistema complejo relativamente estable, que presenta una gran cantidad de insectos fitófagos que afectan directamente la producción, la calidad del producto obtenido o son transmisores de enfermedades. Algunas de las especies son plagas primarias como Aleurothrixus floccosus, Toxoptera aurantii y Phyllocnistis citrella que provocan daños serios y necesitan un control frecuente de sus poblaciones, otras son consideradas ocasionales o esporádicas. El género Aleurothrixus está muy bien representado en el nuevo mundo, 15 de las 18 especies descritas son de origen americano incluyendo A. floccosus conocida vulgarmente como “mosquita blanca de los cítricos”, la cual también es reportada en Ecuador dentro de los cultivos frutales (^{Nell, 1976}; ^{Soto, 2001}; ^{INIAP, 2011}). Esta especie es conocida a nivel mundial como una seria plaga que daña los cítricos; en la década del 60 invadió el sur de Europa, área mediterránea, Islas Canarias y otros sitios del viejo mundo (^{Van, 1996}). El minador de hojas de cítricos Phyllocnistis citrella es una plaga habitual en los cítricos cultivados en Asia que en los años 90 protagonizó una rapidísima expansión por los países mediterráneos y por todo el continente americano, en esas zonas fue detectado por vez primera en 1993 casi simultáneamente en Florida y en Málaga, en 1994 se dispersó en todas las zonas citrícolas de la Península Ibérica y en 1995 llega a Canarias. El pulgón Toxoptera aurantii presenta un área de difusión que abarca las regiones tropicales y subtropicales, es polífago, principalmente sobre árboles y arbustos de los géneros Citrus, Pittosporum, Coffea, Thea, Theobroma, Visnea, Camellia, Rhamnus, en Ecuador el hospedante principal está representado por varias especies de Citrus en las provincias de Santa Elena, Guayas, Manabí, Los Ríos Manabí (^{McClure, 2015}; ^{Sampaio, 2008}; ^{Ode, 2005}; ^{Flint, 1985}; Van, 2008, INIAP, 2011).

Se observó una homogeneidad en el ritmo poblacional de P. citrella en las dos localidades, coincidiendo el periodo lluvioso desde enero a mayo como los de mayor infestación, lo cual se explica por el hecho de que las plagas entre ellas tiene plenamente determinado su ritmo poblacional, aspecto que coincidió con ^{Cañarte (2001}) donde afirma que la población varía únicamente su intensidad en el tiempo, lo cual es influenciado directamente por las precipitaciones y las labores de riego, hallazgo coincidente con ^{Farías (2002}) investigador que corrobora lo anterior agregando también la influencia de las actividades de fertilización y podas. Según ^{Díez (2006}) el manejo fitosanitario es una labor que tiene una notable regulación en poblaciones de P. citrella, afirmación confirmada en las jurisdicciones analizadas en donde las aspersiones aplicadas también influyeron sobre la infestación de minador, que en promedio fue menor en Riochico donde se realizaron controles con más constancia, no sucediendo lo mismo en Colón donde se aplicaron menos veces insecticidas, permitiendo el incremento de la infestación.

De manera general las poblaciones de A. floccosus siempre se mantuvieron altas durante el periodo seco comprendido entre junio y diciembre, lo cual está directamente relacionado con los factores abióticos (^{Ruiz, 2005}) como temperatura, humedad relativa y las precipitaciones que influyeron sobre las poblaciones de esta plaga, igual como lo sostiene ^{Navarrete (1999}). La elevación de la temperatura permitió el incremento de las moscas blancas, suceso respaldado por ^{Rose (1994}) al indicar que en el verano se elevan las temperaturas y las densidades poblacionales. Otro factor que influyó fue la humedad relativa, que cuando se incrementó bajo las poblaciones de mosca blanca.

La homogeneidad en el movimiento poblacional del pulgón de los cítricos T. aurantii en las dos localidades confirma que esta plaga alcanzó las mayores poblaciones en la época seca, realidad compartida con ^{Tremblay (1984}) al establecer que el verano con baja humedad relativa brinda las condiciones climáticas favorables para su óptimo desarrollo, la ausencia de lluvias y una disminución de la temperatura también influyen (^{Melia, 1982}); no así la época lluviosa donde la presencia de las precipitaciones y el incremento de la temperatura provocó un descenso en las poblaciones del áfido estudiado como lo confirman ^{Planes y Carrero (1995}) en sus estudios de dinámica realizados en condiciones de humedad en el ambiente.

En cuanto a la correlación entre las variables biológicas y climatológicas es importante resaltar que T. aurantii popularmente conocido como pulgón negro alcanzó significancia estadística en sus observaciones quedando demostrado debido a que sus poblaciones en Colón obtuvieron coeficientes de Pearson inversos con respecto a las tres variables climatológicas ratificando lo encontrado por ^{Espinoza (2004}) donde el número de ejemplares capturados de T. aurantii mostraron correlación negativa y significativa para temperatura, precipitación y humedad, con base en ^{Kozak et al. (2012}) y ^{Rigby (2000}) donde la correlación de Pearson señala la dirección de la asociación lineal entre las variables, el coeficiente de correlación de Pearson es un indicador de la fuerza con que éstas se vinculan; la correlación directa se da cuando al aumentar una de las variables la otra aumenta, la correlación inversa se da cuando al aumentar una de las variables la otra disminuye.

Finalmente, no se encontró significancia estadística correspondiente a la correlación entre las variables meteorológicas con los insectos plaga P. citrella y A. floccosus demostrando que no hubo una fuerte cohesión e interrelación para cada caso, ratificado por ^{Dallas (2000}) y Dawin (1996) fundamentando que en una correlación sin relevancia estadística no se puede manifestar una distribución lineal sino un conjunto de puntos dispersos entre sí con baja cohesión.