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Journal of the Selva Andina Research Society

versión On-line ISSN 2072-9294

J. Selva Andina Res. Soc. vol.8 no.2 La Paz  2017

 

Artículo Original

 

Biorremediación y fitorremediación de un suelo impactado por aceite residual automotriz con Helianthus annuus y Burkholderia vietnamiensis

 

Bioremediation and Phytoremediation of soil impacted by waste motor oil with Helianthus annuus and Burkholderia vietnamiensis

 

 

Escalante-Canizal Samantha1, Márquez-Benavides Liliana2, Baltierra-Trejo Eduardo3, Saucedo-Martínez Blanca Celeste1  y Sánchez–Yáñez Juan Manuel1*

1Microbiología Ambiental, Instituto de Investigaciones Químico Biológicas Ed. B-3.
2Manejo de Residuos Sólidos y Medio Ambiente. Instituto de Investigaciones Agrícolas Pecuarias y Forestales. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Ciudad Universitaria, Col FJ Mujica S/N, Felicitas del Rio, 58000, Morelia, Mich., México.
3
Centro de Investigación en Sustentabilidad Energética y Ambiental Universidad Autónoma del Noreste, Matamoros, Tam, México.

*Dirección de contacto: Microbiología Ambiental, Instituto de Investigaciones Químico Biológicas. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Ciudad Universitaria, Col FJ Mujica S/N, Felicitas del Rio, 58000, Morelia, Mich., México.

Juan Manuel Sánchez–Yáñez

E-mail address : syanez@umich.mx

Historial del artículo. 

Recibido Diciembre, 2016.
Devuelto mayo 2017
Aceptado junio, 2017.
Disponible en línea, agosto, 2017.

 

 


Resumen

En México el suelo se contamina por aceite residual automotriz (ARA), una mezcla de hidrocarburos alifáticos, aromáticos y relacionados, que inhiben la vida en el suelo y reducen la producción agrícola. La Nom-138 Semarnat/ISS-2003 establece que el límite máximo de hidrocarburos en suelo es de 4400 ppm, una solución para eliminarlo, son los métodos químicos de alto costo, que causan daño colateral ambiental. Una alternativa ecológica es la biorremediación (BR), por bioestimulación (BS) y/o la fitorremediación (FR) que explota el potencial de microorganismos y plantas para mineralizar hidrocarburos. El objetivo de esta investigación fue biorremediar suelo contaminado con 20000, 30000 y 45000 ppm de ARA por BS con una solución mineral, Vicia sativa o abono verde, seguido de la FR mediante Helianthus annuus y Burkholderia vietnamiensis para decrecer el ARA a valores inferiores al máximo aprobado por la Nom-138 Semarnat/ISS-2003. Los resultados revelaron que la adecuada integración de la BS mediante sales de N (nitrógeno) y P (fósforo) y K (potasio) de la solución mineral, complementado con la BIS por moléculas orgánicas de C (carbono), y de N, así como de vitaminas e activación de microbiana por la incorporación de V. sativa redujo lo suficiente la concentración del ARA, para facilitar la capacidad de degradación vegetal y de B. vietnamiensis para minimizar el ARA, lo suficiente para decrecer el ARA a valores inferiores al máximo reconocido por la Nom-138 Semarnat/ISS-2003. Se concluye que la BS secuencial, complementaria y acumulativa o integral, por enriquecimiento con nutrientes inorgánicos, orgánicos, acción microbiana, seguida de la PR mediante H. annnus y B. vietnaminesis que fueron eficaces en la eliminación del ARA.

Palabras clave: ARA, suelo, bioestimulación, minerales, V. sativa, H. annus, B. vietnamiensis.


Abstract

Soil contaminated by of waste motor oil (WMO) a mix of aliphatic, aromatic hydrocarbon’s caused living soil inhibition and to reduce agriculture production. Nom-138 Semarnat/ISS-2003 indicated that maximum concentration at soil accepted is 4400 ppm. To solve this problem chemical methods are apply however they spencil and caused collateral environmental damage. An ecological alternative is Bioremediation (BR) by Biostimulation (BS) or/and Phytoremediation (PR) which to explode it´s potencial to mineralize hydrocarbons. The aim of this research was BR) of soil polluted by 20000, 30000 and 45000 ppm of WMO by biostimulation (BS) adding mineral solution and Vicia sativa as green manure, then phytoremediation (PR) by Helianthus annus potencied with Burkholderia vietnamiensis to reduce WMO at values below to accept by the Nom -138 Semarnat/ISS-2003. These results to support that BS by sequential, accumulative or integral by enrichment of inorganic and organic nutrients due to mineral solution and incorporation and degradation of V. sativa reduced WMO at then PR using H. annus and B. vietnamiensis was an efficient way to eliminate WMO.

Key words: WMO, soil, biostimulation, minerals, V. sativa, H. annus, B. vietnamiensis


 

 

Introducción

El aceite residual automotriz (ARA) es una mezcla de hidrocarburos alifáticos, aromáticos y trazas de metales pesados (Agarry & Ogunleye 2012), el ARA generado durante el ciclo de lubricación de motores y mantenimiento de maquinaria agrícola e industrial, en el suelo el ARA inhibe actividad microbiana la que mineraliza la materia orgánica, además impide el intercambio gaseoso con la atmosfera, la difusión de agua, lo que ocasiona pérdidas económicas al decrecer la cobertura vegetal y la producción agrícola (Pardo-Castro et al. 2004). En México en el suelo la Nom-138 Semarnat/ISS-2003, establece como valor máximo 4400 ppm de mezclas de hidrocarburos similares al ARA, en ese sentido, para la remediación del suelo se recomiendan métodos químicos que tienen el inconveniente de su elevado costo y daños colaterales al ambiente (Banks et al. 2003, Agarry & Ogunleye 2012). El suelo impactado con una concentración mayor a 4400 ppm de ARA, además de los métodos químicos podría emplearse la biorremediación (BR) por bioestimulación (BS) secuencial, complementaria y acumulativa o integral así: primero con una solución mineral, con sales inorgánicas a base de C (carbono), N (nitrógeno) P (fósforo) y K (potasio), que inducen a la microbiota aerobia heterotrófica nativa a la oxidación del ARA, seguido de una segunda BS con la incorporación de Vicia sativa o abono verde, para reestablecer el equilibrio nutricional mediante enriquecimiento con compuestos orgánicos de C, N, P, y K que complemente la demanda nutricional de la microbiota en la mineralización del ARA (Banks et al. 2003, Domínguez-Rosado et al. 2004). Finalmente y para concluir se continua con la fitorremediación (FR) mediante Helianthus annuus potenciado a nivel de semilla, con un género de bacteria promotora de crecimiento vegetal (BPCV) del tipo Burkholderia vietnamiensis, un bacilo Gram negativo que convierte los exudados de semilla y raíz en fitohormonas, que en la planta aumentan su capacidad al estrés, tanto nutricional como ambiental, causado por agentes orgánicos fitotóxicos presentes en el ARA (Diab 2008, Agamuthu et al. 2010).

Generalmente en el suelo la literatura referente a la BR o la FR impactado por hidrocarburos de la clase del ARA, emplean una u otra de manera individual como única estrategia de BR, con una parcial reducción de la concentración, que no resuelve el problema de la contaminación (Diab 2008). En contraste, si se combinan la BR y FR de manera secuencial, complementaria y acumulativa, podría minimizarse el ARA a un valor inferior al máximo permisible por la regulación mexicana aceptada en la Nom-138 Semarnat/ISS-2003.

Al respecto Domínguez-Rosado et al. (2004) bioestimularón un suelo contaminado con 15000 ppm de ARA, con una solución mineral posteriormente por FR mediante Helianthus annus y Zea mays, sus resultados indicaron que la BS y FR lograron decrecer el ARA hasta 4950 ppm. En tanto, Agamuthu et al. (2010), biorremediaron un suelo impactado por 25000 ppm de ARA mediante BS con una enmienda orgánica y FR con Jatropha curcas, los resultados reportaron que la integración de la BS y FR disminuyeron el ARA hasta 2600 ppm en 180 días. Con base en estos antecedentes y la escasa información sobre la integración de la BR y FR de suelo impactado con un amplio rango de concentraciones de ARA, condición ambiental frecuente en México por el problema de los derrames hidrocarburos discrecionales: Los objetivo de esta investigación fueron i) biorremediar un suelo contaminado por 20000, 30000 y 45000 ppm de ARA por BS con una solución mineral, Vicia sativa (abono verde) y ii) FR mediante H. annuus con B. vietnamiensis para decrecer el ARA a concentración inferior a la máxima permisible por la Nom-138 Semarnat/ISS-2003.

 

Materiales y métodos

Origen de suelo y del aceite residual automotriz. Esta investigación se realizó en el invernadero del laboratorio de Microbiología Ambiental del Instituto de Investigaciones Químico Biológicas de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (UMSNH). La temperatura promedio fue de 23.2 °C, luminosidad de 450 μmol·m-2·s-1, humedad relativa de 67%. Para este ensayo se utilizó un suelo no estéril colectado de un sitio ubicado a los 19º 39’ 27’’ de latitud norte 100º 19’ 59’’ de longitud oeste, con una altitud de 1820 msnm de clima templado de un terreno agrícola denominado “La cajita’’ de la Tenencia Zapata del municipio de Morelia, Mich., México sobre el Km 5 de la carretera Morelia-Pátzcuaro, Mich, México.

Las propiedades fisicoquímicas del suelo al inicio del experimento se describen en la Tabla 1, que se clasificó como suelo franco-arenoso (Banks et al. 2003, Basumatary et al. 2012) con un contenido medio de materia orgánica, alta capacidad de intercambio catiónico y moderadamente acido, con estos datos fue necesario hacer un enriquecimiento mineral, primero, la BS y luego la enmienda orgánica con V. sativa o abono verde para complementar las deficiencias de los principales elementos: N, P y K que limitan la mineralización del ARA. El suelo se solarizó a 70 °C·48 h-1, posteriormente se tamizó con una malla de 6.3 mm y se contaminó con 20000, 30000 y 45000 ppm de ARA proveniente de un taller mecánico automotriz diluido en agua, con un detergente comercial (La Corona®) al 1.0% (p/v).

Tabla 1. Propiedades fisicoquímicas iniciales del suelo franco arenoso de origen volcánico sin aceite residual automotriz

Diseño y montaje experimental. Como unidad experimental se utilizaron 30 jarras de Leonard o macetas, que estaban compuesta por el contenedor (de aproximadamente 1.2 L de capacidad, 15 cm de diámetro x 40 cm de altura) en la parte superior con 1 kg de suelo, y el reservorio (de aproximadamente 1.3 L de capacidad, con 15 cm diámetro x 25 cm de altura) en la parte inferior, que contenía la solución mineral (de la primera BS) o agua (Garcia-Gonzales et al. 1995). Ambas partes se conectaron por una tira de algodón de aproximadamente de 20 cm de largo para permitir el movimiento de la solución mineral o agua por capilaridad al suelo (Figura 1).

Figura 1. Diseño de una jarra de Leonard

El diseño experimental para la BR y FR del suelo contaminado con diferentes concentraciones de ARA se describe en la Tabla 2, con un diseño completamente al azar (DCA) con 3 repeticiones por tratamiento, con 3 controles: i) el suelo sin contaminar con ARA irrigado solo con agua o control absoluto (CA), ii) suelo sin ARA y alimentado con solución mineral o el control relativo (CR), iii) suelo contaminado con ARA sin biorremediar o fitorremediar o control negativo (CN), además del suelo con los distintos niveles de ARA, donde se aplicó la BS secuencial, complementaria y acumulativa con solución mineral, V. sativa (abono verde), y la posterior FR mediante H. annuus fue proporcionado por el Ministerio de Agricultura del país (SAGARPA) quien certifico su calidad fitosanitaria potenciada con B. vietnamiensis.

Tabla 2. Diseño experimental de la biorremediación de suelo contaminado con diferente concentración de aceite residual automotriz por bioestimulación integral y posterior fitorremediación mediante Helianthus annuus potenciado con Burkholderia vietnamiensis


(+) Se agregó (-) no se agregó.

Biorremediación y fitorremediación de suelo contaminado con aceite residual automotriz. En la BR del suelo con 20000, 30000 y 45000 ppm de ARA se aplicó la BS doble y secuencial: primero con una solución mineral con la siguiente composición química (g·L-1): NH4NO3 10.0, K2HPO4 2.5, KH2PO4 2.0, MgSO4 1.0, NaCl 0.1, CaCl2 0.1, trazas de FeSO4, ajustado a pH de 6.5 y 10.0 mL de solución de oligoelementos con la siguiente composición (g·L-1): H3BO3 2.86, ZnSO4.7H2O 0.22, MnCl2.7H2O 1.81, K2MnO4 0.09, pH de 6.8 (Sánchez-Yáñez, 2007) aplicada una vez por semana durante 12 semanas. Para la segunda BS del suelo con ARA se sembraron 10 semillas de V. sativa en 30 macetas con suelo sin ARA, cuando la leguminosa alcanzó el estadio fisiológico de plántula equivalente a 25 días después de su siembra se barbecho e incorporo al suelo en forma de abono verde al 1.5% y se dio un tiempo de mineralización de 6 semanas. Al finalizar este periodo se midió la concentración de ARA por Soxhlet (Hernández-Valencia & Mager 2003).

Para la etapa de FR se estableció un almacigo de H. annuus en suelo estéril y sin ARA con semillas desinfectadas en hipoclorito de sodio/2.5 min y alcohol 70%/2.5 min. Las semillas de H. annuus se inocularon con B. vietnamiensis aislada de Zea mays sp mexicana (teocintle) identificada por el sistema API y evaluada en otras plantas como promotora de crecimiento vegetal, que se marcó con antibióticos para diferenciarla de la población nativa en el suelo contaminado con ARA según describe en García-González et al. 2005, crecida en agar Pseudomona cepacea azelaicotryptamina (APCAT) con la siguiente composici ón (g·L-1): peptona de caseína 0.2, ácido azelaico 2.0, K2HPO4 4.0, KH2PO4 4.0, extracto de levadura 0.02, MgSO4 0.2 y pH ajustado a 6.8, incubada a 30 °C·24 h-1 (Sánchez-Yáñez 2007). Entonces por cada 20 semillas de H. annuus se trataron con 0.1 mL de B. vietnamiensis que contenía 1x106 UFC/mL concentración calculada en el PCAT, después de 10 días de su siembra, dos plantas de H. annuus se trasplantaron a cada jarra de Leonard y cuando alcanzó su estadio fisiológico de prefloración, 8 semanas después, se midió la fenología como medida indirecta de la eliminación del ARA en el suelo mediante los datos de la: altura de planta y longitud radical, biomasa: peso fresco y seco de parte aérea, raíz de H. annuus se estableció si el ARA había o no desaparecido los suficiente del suelo, un sano crecimiento de H. annus en el suelo sin ARA se comparó con la fenología y biomasa de H. annus potenciada con B. vietnamiensis crecida en el suelo con los diferentes niveles de ARA, de tal manera que el detectar el crecimiento de H. annus en el suelo con ARA tendría que ser similar al de H. annus en suelo sin ARA y sin inocular mediante una prueba estadística. Adicionalmente en el suelo adherido a las raíces de H. annus se cuantificó la concentración del ARA por Soxhlet esta técnica define con precisión el decremento del ARA para decrecerlo a niveles inferiores al máximo señalado por la Nom-138 Semarnat/ISS-2003 (Domínguez-Rosado et al. 2004). Mientras que la densidad de la población de B. vietnamiensis se determinó en PCAT al principio cuando se inoculo y sembró la semilla de H. annus en el suelo contaminado por el ARA, por la técnica de cuenta viable en placa según se describe en García-González et al. 2005. Los datos experimentales fueron sometidos a un análisis de varianza (ANOVA), en conjunto con la prueba comparativa de medias Tukey HSD P<0.05% (Ferrera-Cerrato et al. 2007) con el programa estadístico Statgraphics Centurion.

 

Resultados

Bioestimulación del suelo con diferentes concentraciones de aceite residual automotriz con solución mineral y Vicia sativa incorporado como abono verde. En la Tabla 3 se muestra la BR del suelo contaminado con 20000 ARA por la primera BS con solución mineral/12semanas, luego la segunda  BIS mediante V. sativa (abono verde)/6semanas, el ARA decreció a 9800 ppm, cunando la concentración de N (nitrógeno) total del suelo fue de 0.72%. En suelo con 30000 ppm el ARA se redujo a 14600 ppm, un contenido de N total de 0.80%. Ambos valores fueron estadísticamente diferentes al contenido de N total en suelo sin contaminar con ARA o  CA con 0.63%. En el suelo con 45000 ppm de ARA, la secuencial, complementaria BIS, la concentración del ARA se redujo a 26300 ppm con un 0.56% de N total. Estos valores de reducción del ARA comparados con el suelo contaminado con ARA sin biorremediar o control negativo (CN), se registró que la atenuación natural no decreció la concentración de esta mezcla de hidrocarburos. 

Tabla 3. Biorremediación de suelo con diferentes concentraciones de aceite residual automotriz por la bioestimulación integral con una solución mineral y Vicia sativa o abono verde en relación con el nivel de nitrógeno total

 
Letras distintas indican diferencia estadística a=0.05.

En suelo concentraciones remanentes de aceite residual automotriz fitorremediado mediante Helianthus annuus potenciado con Burkholderia vietnamiensis. En la Tabla 4 se muestra la fenología de H. annuus a prefloración potenciada con B. vietnamiensis en suelo con ARA bioestimulado primero con la solución mineral y la segunda BIS complementaria con V. sativa (abono verde), como medida de que el decremento del ARA permite en el normal crecimiento de H. annus. En el caso de la altura promedio de H. annuus se detectó diferencia estadística en suelo con 14600 ppm de ARA comparado con H. annus en el mismo suelo sin ARA, alimentado con la solución mineral o CR. En relación a la longitud radical en el suelo con 9800 ppm remanente de ARA, se registró una longitud radical de 7.12 cm, en suelo con 14600 ppm de ARA remanente, registro un 6.18 cm, ambos valores numéricos fueron estadísticamente diferentes, comparados con los registrados en H. annuus en suelo sin ARA alimentado con solución mineral o CR, con una longitud de 3.00 cm. En relación a los valores de la biomasa de A. annus, en el suelo con 9800 ppm, y con los 14600 ppm de ARA remanente, se registraron valores numéricos con diferencia estadística, respecto a H. annuus crecido en el mismo suelo sin ARA, alimentado con solución mineral o CR.

Tabla 4. Fenología y biomasa de Helianthus annus potenciado con Burkholderia vietnamiensis durante la fitorremediación del suelo con el remanente de aceite residual automotriz


*Letras distintas indican diferencia estadística, a=0.05.

En la Tabla 5 se muestra la FR del suelo para minimizar el ARA restante mediante H. annuus a prefloración potenciado con B. vietnamiensis. Los resultados muestran que en el suelo con 9800 ppm de ARA decreció a 770 ppm equivalente a un 96.15% de BR, mientras en el suelo con 14600 ppm, disminuyó a 630 ppm y en suelo con 26300 ppm el ARA se redujo a 1100 ppm. En contraste al suelo contaminado con ARA no biorremediados ni fitorremediado utilizado como CN, la atenuación natural fue insuficiente para cambiar la concentración del ARA.

Tabla 5. En suelo concentración de aceite residual automotriz derivado de la fitorremediación mediante Helianthus annuus potenciado con Burkholderia vietnamiensis

 
*Letras distintas indican diferencia estadística, a=0.05+= Valores inferiores al máximo de la Nom-138 Semarnat/ISS-200

Discusión 

En la Tabla 3, se presenta la BR del suelo con diferente concentración de ARA, durante la primera BS con solución mineral, que reestableció el equilibro de la relación C:N en la oxidación del ARA, con sus componentes inorgánicos básico P y K (potasio) equilibraron el desbalance nutricional que inhibe la actividad de la microbiota heterotrófica aerobia nativa que oxida los hidrocarburos del ARA en especial los de cadena corta y bajo peso molecular como los alifáticos (Vallejo et al. 2005, Gómez et al. 2009, Aleer  et al. 2011). Como se ha reportado cuando un suelo bioestimulado con solución mineral impactado con mezclas de hidrocarburos, los microorganismos nativos oxidan primero alifáticos de número reducido de C (Abdulsalam & Omale 2009). En el suelo sin bioestimular, la atenuación natural no cambió ninguna de las elevadas concentraciones del ARA, que causaron una inhibición de la actividad que mineraliza estos hidrocarburos (Aleer et al. 2011, Asquith et al. 2012). En la segunda BS del suelo mediante la incorporación de V. sativa o abono verde, se favoreció la disponibilidad y concentración de N orgánico y mineral que mantuvo el restablecimiento del balance de C:N necesarios, para un  aumento de la población microbiana heterotrófica aerobia que oxidados hidrocarburos del ARA (Diab 2008). En el suelo, V. sativa también incorporo compuestos orgánicos de N, K, C de fácil degradación, lo que indujo al coometabolismo de los hidrocarburos más complejos del ARA (Abdulsalam et al. 2011, Sánchez-Yáñez 2011), con esta secuencial y acumulativa BS se registró, mediante el método Soxhlet una evidente disminución de la concentración del ARA, ya que ambas acciones estimularon el incremento en la población de microrganismos heterotróficos aerobios que mineralizan el ARA, la incorporación de N por la BS secuencial y acumulativa mejoro la disponibilidad del N total en suelo y con ello el decremento de la concentración del ARA que aunque fueron superiores al valor máximo de la Nom-138 Semarnat/ISS-2003, facilitó la subsecuente FR con H. annus potenciado con B. vietnamiensis.

En la Tabla 4 se muestra que parte de la tolerancia de H. annuus al ARA, es genética (Maldonado-Chávez et al. 2010), mientras que el crecimiento de las raíces de esta planta fue dependiente de la fitohormonas sintetizadas por B. vietnamiensis, cuya presencia y número (10 x 106UFC/g de raíces secas en la raíces de H. annus), pero en el H. annus sembrado en el suelo CA y en el CR, se sugiere que B. vietnamiensis mejoro la absorción de N, P y K de la primera BS con la solución mineral, así como lo generado de la degradación de V. sativa o abono verde, ambas tuvieron un efecto positivo en los parámetros de la fenología y biomasa aérea y radical, a pesar de los diversos y elevados niveles de concentración remanentes del ARA (Adenipekun & Isikhuemhen 2008, Hernández-Bejarano et al. 2011, Abioye et al. 2012. Lo anterior coincide con lo reportado por Ferrera-Cerrato et al. 2008, López-Ortiz et al. (2012), en un suelo contaminado con naftaleno y fenantreno que fue fitorremediado, con la siembra de Leucaena leucocephala potenciado con Rhizobium tropici mediante acciones de mejor absorción de minerales que mejoran su crecimiento vegetal (Ferrera-Cerrato et al. 2007, 2008, Abdulsalam & Omale 2009, Pérez-Armendáriz et al. 2011).

En la tabla 5 se muestran los resultados de la BS secuencial, complementaria y acumulativa del suelo contaminado con diversas concentraciones de ARA desde 20000 a 45000 ppm de ARA, seguida de la FR mediante H. annus potenciada con B. vietnamiensis: lo que sugiere que H. annus tiene la capacidad de sintetizar algunas enzimas del metabolismo de la lignina, que de manera inespecífica degradan algunos de los aromáticos del ARA, mientras que la actividad de oxidante de ARA de B. vietnamiensis, mediante la conversión de exudados de la semilla y raíces en fitohormonas (Adenipekun & Isikhuemhen 2008 Ferrera-Cerrato et al. 2008,  Abdulsalam et al. 2011, que aumentaron su resistencia a la fitotoxicidad del ARA y al mismo tiempo optimizaron la absorción de minerales que dio lugar a un sano crecimiento, indicación de que la FR, fue  eficaz para concluir la BR del suelo a que a pesar de las diversas concentraciones del ARA, existe evidencia de que B. vietnamiensis (corroborado por el incremento en la densidad de la población desde 1 x106UFC/g al inocular la semillas de H. annus hasta 100 x106 UFC/g de raíces de H. annus al terminar la FR (datos no mostrados en tabla) tiene capacidad genética para oxidar algunos componentes del ARA, lo que fue determinante en el decremento de las concentraciones de la mezcla de hidrocarburos (Abioye et al. 2012), a valores inferiores al máximo aceptado por la Nom-138 Semarnat/ISS-2003 (Maldonado-Chávez et al. 2010).

La BR de un suelo contaminado con diversas concentraciones de ARA por BS integral, primero con la solución mineral, y luego complementariamente con la segunda BS mediante V. sativa (abono verde), apoya que la composición química de ambas fueron adecuadamente, para suplir la demanda nutricional de la microbiota nativa oxidante parcial del ARA independientemente de cada concentración, en tanto que la FR mediante H. annuus con su capacidad genética degradó algunos aromáticos remanente del ARA, acción potenciada por la promoción de crecimiento vegetal de B. vietnamiensis que por conversión de exudados de la raíces en fitohormonas mejoró la absorción de N, P y K para una eficaz eliminación de las diversas concentraciones del ARA a niveles inferiores al máximo señalado por la Nom-138 Semarnat/ISS-2003. La combinación adecuada de la BS y la FR fue útil en la  disminución de la concentración final de ARA para cumplir con la Nom-138 Semarnat/ISS-2003 a un relativo bajo costo, con ello se cumplió con el propósito de la investigación de realizar una eficaz biorestauración de suelo contaminado con diferentes concentraciones de ARA.

 

Conflictos de intereses

Los autores de esta investigación declaramos que no existe ningún conflicto de interés relacionado con la planeación, ejecución y redacción de este artículo, así como con aquellos que le apoyaron para su realización.

 

Agradecimientos 

Al proyecto 2.7 (2017) de la Coordinación de la Investigación Científica de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, BIONUTRA S A de CV Maravatio, Mich, México y al Consejo Estatal de Ciencia y Tecnología por beca-tesis para el primer autor CECTI-1005.

 

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