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Journal of the Selva Andina Biosphere

versión impresa ISSN 2308-3867versión On-line ISSN 2308-3859

J. Selva Andina Biosph. vol.10 no.2 La Paz  2022  Epub 01-Nov-2022

https://doi.org/10.36610/j.jsab.2022.100200068 

Comunicación Corta

Variación del daño por herbivoría en hojas de papa (Solanum tuberosum ssp. andigena) en diferentes grados de cercanía a la vegetación nativa en Combaya, La Paz

Emili Antonia Jiménez1  * 
http://orcid.org/0000-0003-0025-9461

Esther Valenzuela-Celis1 
http://orcid.org/0000-0003-0048-9267

1Universidad Mayor de San Andrés. Instituto de Ecología. Jardín Botánico de La Paz. Casilla 10077-Correo Central. La Paz, Estado Plurinacional de Bolivia.


Resumen

Las tasas de herbivoría elevadas están relacionadas con la aparición de nuevas plagas afectando a las plantas de interés comercial, como la papa (Solanum tuberosum). Si bien el interés de los agricultores es conocer a los principales depredadores de tubérculos, también es necesario entender los patrones de herbivoría en otras partes de la planta. En sistemas agrícolas la estructura del paisaje está determinada por los parches de vegetación, las parcelas de cultivo y el desplazamiento de la fauna asociada. Este estudio evaluó el daño por herbivoría en hojas de papa en función de la cercanía a parches de vegetación nativa en el Municipio de Combaya (Departamento La Paz, Bolivia). Se midió el porcentaje de daño foliar, el nivel de daño, el área foliar y la riqueza de herbívoros en cinco cultivos de papa. Los resultados revelaron que el porcentaje de herbivoría en cultivos cerca de la vegetación es significativamente superior al de los cultivos alejados (ANOVA P<0.00023729, F=9.3046). Los cultivos cerca de la vegetación mostraron en promedio 8.266±0.859 % de herbivoría mientras que los cultivos alejados 5.909±0.585 %. En total se capturaron 5 morfo-especies de herbívoros asociados a los cultivos de papa: 3 en cultivos cercanos y 2 en los alejados de la vegetación. La vegetación nativa juega un rol importante porque permitiendo que la fauna aproveche los recursos de todo el paisaje.

Palabras clave: Paisaje; herbivoría; plagas; tubérculos; vegetación; cultivos

Abstract

High herbivory rates are related to the emergence of new pests and are a problem for plants of commercial interest, such as potato (Solanum tuberosum). While the interest of farmers is to know the main tuber predators, it is also necessary to understand herbivory patterns in other parts of the plant. In agricultural systems, landscape structure is determinated by vegetation patches, crops and the movement of associated fauna. This study evaluated herbivory damage on potato leaves as a function of proximity to patches of native vegetation in the municipality of Combaya (La Paz, Bolivia). The percentage of leaf damage, damage level, leaf area and herbivore richness were measured in five potato crops. The results showed that close vegetation crops have significantly higher herbivory than far away ones (ANOVA P<0.00023729, F=9.3046). Close vegetation crops showed 8.266±0.859 % herbivory, while are away ones 5.909±0.585 %. In total, five morpho-species of herbivores were found associated with potato crops: 3 in crops near and 2 in crops far from the vegetation. The native vegetation plays an important role because it allows the fauna to take advantage of the resources of the entire landscape.

Keywords: Landscape; herbivory; plagues; tubers; vegetation; crops

Introducción

Las tasas de herbivoría elevadas provocan dos tipos de efectos, i) a nivel fisiológico, es común que la planta se beneficie con crecimiento compensatorio y mayor producción de sustancias químicas de defensa1,2 y ii) a nivel ecológico, se relaciona con eventos como, la aparición de plagas2. Aunque, las plantas cuentan con mecanismos de defensa contra los herbívoros3 algunos factores, como la limitación de nutrientes y agua, alteran su capacidad de respuesta ante la depredación4,5 y en zonas de cultivos se pone en riesgo a plantas de interés comercial.

Los problemas de plagas en cultivos estan relacionados con la estructura de la matriz del paisaje6, los parches de vegetacion nativa interactuan con los cultivos mediante el desplazamiento de la fauna asociada7,8. Por una parte, la fauna especialista prefiere quedarse en la vegetación nativa, mientras que, la fauna generalista no tiene inconvenientes en expandirse hacia las áreas perturbadas, como las zonas cultivables9. La variedad de recursos y la poca competencia convierte a los sistemas agrícolas en áreas de diversificación para diferentes grupos de animales, entre ellos los herbívoros10. Por lo tanto, la distancia entre la vegetación y los cultivos es un factor que puede determinar la composición de herbívoros en los cultivos y al mismo tiempo aumentar las tasas de herbivoría.

En la mayoría de las plantas, las tasas de herbivoría son dependientes del área foliar (AF) y edad de las hojas11. Se entiende que, las hojas pequeñas y jóvenes son más susceptibles a ser depredadas, aunque las razones son diversas, y no hay consenso entre los autores12. Sabemos que, los isoflavonoides, glicoalcaloides presentes en las hojas de papa son nocivos para algunos herbívoros3 y algunos estudios señalan que las concentraciones de estas sustancias fluctúan con la edad y el tamaño de las hojas12. Se presentan en menor concentración cuando las hojas son muy jóvenes11. De igual manera, las hojas pequeñas tienen menor concentración de taninos haciéndolas más susceptibles a la depredación por herbívoros11.

En cultivos de papa en Bolivia se reportaron problemas con herbívoros como la cigarra marrón (Russelliana solanicola), cigarrita verde (Empoasca spp.) y nematodos los géneros Nacobbus spp. y Globodera spp.13 que atacan principalmente a los tuberculos. Mientras que, los registros de herbívoros que atacan las hojas son escasos, un ejemplo es el escarabajo negro de la hoja (Epicauta spp.) que fue causante de plagas en las zonas bajas del país14,15. Si bien la preocupación principal de los agricultores es evitar la proliferación de plagas en los tubérculos, la herbivoría foliar también afecta en la vitalidad de la planta16, alterando los patrones de fotosíntesis, reproducción e integridad de los individuos16. Estudios previos expusieron que existe una relación negativa entre la depredación de tubérculos y la herbivoría foliar17. Sin embargo, la herbivoría foliar ha sido escasamente estudiada en la papa y no se conoce con claridad los herbívoros que la afectan.

La papa (S. tuberosum spp. andigena) es una especie cultivada de la familia Solanaceae con una amplia distribución en Sudamérica, que ha sido registrada entre 1500 a 4300 m de altitud18 los mismos autores ubican a Bolivia y Perú entre los países con más variedades cultivables de esta especie19. Se menciona como el centro de origen y domesticación de la papa a la sierra del Perú19,20, a partir de ahí se extendió, diversificó su cultivo y consumo. En Bolivia los primeros sitios de domesticación de la papa se establecieron alrededor del lago Titicaca19,21,22. En Bolivia se registran más de 500 variedades de papa y la variedad Alq’a imilla es ampliamente utilizada en las zonas del altiplano paceño por su grado de adaptación a las altitudes superiores a los 3000 m23.

Bajo estos conceptos este trabajo tuvo por objetivos, i) determinar la variación del daño por herbivoría foliar en cultivos de papa en relación a su cercanía a remanentes de vegetación nativa, ii) establecer si existe una relación entre el daño por herbivoria y el tamaño de las hojas y iii) identificar a los herbivoros presentes en los cultivos de papa.

Materiales y métodos

Área de Estudio. Este estudio se llevó a cabo entre octubre del 2017 y marzo del 2018 en el municipio de Combaya, ubicado en la provincia Larecaja, al noreste el departamento de La Paz, Bolivia. Se ubica a 3275 m de altitud con una temperatura media anual de 16° C y precipitación media de 750-1200 mm/año. En el lugar la vegetación natural arbustiva y herbácea, registrándose las familias Asteraceae, Loasaceae, Calceolariceae, Scrophulariacea, Lamiaceae, Orobanchaceae y Fabaceae (Figura 1). En la zona se practica la agricultura con cultivos de papa, hortalizas, maíz, arveja verde y haba verde.

Figura 1 Vegetación en el Municipio de Combaya, a) género Alonsoa, b) género Baccharis¸ c) genero Achyrocline, d) género Calceolaria 

Distancia entre los cultivos y los remanentes de vegetación. Se midió la distancia entre los cultivos y los remanentes de vegetación en un rango de 100-1000 m (Figura 2). Consideramos el grado de cercanía a la vegetación nativa de la siguiente manera: i) los cultivos cerca de la vegetación son aquellos ubicados a menos de 200 m y ii) los cultivos alejados de la vegetación aquellos a más de 800 m24. Para cada cultivo tomamos en cuenta los siguientes datos: número de plantas/m2, área total de la parcela, pendiente y altitud. Estos datos se tomaron usando un GPS marca Garmin (Tabla 1).

Figura 2 Área de estudio en el Municipio de Combaya. En verde se marcan los remanentes de vegetación arbustiva y en blanco los remanentes de pajonales. Los cultivos P1, P2 y P3 fueron considerados alejados de la vegetación y P4 y P5, como cercanos 

Figura 3 Esquema del diseño para la colecta de hojas en los cultivos estudiados 

Muestreo en los cultivos. En cada cultivo se siguió un muestreo en “X”, marcándose los 3 primeros metros a partir de la primera planta para diferenciar el borde del centro de la parcela (Figura 3). En cada planta se colectó una rama al azar y se seleccionaron 3 hojas para ser evaluadas. Las hojas de cada rama fueron guardadas y etiquetadas en bolsas ziploc y se trasladaron a las oficinas del Jardín Botánico de La Paz. Seguidamente, se armó un sistema con un soporte universal a 15 cm de la muestra y una marca de 2 cm como referencia del tamaño de las hojas. Todas las muestras se fotografiaron por el envés y se evaluaron con el software Image J.

Tabla 1 Datos de los cultivos estudiados 

Cultivo Distancia al parche de vegetación más cercano (m) Área (m2) Coordenadas Altitud (m.s.n.m.) #Plantas/m2
Cercano 1 180 142 15°48’08.81’’ 68°45’25.72’’ 3376 10
Cercano 2 150 245 15°48’08.71’’ 68°45’21.88’’ 3360 9
Alejado 1 841 577 15°48’06.06’’ 68°45’10.80’’ 3219 10
Alejado 2 800 2.159 15°47’57.05’’ 68°45’16.37’’ 3228 12
Alejado 3 720 494 15°47’56.12’’ 68°45’22.62’’ 3224 11

Estimación de daño foliar. De cada hoja colectada se evaluó el área foliar en mm2 AF, y el porcentaje de AF dañada. Para el cálculo del porcentaje de área perdida se aplicó la siguiente fórmula:

% de área perdida=Area perdidaAF*100%

El área perdida es la sumatoria de las áreas parciales de cada espacio de la hoja con algún tipo de daño. AF = área total de la hoja, todo medido en mm225.

Se consideró como AF dañada a los huecos dentro de la hoja, márgenes incompletos, también a las marcas de necrosis, agallas y manchas de hongos.

El nivel de daño fue categorizado de la siguiente manera26:

  • i) Sin daño = 0 %,

  • ii) Bajo < 5 %,

  • iii) Medio = 6-20 %,

  • iii) Alto > 21 %

Relación entre el daño por herbivoría y el tamaño de las hojas. Para determinar si existe relación entre el daño por herbivoría y el tamaño de las hojas se comparó el AF2, con el porcentaje de herbivoría.

Muestreo de herbívoros en cultivos de papa. Se instalaron 25 trampas pitfall con alcohol al 70 % de forma aleatoria en cada cultivo de papa. Las trampas permanecieron activas por 24 h, concluido este periodo se cerraron. También se realizaron capturas directas de las plantas27 y se identificó a los invertebrados por morfo-especies con la ayuda de investigadores de la Colección Boliviana de Fauna. Para la clasificación de invertebrados, se tomó en cuenta los indumentos bucales, tipos de antenas, tipo de venación de las alas28. Se describió a los individuos utilizando el aumento 30x de un estéreo-microscopio marca Olympus, para estimar el tamaño de los individuos se utilizó una escala de 0.5 cm.

Análisis estadístico. En total se analizó 698 hojas dentro de los 5 cultivos. Para los cultivos alejados se utilizaron tres replicas, cada una con 151, 111 y 103 hojas evaluadas. Por otro lado, para los cultivos cerca de la vegetación, tomamos dos replicas, cada una con 173 y 160 hojas. Para evaluar el porcentaje de herbivoría se utilizó la prueba de ANOVA de dos factores, como los datos originales no cumplían el supuesto de normalidad se realizó una transformación con logaritmo natural (ln). Para comparar el daño por herbivoría con el tamaño de las hojas se utilizó una regresión lineal simple, considerando al porcentaje de herbivoría como la variable dependiente y al tamaño de las hojas como la variable independiente. Todos los análisis se realizaron en el programa R29.

Resultados

Herbivoría foliar en la papa. El 67 % del total de hojas estudiadas (472 hojas) tienen menos del 5 % de sus superficies dañadas (Figura 4). El 30 % (211 hojas) tienen hasta el 20 % de sus superficies afectadas. Finalmente, las hojas sin ningún tipo de daño son el 0.42 % (3 hojas) y las hojas con grados altos de herbivoría son el 2 % (12 hojas) (Figura 4).

Figura 4 Se muestra la proporción de hojas encontradas dentro de las seis categorías de daño foliar en los cultivos estudiados 

Figura 5 Relación entre el grado de herbivoría y la distancia a la vegetación nativa 

Se observó diferencia significativa entre cultivos cerca y lejos de los parches de vegetación (Prueba de ANOVA, P<0.00023729, F = 9.3046) (Tabla 2). Los cultivos ubicados a menos de 200 m de la vegetación sufren más daño, que los cultivos a más de 800 m (Figura 5, Tabla 2).

Relación entre el tamaño de las hojas y el daño por herbivoría. De acuerdo a la Figura 6 advertimos que las hojas más pequeñas son más depredadas. Sin embargo, el análisis de regresión lineal simple no muestra que exista una correlación entre las dos variables (R=0.22) (Tabla 3).

Figura 6 Relación entre el % de área perdida y el tamaño de las hojas (LA) 

Riqueza de herbívoros. Se capturo 5 morfo-especies de herbívoros: cigarra verde (familia Cicadellidae), cigarra café (familia Cicadellidae), saltamontes verde (familia Acrididae), babosa (orden Gasteropoda) y gorgojo (familia Curculionidae) (Figura 7, Tabla 4).

Tabla 2 Prueba de ANOVA de dos factores para el porcentaje de herbivoría 

Df. SS MS F P
Ubicación: Cerca-Lejos 1 10.73 10.7327 9.3046 < .00023729 ***
Posición dentro del cultivo 1 14.26 14.2636 12.3656 .0004658 ***
Ubicación- Posición 1 14.40 14.4048 12.4880 < .0004367***

Discusión

El porcentaje de AF perdida es más alto en cultivos cerca de la vegetación nativa (8.266±0.859 %), que en alejados (5.909±0.585 %) (Figura 4 y 5). Esto se debe a que estos cultivos están más expuestos a los herbívoros que se desplazan desde los parches de vegetación6. De igual manera sabemos que muchos herbívoros son oportunistas y se desplazan fácilmente hacia los cultivos cuando están presentes en el paisaje30, aumentando el porcentaje de herbivoría en los cultivos cerca de la vegetación. Estos antecedentes nos hacen pensar que, los paisajes, mientras más heterogéneos sean, más hábitats brindan para varios grupos de invertebrados y los cultivos de papa son recursos aprovechables para los herbívoros.

Tabla 3 Regresión lineal 

Df SS MS F P
Regresión 1 979.152 979.152 38.328 <.001
Residuos 696 17780.494 25.547
Total 696 18759.647 26.915

R = .228, R2 = .0522

Tabla 4 Se muestra las cuatro morfo-especies de herbívoros presentes en los cultivos estudiados 

Familia/Clase Morfo-especie Cerca de la Vegetación Lejos de la Vegetación
Cicadellideae verde Cigarra verde X X
Cicadellidae café Cigarra café X X
Gasteropoda Babosa X X
Acrididae Saltamontes verde X _
Curculionidae Gorgojo X _

Figura 7 Herbívoros encontrados en los cultivos de papa. a) Saltamontes, familia Acrididae. b) y c) Cigarras, familia Cicadellidae. d) Babosa, Clase Gasteropoda 

El porcentaje de AF perdida en los cultivos cercanos a la vegetación puede explicarse por la riqueza de herbívoros registrada: 5 morfo-especies en los cultivos cercanos (cigarra verde, cigarra café, babosa, saltamontes verde, gorgojo) y 3 cultivos alejados (cigarra verde, cigarra café y babosa) (Figura 7, Tabla 4). Si bien, no es una diferencia relevante, se conocen registros de daños en cultivos por parte de poblaciones de saltamontes (Acrididae), gorgojos (Curculionidae) y cigarras (Cicadellideae)14,15,31. Principalmente por tratarse de insectos generalistas que se adaptan fácilmente a diferentes condiciones ambientales, pueden desplazarse entre los cultivos y los parches de vegetación9. También, se sabe que varias especies de gorgojos han provocado daños en cultivos de papa14,32. La más conocida es Premnotrypes sp. que tiene preferencia por los tubérculos14,32. En cuanto a especies que depredan hojas y otras partes de la planta tenemos polillas de la papa, mosca minadora, mosquilla de los brotes, pulguilla saltona, etc11. En este sentido, el presente estudio registró 5 morfo-especies de herbívoros (Figura 7, Tabla 4) que no han sido registradas antes en cultivos de papa.

Mediante el análisis de regresión lineal notamos que el tamaño de las hojas no se relaciona con el porcentaje de herbivoría (Tabla 3) en los cultivos estudiados. Pero si se observa una tendencia de las hojas más pequeñas a sufrir más daño por herbivoría (Figura 6). Estas hojas tienen menor superficie y por lo tanto los daños son más visibles, pero también, se sabe que los taninos e isoflavonoides fluctúan con el tamaño y la edad de las hojas, estando presentes en mayores concentraciones en hojas más grandes11,12,33. Este fenómeno fue observado en plantas perennes34 y valdría la pena explorarlo a mayor profundidad en cultivos andinos.

Se concluye que mientras más cerca están los cultivos a los parches de vegetación, mayores son los porcentajes de herbivoría en los cultivos de papa, porque la vegetación nativa alberga fauna con la capacidad de desplazarse. En este estudio se registró 5 morfo-especies de herbívoros, todos estos se encontraron en cultivos cerca de la vegetación nativa, mientras que solo 3 se encontraron en cultivos alejados. Nos queda claro que, a mayor cercanía de la vegetación, mayor es la riqueza de herbívoros y mayor es el porcentaje de herbivoría. Sin embargo, es necesario complementar con estudios experimentales para comprender mejor las preferencias de los herbívoros por diferentes tipos de hábitat en los agro-ecosistemas.

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Fuente de financiamiento Proyecto “Investigación fitoquímica en hojas y frutos de papas para productos con valor agregado de Combaya-La Paz” del Instituto de Investigaciones Físicas. Beca de pregrado del Instituto de Ecología.

Conflictos de intereses Este trabajo no tiene conflictos de interés.

3Agradecimientos Este estudio se realizó gracias a los financiamientos de los proyectos “Investigación fitoquímica en hojas y frutos de papas para productos con valor agregado de Combaya-La Paz” del Instituto de Investigaciones Físicas y a la beca de pregrado otorgada por del Instituto de Ecología. El trabajo de gabinete se realizó con el apoyo del Jardín Botánico La Paz. Se agradece a Juan Carlos Peñaranda, Camila Ramallo y Sofía Lottersberger, por su apoyo en la toma de datos en campo. Igualmente, a Miguel Limachi, investigador asociado de la Colección Boliviana de Fauna por su apoyo en la identificación de las macroespecies edáficas.

Consideraciones éticas La toda de datos en campo se realizó con el permiso de las autoridades correspondientes del Municipio de Combaya, así como, con en conocimiento de los pobladores y dueños de las parcelas de papa.

Limitaciones en la investigación Se tuvo problemas para encontrar otras investigaciones similares para comparar resultados.

Contribución de los autoresEmili Antonia Jiménez, toma de datos en campo, organización, sistematización y análisis de datos, redacción del artículo. Esther Valenzuela Celis, revisión de datos y del artículo.

ID del artículo:118/JSAB/2022

Nota del Editor: Journal of the Selva Andina Animal Science (JSAAS). Todas las afirmaciones expresadas en este artículo son únicamente de los autores y no representan necesariamente las de sus organizaciones afiliadas, o las del editor, editores y los revisores. Cualquier producto que pueda ser evaluado en este artículo, o la afirmación que pueda hacer su fabricante, no está garantizado o respaldado por el editor.

Recibido: 01 de Abril de 2021; Revisado: 01 de Septiembre de 2022; Aprobado: 01 de Octubre de 2022

*Dirección de contacto: Emili Antonia Jiménez Universidad Mayor de San Andrés. Instituto de Ecología. Jardín Botánico de La Paz. Casilla 10077-Correo Central. La Paz, Estado Plurinacional de Bolivia. E-mail:miliejz86@gmail.com

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