INTRODUCCIÓN

Según INEC (2016), en Ecuador se cultivan el limón Sutil (Citrus aurantifolia) y el limón Tahití (Citrus latifolia) para el consumo local y la exportación, entre ambos existían 4 609 ha en 3 846 unidades de producción agropecuarias (UPAs). Agronegocios (2010) indica que según los datos más recientes del Ministerio de Agricultura, Ganadería, Acuacultura y Pesca en el 2008 existían 4 377 hectáreas; distribuidas en Manabí (32%), Pichincha (21%), Guayas (13%), Loja (9%), El Oro (9%), Imbabura (4%) y en otras provincias (12%), y que se producen 23 805 toneladas al año y el rendimiento llega a 4 718 kilogramos por ha. En Manabí desde septiembre hasta finales de noviembre se produce poco, la producción de limón en Manabí se va a mercados de otras provincias, en Mejía y Riochico se producen cerca de 300 ha de limón y en Santa Ana y Ayacucho 100 ha.

Con frecuencia, el término biodiversidad es interpretado como la riqueza, variedad, y variabilidad de los organismos (^{Jeffries, 1997}), además ^{Takacs (1996}) argumenta que diversidad biológica es toda la vida sobre la Tierra en sus múltiples manifestaciones e interacciones y los procesos que intervienen en diferentes lugares y tiempos. La biodiversidad es a menudo asumida como la riqueza de especies, es decir, solo como el número de especies presentes en un área (^{Hamilton, 2005}).

^{Nicholls (2008}), sugiere clasificar la biodiversidad de la siguiente manera: a) Biodiversidad productiva: cultivos, árboles y animales cultivados o criados, constituyen el nivel básico de diversidad útil del sistema; b) Biota funcional: organismos que contribuyen a la productividad del agroecosistema mediante polinización, control biológico, descomposición, etc; c) Biota destructiva: plagas que reducen la productividad al tener poblaciones altas. Además, al añadir o reemplazar biodiversidad funcional, con poca intervención, se subvenciona la sustentabilidad del agroecosistema mediante servicios ecológicos como el control biológico de plagas (abundancia y eficacia) y el reciclaje de nutrientes, basado en conocimiento ecológico profundo y un diseño de agroecosistema adecuado (^{Gliessman, 2002}; ^{Quispe, 2012}).

Los insectos son un grupo diverso y complejo de organismos que superan el millón de especies descritas y representa el 66 % del reino animal. Su éxito radica en la capacidad de ocupar nichos en el suelo, agua y aire, así como el aporte sustancial que brindan a la biodiversidad y los múltiples roles ecológicos que desempeñan, influyendo en la agricultura, la salud humana y los recursos naturales (^{Scudder, 2009}; ^{Zhang, 2011}). También Guzmán et al. (2016) establecen que los insectos han sido un elemento importante no sólo por su función en los ecosistemas terrestres, sino también por su influencia en las sociedades humanas. Desde los albores de la humanidad estos organismos han sido parte de la alimentación, la salud, la cultura y de los agroecosistemas no sólo como competidores, sino también como elementos pronosticadores y promotores de servicios ecosistémicos (^{Büchs, 2003}; ^{Woodcock et al., 2003}).

^{Beingolea (1984}) señala que como unidad ecobiológica el sistema de los cítricos nos ofrece una planta cuyo desarrollo es determinado y sostenido por condiciones edáficas y climáticas, la cual mantiene a su vez una fauna de invertebrados fitófagos y ciertas especies de microorganismos causantes de enfermedades; sobre la fauna de fitófagos viven un número de especies de invertebrados carnívoros, actuando como predadores propiamente dicho o como parasitoides y también algunos microorganismos causantes de epizootias tanto en los fitófagos como en los benéficos.

Al mirar con más detenimiento a la diversidad biológica, ésta contribuye a conocer mejor interacciones entre insectos plaga y organismos benéficos pudiendo estos últimos representar una alternativa para el manejo adecuado de las plantaciones, ya que no provocan riesgos para el ambiente ni para la salud humana o animal, facilitando la conversión de las mismas a la agricultura orgánica certificada, pudiéndose constituir en una mejora de vida para los agricultores de la zona tanto en el aspecto social, económica y ambiental (^{Frouz, 1999}). Por las razones anteriores el objetivo de la investigación fue evaluar la diversidad de la población de insectos en el cultivo de Citrus aurantifolia (Christm) Swingle y vegetación aledaña en dos zonas ecológicas de Manabí, Ecuador.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación de la zona de estudio

El estudio se realizó entre agosto/2018 y julio/2019, en una finca para la localidad de Colón (Longitud: O80° 24' 47", Latitud: S1° 6' 47") y en una finca para la localidad de Riochico (Longitud: O80° 24' 59", Latitud: S0° 59' 42" pertenecientes al cantón Portoviejo, provincia de Manabí, Ecuador. Riochico se caracteriza por contar con un bosque deciduo de la costa, esta región natural tiene un rango de 50 a 300 m. de elevación, las condiciones son más secas y el terreno tiene densidades de árboles más bajas que los bosques siempre-verdes, los árboles generalmente son menores a 20 m de alto y hay un sotobosque que puede ser denso y con plantas herbáceas abundantes, algunas especies de árboles pierden sus hojas durante la época seca, el impacto humano en esta región ha sido severo de acuerdo con estimados recientes, más del 60 % de su área ha sido destruida por actividades humanas, especialmente agricultura, ganadería y vivienda. Colón se caracteriza por tener un bosque húmedo tropical, sus elevaciones tienen un rango de 0 a 300 m y las condiciones son cálidas y húmedas, tiene un dosel cerrado con árboles que pueden alcanzar los 30 m de altura, la diversidad de árboles es alta pero menor que en el bosque húmedo tropical amazónico (^{Sierra, 1999}; INAMHI, 2019). La información climatológica correspondiente a humedad relativa, temperatura y precipitación se la obtuvo de la estación de INAMHI en Portoviejo colindante con Riochico y estación de MAG en Lodana cercana a Colón (Figura 1 y 2).

Figura 1 Macrolocalización de la provincia de Manabí y el cantón Portoviejo en Ecuador. (Fuente: Gobierno provincial de Manabí) 

Figura 2 Ubicación de las localidades ecológicas: “Colón” y “Riochico” en la provincia de Portoviejo. (Fuente: Gobierno provincial de Manabí) 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la Tabla 1 respecto al clima se pudo apreciar que para Riochico el periodo seco abarca desde junio a noviembre y el periodo lluvioso desde diciembre a mayo, se establecieron 26.8 °C de temperatura media, 77.6 % de humedad relativa en promedio y 43.3 mm de precipitación como término medio al mes. Para Colón se observó que el periodo seco abarcó desde junio a noviembre y el periodo lluvioso desde diciembre a mayo. Se obtuvo 25.8 °C de temperatura media, 83.1 % de humedad relativa en promedio y un ponderado mensual de 74 mm de precipitación. Además, para las dos localidades la humedad relativa, temperatura y precipitación mostraron valores más elevados durante el periodo diciembre-mayo, que coincide con la época húmeda, las lluvias fueron muy escasas en el periodo junio-noviembre. La localidad Riochico presentó ligera superioridad en la temperatura media con respecto a Colón, además existe una diferencia en la humedad relativa de las localidades de al menos 5.5 %, siendo la localidad Colón con los valores más elevados. En cuanto a la precipitación promedio mensual existe una diferencia de 30.7 mm entre localidades siendo Colón la que reporta la mayor tasa de precipitación media mensual.

Respecto a la fenología de la plantación se observó fructificación y floración más prolongadas en Colón, con un mes de ventaja sobre Riochico. El periodo vegetativo del cultivo de limón resultó más corto en Colón con una duración de tres meses. En cuanto a las labores de cultivo la fertilización se realizó durante la época lluviosa por dos ocasiones en las localidades, antes de las lluvias y después de las mismas. Se observó una mayor cantidad de controles de insectos en los meses secos. El control de malezas se llevó a cabo durante todo el periodo de estudio. En los dos fundos se realizó el riego de una manera constante durante la estación seca. La cosecha fue constante a lo largo de los 12 meses tanto para la localidad de Colón como Riochico.

Tabla 1 Información meteorológica, evolución fenológico y principales labores del cultivo de limón en las localidades de Riochico (R) y Colón (C), Manabí, Ecuador (08/2018 - 07/2019). 

Referente a las principales especies vegetales halladas en las zonas analizadas se señaló un predominio de especies de hojas ancha sobre las de hoja angosta. En las dos localidades la diversidad vegetal resultó mayor en la vegetación aledaña al cultivo de limón. Alrededor del cultivo de limón en la localidad de Colón estaban cultivados como especie comercial Theobroma cacao y como cerco vivo Jatropha curcas. Para la localidad de Riochico en el entorno se encontraron como cultivos a Zea mays, Citrus sinensis, Coriandrum sativum y Cocos nucifera. La clasificación taxonómica de la clase Insecta registró un total de nueve órdenes, 18 especies, 15 familias y ocho géneros. Los nueve órdenes se distribuyen entre Hemiptera, Coleoptera, Diptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Odonata, Orthoptera, Phasmotodea y Neuroptera. El orden más diverso fue Hemiptera con cinco especies que representan la cuarta parte del total de especies, los demás órdenes presentaron entre una y cuatro especies. La mayoría de familias estuvieron aglutinadas entre Hemiptera, Coleoptera y Diptera. En cuanto al número de ordenes entre Colón y Riochico no existió diferencias entre ellos, sin embargo, para las familias si existió una diferencia 13 y 10 respectivamente para la localidad de Colón y Riochico, además esta diferencia se reflejó en el número de especie siendo la localidad Colón la que presento superioridad con 16 especies frente a Riochico con 12.

En cuanto a los insectos benéficos y fitófagos, se estableció que los fitófagos alcanzaron 15 especies que corresponde a más de tres cuartas partes del total y los predadores con tres especies estuvieron presentes en baja proporción. Los órdenes con presencia benéfica fueron Coleoptera, Odonata y Neuroptera. Al comparar las localidades se puede observar que ambos sitios presentaron una alta presencia de fitófagos debido a que solo se reportaron dos especies predadoras para cada una de las localidades. También se determinó que Colón fue superior a Riochico en especies fitófagas. La recolección de especímenes tanto en la vegetación rastrera dentro del cultivo como en la vegetación rastrera aledaña resultó fundamental para lograr una interpretación integral de la información ya que el clima no fue determinante al observar las poblaciones entre sitios pero sí lo fue el ecosistema aledaño más estable en Colón lo que determinó el predominio de magnitud media de ésta sobre Riochico situación respaldada por ^{Letourneau y Goldstein (2001}) en sus estudios donde afirman que las fincas con poca intervención tienen una mayor riqueza de artrópodos que las convencionales, al respecto ^{Menalled et al. (1999}) complementan lo anterior estableciendo que los fundos mejor conservados agroecológicamente lo logran a través de un manejo adecuado del barbecho y hábitat circundante.

Según la información mostrada por la Figura 3 se detalla el total de especímenes de acuerdo a la localidad y zona de recolección (CL y ZA), en donde al comparar total de insectos solo en CL se determinó que para la localidad de Colón se capturaron 67 individuos y en Riochico en cambio fueron 50 insectos estableciéndose poca variación entre ellas. Además, en la misma figura se detalla el total de especímenes en ZA diferencia entre la cantidad de insectos capturados en Colón (180) fue ligeramente superior a Riochico (123). Por otro lado, en Colón al contraponer CL (67) versus ZA (180) se afirma que las capturas en vegetación en zona aledaña casi triplica a las logradas en vegetación dentro del cultivo de limón. También al confrontar para Riochico los 50 individuos colectados en CL con 123 capturas insectiles de ZA se señala que ésta última duplica a la vegetación del interior del cultivo cítrico en estudio. Finalmente, al analizar las barras se indica que Colón siempre resultó ligeramente superior a Riochico y que ZA fue ampliamente supremo con respecto a CL para hallazgos resultantes de las capturas.

Figura 3 Agrupación de insectos capturados por localidad y zona en finca [Cultivo de limón (CL); Zona aledaña (ZA)]. Localidades de Colón y Riochico (Manabí, Ecuador: 08/2018 - 07/2019). 

A través de los datos analizados en la Figura 4 correspondientes al total de especímenes benéficos de acuerdo a la localidad y zona de recolección (CL y ZA), se notó claramente una diferencia abismal al comparar total de insectos en CL de la localidad Colón y Riochico estableciendo que en Colón se capturaron 7 individuos y en Riochico en cambio fue un insecto. También, en la misma figura se detalla el total de benéficos en ZA estableciéndose que debido a agroecosistemas más estables la cantidad de insectos capturados en Colón (14) fue muy superior a Riochico (2). Por otro lado, en Colón al contraponer CL (7) versus ZA (14) se afirma que las capturas en vegetación en zona aledaña duplican a las logradas en vegetación dentro del cultivo de limón. Además, al confrontar para Riochico un individuo colectado en CL con dos capturas insectiles de ZA se señala que ésta última duplica a la vegetación del interior del cultivo cítrico en estudio. Finalmente, al analizar los gráficos se muestra que Colón siempre resultó superior a Riochico y que ZA sobresalió con respecto a CL, no obstante, al analizar globalmente todos los casos las cifras resultaron bajas.

Figura 4 Agrupación de insectos benéficos por localidad y zona en finca [Cultivo de limón (CL); Zona aledaña (ZA)]. Localidades de Colón y Riochico (Manabí, Ecuador: 08/2018 - 07/2019). 

Según la data analizada de la Figura 5 en donde se agrupa el total de fitófagos de acuerdo a la localidad y zona de recolección (CL y ZA) se afirma que al comparar total de insectos fitófagos solo en CL se determinó una ventaja por parte de la jurisdicción de Colón al ser capturados 60 individuos versus 49 insectos correspondientes a Riochico. Además, en la misma figura se detalla el total de especímenes en ZA estableciéndose que la cantidad de insectos capturados en Colón (166) fue superior a Riochico (121). Por otro lado, en Colón al contraponer CL (60) versus ZA (166) se afirma que las capturas en vegetación en zona aledaña casi triplica a las logradas en vegetación dentro del cultivo de limón. También al confrontar para Riochico los 49 individuos colectados en CL con 121 capturas insectiles de ZA se señala que ésta última duplica a la vegetación del interior del cultivo cítrico en estudio. Finalmente, al analizar las barras se indica que Colón siempre resultó ligeramente superior a Riochico y que ZA presentó valores mucho más altos con respecto a CL.

Figura 5 Agrupación de insectos fitófagos por localidad y zona en finca [Cultivo de limón (CL); Zona aledaña (ZA)]. Localidades de Colón y Riochico (Manabí, Ecuador: 08/2018 - 07/2019). 

La abundancia total de insectos fue superior en la vegetación aledaña para las dos localidades, independientemente de su agrupación como benéfico o insecto plaga coincidiendo con lo establecido por ^{Klein et al. (2002}) él cual señalan que en la vegetación variada aumenta la abundancia de insectos, debido a que encuentran más fuentes alimenticias según ^{Langhof et al. (2003}) y ^{Symington (2003}), por lo tanto ^{Asteraki et al. (2004}) y ^{Wackers (2004}) acotan que los rastrojos en cultivos perennes ayudan al control de malezas y a la vez contribuyen a la estabilidad del agroecosistema, contrario a lo que ocurre con herbicidas utilizados para proteger los cultivos de malezas en campos con prácticas de manejo convencional los mismos que disminuyen la diversidad de plantas contribuyendo a la pérdida del número de refugios, hospedantes alternativos y recursos alimenticios.

Al analizar la información con la prueba de Mann y Whitney se compararon el número de insectos por zona, donde se observaron diferencias significativas para el total de insectos con p-valor 0.000, siendo la media de insectos de 4.88 para el cultivo de limón versus 12.63 para zonas aledañas al cultivo; también se presentaron diferencias significativas en la media de insectos fitófagos con p-valor 0.000, donde la media de insectos fitófagos fue de 4.54 para el cultivo de limón versus 11.96 para zona aledaña al cultivo. Según la información procesada para la localidad de Colón, al comparar el número de insectos por zona se establecieron diferencias significativas para el total de insectos con p-valor 0.000, siendo la media de insectos de 5.58 para el cultivo de limón versus 15.00 para zonas aledañas al cultivo; también se muestran diferencias significativas en la media de insectos fitófagos con p-valor 0.000, donde el promedio de insectos fitófagos fue de 5.00 para el cultivo de limón versus 13.83 para zona aledaña al cultivo .Por otra parte, la localidad de Riochico al comparar el número de insectos por zona se contabilizaron diferencias significativas para el total de insectos con p-valor 0.002, siendo la media de insectos de 4.17 para el cultivo de limón versus 10.25 para zonas aledañas al cultivo; también se observó diferencias significativas en la media de insectos fitófagos con p-valor 0.002, donde la media de insectos fitófagos fue de 4.08 para el cultivo de limón versus 10.08 para zona aledaña al cultivo (Tabla 2).

Tabla 2 Análisis estadístico del número de insectos por zona según localidad. 

La localidad de Colón presentó una cantidad mayor de insectos benéficos en comparación con la de Riochico, en esta última se aplicaron con más frecuencia herbicidas e insecticidas respaldando lo establecido por los autores ^{Feber et al. (1997}), ^{Krooss y Schaefer (1998}) y ^{Doles et al. (2001}) los cuales afirman que en áreas donde se aplican menos agroquímicos dentro y fuera del cultivo la abundancia de biodiversidad es más alta para los artrópodos. Además, Colón presentó mayor diversidad de especies vegetales las cuales según ^{Altieri (1992}), ^{Long et al. (1998}) y ^{Landis et al. (2000}) atraen y retienen una mayor diversidad de insectos al proporcionarles refugio, fuentes de alimento y mejores condiciones del ecosistema.

Por otra parte, la localidad de Colón presentó una ligera superioridad para fitófagos debido a que en su entorno se encontró más áreas sembradas con cultivos constantemente, hecho que respalda ^{Koricheva et al. (2000}) quienes señalan que los insectos plaga se desarrollan mejor en lugares donde encuentran alimentos en sembríos extensos. Además, ^{Asteraki et al. (2004}) aporta que existe una relación inversa entre la abundancia de fitófagos y la riqueza de especies vegetales del agroecosistema y lo adjudica al mejor desempeño de estos fitófagos ante la concentración de los recursos que explotan, también al respecto complementa ^{Feber et al. (1997}) determinando que la vegetación sometida a prácticas convencionales como la aplicación de insecticidas extinguen localmente a las especies más sensibles y propician el aumento de las resistentes, conformando un conjunto más homogéneo de especímenes.

CONCLUSIONES

En este trabajo se encontró que la población total de insectos en el cultivo de limón (benéficos + fitófagos), fue mayor en la localidad de Colón, comparada con Riochico, la cual tiene un ecosistema menos intervenido. También se estableció que, en ambas localidades, la cantidad de insectos colectados en la vegetación aledaña, fue superior comparada con la hallada dentro del área cultivada. Además, los insectos fitófagos se encontraron en una proporción muy superior con respecto a los benéficos, que sólo correspondieron a especies predadoras.