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Introducción
La quinua (Chenopodium quinoa Willd.) se cultiva en la región andina desde hace más de 7000 años, siendo uno de los principales cultivos de granos altamente nutritivos1-3 presenta alto contenido proteico, rico en vitaminas (A, B2, E) y minerales (Ca, Fe, Cu, Mg, Zn)4. Una halófita facultativa, perteneciente a las Amaranthaceae, planta herbácea dicotiledónea que comprende parientes silvestres y poblaciones domesticadas, el fruto es un aquenio diminuto, el color de la semilla varía de blanco y amarillo a morado y negro5.
La quinua se consume ampliamente por su alto contenido de proteínas y minerales y sus propiedades antioxidantes6, sus altas cualidades nutricionales llevaron a una mayor demanda del mercado y expandieron el cultivo de quinua desde su rango histórico en América del Sur hasta Europa y América del Norte7.
La región andina presenta, 5 ecotipos principales (altiplano, valle interandino, salares, yungas y tierras bajas costeras) asociados a núcleos de dispersión ubicados alrededor del lago Titicaca en Bolivia y Perú.
Su distribución espacial natural va desde Colombia hasta Chile e incluye Bolivia, Perú, Ecuador y Argentina8.
Durante el período vegetativo, la quinua es afectada por una variedad de insectos, incluidos Eurysacca melanocampta, E. quinoae9, como plaga principal de la quinua, y el complejo Copitarsia turbata, Feltia sp., Heliothis titicaquensis y Spodoptera spp. Las pérdidas de productividad en la quinua causadas por estas plagas son enormes, llegando en algunos casos hasta al (70 %)10.
Como en otros cultivos el insecto plaga, del complejo Noctuideo (Copitarsia sp., Helicoverpa spp. y Agrotis spp.), y la polilla de la quinua (E. melanocampta)11, llegan a ocasionar perdidas que oscilan entre 20-30 % de su producción12,13. En países andinos el complejo de orugas lepidópteros llega a ser una de las más perjudiciales9,11,14-16.
Estos insectos son destructivos en todas las etapas fenológicas de este cultivo en especial en la fase de grano14, la frecuencia e intensidad de estas plagas varia de la ubicación geográfica, la presencia de enemigos naturales y las condiciones ambientales17.
La identificación de los insectos es una herramienta básica para el manejo integrado de plagas, es importante porque a partir de ello se puede estudiar el comportamiento de la plaga, ciclo biológico y el nivel de daño que ocasiona18.
Por ello, el objetivo de este trabajo fue identificar las especies del complejo Noctuideo (Lepidóptera: Noctuidae) plaga del cultivo de la quinua y su distribución geográfica en el Altiplano Norte y Centro de Bolivia.
Materiales y métodos
Las larvas se recolectaron manualmente de las panojas, de 32 comunidades productoras de quinua en el Altiplano Norte (La Paz) y Centro (Oruro), se realizó a inicio del mes de abril del año 2016, durante 4 días, se determinó un tiempo de recorrido entre cada punto de colecta y/o comunidad 30 min aproximadamente (dependiendo de las zonas productoras de quinua).
El material biológico obtenidos fue 157 larvas de diferente estadio, luego fueron llevadas al laboratorio del Centro de Facilidades K'iphak'iphani, dependiente de la Fundación PROINPA, (-16º40′30′′ de latitud y -68º17′58′′ de longitud), a 3880 msnm ubicado a 4 km de Viacha, Provincia Ingavi, del departamento de La Paz. Las larvas se acondicionaron en jaulas de cría con alimento a base de hojuelas de quinua19 hasta la emergencia de los adultos, bajo condiciones controladas, se ajustaron a 20±3º C de temperatura, 50±5 % de humedad relativa y 12 h luz.
Los datos de temperaturas medias de Bolivia se consideraron de la base de datos WorldClim20, correspondiente a las temperaturas medias mensuales durante 30 años, representativas de 1960-1990.
Para la identificación de los caracteres genitalia de los machos y hembras, coloración y patrón de diseño alar21, la disección de la genitalia se llevó a cabo según lo descripto en Lafontaine22. A medida que los adultos fueron emergiendo, se sacrificaron, colocados en envases, y llevados al refrigerador por 3 días aproximadamente, para el mantenimiento de sus características morfológicas y flexibilidad para el montaje. El montaje (extensión de alas) se realizó con la ayuda de recomendaciones técnicas sugeridas por Borror et al.23.
La identificación de los ejemplares a través del método por comparación en base a las ilustraciones morfológicas, además de la bibliografía utilizada para la identificación los individuos fueron comparados con la colección de referencia de insectos plaga de la quinua de la Fundación PROINPA, con la ayuda de un Estereoscopio Leica, verificando las características morfológicas del ala (vista dorsal y vista ventral) de cada individuo. Para la identificación de adultos del complejo Noctuideo se trabajó con el total de adultos emergidos del Altiplano Norte y Altiplano Centro de Bolivia, una vez identificados fueron separados y ordenados por morfotipo en cajas entomológicas. El material empleado para este estudio se encuentra depositado en la colección de la Fundación PROINPA, La Paz, Bolivia.
La identificación del complejo Noctuideo fue realizada en estado adulto por el método de comparación con ilustraciones morfológicas24, para Copitarsia incommoda, Pogue21, San Blas25, para Helicoverpa quinoa y Helicoverpa titicacae, Hardwick26, Yabar-Landa27, para Agrotis araucaria, Perizoma sordescens Carrasco28.
Para la distribución geográfica de las especies del complejo Noctuideo identificadas en el Altiplano Norte y Centro de Bolivia, se procedió a la construcción de mapas de distribución geográfica, utilizando el programa ArcGIS 10.2 en base a los datos georreferenciados y las especies obtenidas por punto y/o comunidad de colecta.
Resultados
Tabla 1 Relación de larvas de Noctuidos colectados y criados en laboratorio
| Colecta | Cría en laboratorio | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|
| Zonas de colecta | Nº de larvas | Larvas enfermas* | Pupas obtenidas | Adultos emergidos | Parasitoides emergidos | Mortandad** |
| Altiplano Centro | 110 | 15 | 78 | 63 | 7 | 25 |
| Altiplano Norte | 47 | 0 | 38 | 36 | 0 | 11 |
| Total | 157 | 15 | 116 | 99 | 7 | 36 |
* Larvas enfermas con síntomas de virus: VPN. ** Larvas muertas y/o pupas secas.
Tabla 2 Identificación taxonómica del complejo Noctuideo obtenidos en la cría
| Orden | Familia | Genero | Especie | Nombre local | |
|---|---|---|---|---|---|
| En estado larval | En estado adulto | ||||
| Lepidóptera | Noctuidae | Agrotis | A. araucaria (Hampson, 1903) | Ticona, rosquilla, silvi | Almakepi, Rafaelito. |
| Copitarsia | C. incommoda (Walker, 1865) | Ticona, rosquilla, silvi | Almakepi, Rafaelito. | ||
| Copitarsia | Copitarsia sp. (Hampson, 1906) | Gusano negro | |||
| Helicoverpa | H. quinoa (Pogue & Harp, 2014) | Ticona, rosquilla, silvi | Almakepi, Rafaelito. | ||
| Helicoverpa | H. titicacae (Hardwick, 1965) | Ticona | Almakepi, Rafaelito. | ||
| Geometridae | Perizoma | P. sordescens (Dognin, 1908) | Medidor, cuarteador, cuarta cuarta | ||
En base a identificación por comparación con muestras de PROINPA.
A. araucaria, color pardo grisáceo oscuro, vista dorsal, el ala anterior presenta banda subcostal indiferenciada, línea basal oscura doble, línea antimedial negra doble, claviforme pardo oscuro delimitado por línea negra, orbicular circular semi ovalada grisáceo delimitada por una banda interna y en su exterior una línea negra, reniforme del mismo color del orbicular, línea posmedial de negro, línea subterminal oscura y una franja levemente más clara del color general, el ala posterior iridiscente (refleja distintos colores dependiendo del ángulo desde el que se observe) con venas de color pardo claro, con franja pardo claro, con línea media algo más oscura. En vista ventral, el ala anterior es de color pardo grisáceo con una venación visible de color más claro, con una banda subterminal más oscura, una franja de color más claro, el ala posterior es de color marfil claro con una banda subcostal, una venación, una línea terminal más oscura y dos pequeñas manchas semicirculares casi en el centro del ala (Figura 1).
En base a la colección de referencia de insectos plaga del cultivo de la quinua de la Fundación PROINPA
Figura 1 Agrotis araucaria (Hampson 1903)
C. incommoda, vista dorsal ala anterior de color castaño gris claro o castaño gris oscuro, presenta mancha orbicular circular castaño claro con un pequeño punto central, mancha reniforme castaño oscura con bordes castaños claro. El ala posterior, ventralmente hialinas, vista ventral, el ala anterior de color pardo claro, con una mancha semi circular castaño, el ala posterior de color marfil y una mancha circular castaño se observa en la Figura 2.
En base a la colección de referencia de insectos plaga del cultivo de la quinua de la Fundación PROINPA
Figura 2 Copitarsia incommoda (Walker 1865)
Copitarsia sp. de cuerpo corto color gris claro, vista dorsal, las alas anteriores de color gris claro, con línea basal doble acerrada o en forma de diente de color negro, línea antimedial doble en forma de diente negro, con claviforme circular castaño claro con un punto negro en el centro, una macula reniforme castaño delimitado con un borde negro, línea subterminal doble castaño claro, línea terminal doble entre negro y castaño, franja de color castaño claro a oscuro, las alas posteriores son más claras, ventralmente son hialinas, la venación, zona posdiscal, sub margen de color gris oscuro, línea terminal levemente clara y franja notoriamente más clara. En vista ventral, el ala anterior, área apical de color gris oscuro y una celda discal matizada entre gris oscuro a gris claro, el ala posterior de color blanquecino a gris con sub-margen gris oscuro, con una línea color gris (Figura 3). No se encontró material con el que se pudo discutir ya que por el momento no se realizaron trabajos de identificación de esta especie.
En base a la colección de referencia de insectos plaga del cultivo de la quinua de la Fundación PROINPA
Figura 3 Copitarsia sp. (Hampson 1906)
H. quinoa, vista dorsal, el ala anterior de las hembras es de color pardo con franjas oscuras y 2 pequeñas manchas oscuras ligeramente circulares sobre las mismas, el macho es de color verdoso claro con manchas en las alas generalmente menos aparentes en las hembras, el ala posterior en ambos sexos son blanquecinas con franjas oscuras en sus bordes posteriores), vista ventral, el ala anterior con área apical amarillenta con reniforme castaño oscuro y un pequeño círculo no uniforme de color castaño oscuro, el ala posterior de color marrón con una línea al centro color castaño, el adulto de H. quinoa, haciendo notar las alas anteriores de color marrón con una mancha circular cercana al centro y áreas obscurecidas en el extremo distal, alas posteriores marrón claro, con el extremo distal obscuro, reportes similares a los obtenidos en el presente estudio Figura 4.
En base a la colección de referencia de insectos plaga del cultivo de la quinua de la Fundación PROINPA
Figura 4 Helicoverpa quinoa (Pogue & Harp 2014)
H. titicacae presenta cuerpo corto y robusto, tapizado de escamas de color gris, vista dorsal, el ala anterior de color castaño grisáceo oscuro a claro, orbicular y reniforme castaño oscuro, el ala posterior de color castaño grisáceo con una franja oscura, vista ventral, el ala anterior de color castaño claro se observa claramente el orbicular, el reniforme y una línea de color castaño, el ala posterior presenta, línea y una mancha circular castaño oscuro como se observa en la Figura 5.
En base a la colección de referencia de insectos plaga del cultivo de la quinua de la Fundación PROINPA
Figura 5 Helicoverpa titicacae (Hardwick 1965)
P. sordescens de la familia Geometridae, de cuerpo mediano de color gris oscuro a claro, vista dorsal, el ala anterior presenta líneas dobles acerradas oscuras, cafés y castaño, el ala posterior de color marrón con una mancha circular en el centro, vista ventral, el ala anterior es de color castaño claro, con una línea doble oscura, el ala posterior de color marrón con una mancha circular castaño y sin ninguna otra figura o forma (Figura 6). Esta especie (Lepidóptera: Geometridae) ha sido tomada en cuenta, ya que no existían diferencias bien definidas en larvas al momento de la colecta en comunidades del Altiplano Norte y Centro, de igual forma en pupas en la etapa de cría en laboratorio. Pero se pudo obtener un porcentaje alto de la presencia de esta especie en el cultivo de quinua como una nueva plaga de la quinua, por los daños ocasionados por larvas en las inflorescencias y frutos. Asimismo, indica similares características del adulto descritas en el presente estudio, donde describe que el adulto es de un color gris y mide 20 mm de longitud del cuerpo con una expansión alar de 30 mm.
En base a la colección de referencia de insectos plaga del cultivo de la quinua de la Fundación PROINPA
Figura 6 Perizoma sordescens (Dognin 1908)
Figura 9 Proporción sexual de pupas del complejo Noctuideo (A. araucaria, C. incommoda, Copitarsia. sp., H. quinoa, H. titicacae y P. sordescens) de la quinua
En base al mapa del Viceministerio de Desarrollo Rural y Agropecuario. MDRyT (2017)
Figura 10 Distribución geográfica de Agrotis araucaria (Hampson, 1903) en el Altiplano Norte y Altiplano Centro de Bolivia
Figura 11 Distribución geográfica de Copitarsia incommoda (Walker, 1865) en el Altiplano Norte y Altiplano Centro de Bolivia
Discusión
Producto de la colecta en 32 comunidades (Altiplano Norte y Centro de Bolivia) se obtuvo 157 larvas, de estas 116 pupas, 99 adultos, 15 larvas enfermas con síntomas de virus entomopatógeno (VPN), 7 larvas parasitadas, se registró una mortalidad de 36 individuos (larvas muertas y/o pupas secas) Tabla 1.
Figura 13 Distribución geográfica de Helicoverpa quinoa (Pogue & Harp, 2014) en el Altiplano Norte y Altiplano Centro de Bolivia
Figura 14 Distribución geográfica de Helicoverpa titicacae (Hardwick, 1965) en el Altiplano Norte y Altiplano Centro de Bolivia
Se identificaron seis especies, de 2 familias del orden Lepidóptera: A. araucaria, C. incommoda, Copitarsia sp., H. quinoa y H. titicacae pertenecientes a la familia Noctuidae, y P. sordescens a la familia Geometridae, Tabla 2, el complejo Noctuideo está constituido por H. quinoa, C. incommoda y H. titicacae, que corrobora con Saravia et al.11. La temperatura del medio ambiente fluctúo en un amplio rango y este es un factor que afecto el desarrollo y la supervivencia de estos insectos29,30, sin embargo, al realizarse el estudio en condiciones controladas de laboratorio, la cría nos proporcionó una visión más clara sobre su desarrollo, aunque se han estudiado principalmente por su amplia gama de plantas hospedantes de importancia económica31,32, pero hay pocos estudios en cultivos de quinua en el país de los andes24.
Figura 15 Distribución geográfica de Perizoma sordescens (Dognin, 1908) en el Altiplano Norte y Altiplano Centro de Bolivia
C. incommoda (Walker, 1865) similar información reporto Choquehuanca33, que describió las características morfológicas del adulto, señalo que presenta una mancha circular y otra en forma de riñón (reniforme).
Pogue21, San Blas25, indican que H. titicaquensis (clasificación manejada en el periodo 2008-2013) ha sufrido cambios en la taxonomía y actualmente corresponde a H. titicacae (especie identificada el año 2014), de acuerdo con un análisis morfológico y filogenético10,34.
C. incommoda y H. quinoa presentaron mayor peso, longitud y diámetro de pupa y P. sordescens, pupa con menor peso, longitud y diámetro (Figura 7), similares a los reportados por Choquehuanca33, con su estudio de ciclo biológico de C. incommoda, señalando que la longitud de pupa fue de 17.45 mm y el diámetro de 5.6. de la misma forma Castillo Lizarazu35 reporto que para H. gelotopoeon, las pupas variaron entre 18 y 20 mm de longitud y entre 4 y 5 mm de diámetro, resultado similar al determinado por Moreno Fajardo & Serna Cardona36, quienes señalaron que la longitud promedio de pupas de lepidópteros Noctuideos fue de 15.99 y diámetro de 5.05 mm.
Del total de 115 pupas (100 %) obtenidas durante la cría en laboratorio, se pudo obtener 60 (52 %), que corresponde a pupas hembras y 55 (48%) pupas machos (Figura 8). A. araucaria se obtuvo 4 individuos (100 %) machos, C. incommoda con 13 individuos (56.5 %) hembras y 10 individuos (43.5 %) machos, Copitarsia sp. se obtuvo 1 individuo (100 %), la especie H. quinoa se observó 29 individuos (59.2 %) hembras y 20 (40.8 %) de machos, la especie H. titicacae se llegó a obtener 4 individuos (80 %) hembras y 1 (20 %) machos, por último, la especie P. sordescens presenta 6 individuos (35.3 %) hembras y 11 individuos (64.7 %) machos (Figura 9).
En cuanto a la distribución geográfica, A. araucaria registro únicamente en el Altiplano Norte, esta especie solo fue colectada en la comunidad de Kellar Kellar del Municipio de Tiahuanacu, provincia Ingavi del departamento de La Paz (Figura 10). Los resultados del presente estudio constituyen el primer reporte de A. araucaria para el Altiplano del país, particularmente para el Altiplano Norte. Sin embargo, San Blas & Gentili37, señalaron que la especie A. araucaria está presente en Argentina, distribuyéndose desde el Norte de Mendoza, Neuquén, Rio Negro, y en Chile se encuentra hasta Chubut desde la región V a la XII, sin mencionar a Bolivia38.
C. incommoda Walker está distribuida en el Altiplano Norte y Centro de Bolivia, (8 comunidades de las 32 comunidades objeto de estudio) con mayor distribución geográfica en el Altiplano Norte (Figura 11). C. incommoda está distribuida geográficamente en 6 comunidades del Altiplano Norte, 3 corresponden a la provincia Los Andes, Vilaque, Chojasivi (Municipio de Pucarani) y Kesanani (Municipio de Puerto Pérez), 2 comunidades a la provincia Omasuyos, Pajcha y Cocani (Municipio de Achacachi) y 1 de la Provincia Ingavi Kella Kella (Municipio de Tiahuanacu). En cambio, en el Altiplano Centro C. incommoda está presente en la provincia Ladislao Cabrera, comunidad Pampa Aullagas (Municipio de Pampa Aullagas) y en la provincia Carangas comunidad de Ancocahua (Municipio de Corque). Además, esta especie también fue colectada en 1 comunidad (Pampa Aullagas, el municipio del mismo nombre) en el límite con el Altiplano Sur.
La distribución geográfica de C. incommoda ya fue descrita por Saravia et al.11, señalando que esta especie abunda en el Altiplano Norte y con una mínima abundancia en el Altiplano Centro. También los mismos autores afirmaron a esta especie está presente en Bolivia y Perú como uno de los insectos plaga más importantes del cultivo de la quinua, particularmente en la zona de influencia del lago Titicaca. Reportes similares a los obtenidos en el presente estudio refieren que C. incommoda está presente en más comunidades ubicadas en el Altiplano Norte (próximos al lago Titicaca) donde se colectó y evidenció la mayor presencia de esta especie.
Copitarsia sp. solamente está presente en el Altiplano Centro, en 1 comunidad Pampa Aullagas (Municipio de Pampa Aullagas) ubicada en el límite con el Altiplano Sur (Figura 12).
La especie H. quinoa, plaga clave del cultivo de quinua, se encuentra distribuida en el Altiplano Centro y Norte de Bolivia, registrándose mayor presencia en el Altiplano Centro en 8 comunidades de colecta en comparación a una comunidad del Altiplano Norte (Figura 13).
En el Altiplano Norte la especie H. quinoa está presente en 1 comunidad (K’iphak’iphani, Viacha) de las 32 muestreadas. En cambio en el Altiplano Centro de Bolivia H. quinoa está en la provincia Aroma, en las comunidades de Micaya (Municipio de Colquencha), El Tholar (Municipio de Calamarca) y Konani (Municipio de Sica Sica), en la provincia Cercado, en la comunidad de Caracollo (Municipio de Caracollo), en la provincia Pantaleón Dalence, en la comunidad Sora (Municipio de Machacamarca), en la provincia Abaroa, en la comunidad Challapata (Municipio de Challapata); en la provincia Ladislao Cabrera, en la comunidad Pampa Aullagas (Municipio de Pampa Aullagas) y por último en la provincia Carangas, en la comunidad de Ancocahua (Municipio de Corque). Los resultados del presente estudio son similares al reporte21,25, quienes afirmaron que la especie H. quinoa está distribuida en el Altiplano Centro y Sur de Bolivia. Sin embargo, estos autores no indicaron la presencia de esta especie en el Altiplano Norte.
La especie H. titicacae se encuentra distribuida en el Altiplano Norte y Centro de Bolivia. Distribuida el Altiplano Norte en la provincia Omasuyos, comunidad de Pajcha (Municipio de Achacachi), en la provincia Ingavi, la comunidad Kellar Kellar (Municipio de Tiahuanacu). En el Altiplano Centro H. titicacae, está distribuida en la provincia Abaroa, comunidad Challapata (Municipio de Challapata), en la provincia Carangas, comunidad de Ancocahua (Municipio de Corque) (Figura 14).
Actualmente no existe reporte de la distribución de H. titicacae, siendo el presente trabajo el primer reporte para el Altiplano Norte y Centro del país.
La especie P. sordescens está presente en el Altiplano Norte y Centro de Bolivia, con mayor presencia en el Altiplano Norte en 8 comunidades en comparación de 2 comunidades del Altiplano Centro (Figura 15).
P. sordescens, está distribuida el Altiplano Norte, en la provincia Omasuyos, comunidad de Cocani (Municipio de Achacachi) y Huatajata (Municipio de Achacachi), en la provincia Los Andes, comunidades de Kesanani (Municipio de Puerto Pérez), Chojasivi (Municipio de Pucarani) y Kallutaca (Municipio de Laja), en la provincia Ingavi, comunidades de Kellar Kella (Municipio de Tiahuanacu), Guaqui (Municipio de Guaqui) y Jalsuri (Municipio de Viacha). En el Altiplano Centro P. sordescens, está distribuida en la provincia Abaroa, comunidad de Challapata (Municipio de Challapata), en la provincia Ladislao Cabrera, comunidad de Pampa Aullagas (Municipio de Pampa Aullagas) (Figura 15).
Resultados similares reportaron Saravia et al.11, indicando que la especie de insecto plaga más común e importante del cultivo de la quinua en el Altiplano boliviano fue la especie H. quinoa, responsable de importantes pérdidas del orden del 20 % de la producción, además Saravia et al.11 señalaron que H. titicacae abunda en el Altiplano Norte y se extiende hasta el Altiplano Central. En contraste, H. quinoa, una plaga endémica del Altiplano Boliviano, abunda en el Altiplano Sur y se extiende hacia el Altiplano Central sin llegar al Altiplano Norte11, sin embargo, esta información contrasta a información obtenida en el presente estudio.
Se concluye, las especies del complejo Noctuideo de la quinua presentes en el Altiplano Norte y Centro de Bolivia corresponden A. araucaria, C. incommoda, Copitarsia sp, H. quinoa, H. titicacae y P. sordescens (Lepidoptera: Geometridae).
La distribución geográfica del complejo Noctuideo de la quinua señala que A. araucaria está presente solo en el Altiplano Norte, C. incommoda, H. titicacae, H. quinoa y P. sordescens se distribuyen tanto en el Altiplano Norte y Centro, en cambio Copitarsia sp. solo se registra en el Altiplano Centro de Bolivia.
