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INTRODUCCIÓN
La Enfermedad de Parkinson (EP) no solo se manifiesta con los característicos síntomas motores (temblor, rigidez, bradicinesia e inestabilidad postural), sino que presenta un amplio espectro de alteraciones cognitivas tempranas que impactan directamente en la calidad de vida y el pronóstico de los paciente1, afectando las funciones motoras y cognitivas de las personas que la poseen2. El desarrollo de esta enfermedad ocurre debido a una degeneración a nivel cerebral, comprometiendo principalmente a las neuronas dopaminérgicas de la pars compacta de la sustancia negra (SNpc) ubicada en la zona mesencefálica2,3.
Actualmente, la EP corresponde a la segunda patología neurodegenerativa más prevalente en la persona mayor, luego de la enfermedad de Alzheimer (EA), teniendo una prevalencia de un 1,5 a 2 veces mayor en hombres que en mujeres 4. Durante los últimos 26 años, la presencia de la EP a nivel internacional se ha duplicado, transitando de 2,5 millones de personas en 1990, a 6,1 millones en el año 20165.
Para entender el impacto que genera esta degeneración, es necesario comprender que la dopamina presenta un componente motor, emocional, afectivo y comportamental, por lo que el deterioro conducirá al desarrollo de síntomas motores y no motores6.
Los síntomas motores de la EP se caracterizan por temblor, rigidez, bradicinesia e inestabilidad postural7, los que no necesariamente se reúnen en un individuo de forma obligatoria8.
De acuerdo a lo mencionado por Martinez-Martin et al.9 la escala de Hoehn y Yahr se utiliza para medir la progresión de la enfermedad y está compuesta de cinco estadios evolutivos:
- Estadio 0: Indica ausencia de enfermedad.
- Estadio 1: Expone afección unilateral.
- Estadio 2: Indica enfermedad bilateral, sin presencia de trastornos posturales.
- Estadio 3: Expone una enfermedad bilateral con sintomatología leve a moderada y trastornos posturales, sin embargo, la persona es autónoma físicamente.
- Estadio 4: Corresponde a una incapacidad considerable. Sin embargo, la persona puede desplazarse y mantenerse de pie de manera independiente.
- Estadio 5: Se refiere a la incapacidad de moverse de manera independiente, siendo necesario el uso de ayudas técnicas.
Asimismo, cuando la persona se encuentra en un estadio de la enfermedad de grado severo, el aspecto no motor también se encontrará a niveles severos, ya que ambos sintomas se ven incrementados a causa de las afectaciones a nivel cortical que la persona presenta, comprometiendo además las actividades de la vida diaria y la relación con su entorno10.
Por otra parte, en la EP se encuentran sintomas que no son identificables a simple vista, estos corresponden a sintomas no motores, los cuales aparecen previo a los síntomas motores11. En esta categoria se encuentran frecuentemente sintomas neuropsiquiátricos como cuadros depresivos, los que afectan a casi la mitad de usuarios que padecen la EP, pudiendo generar un mayor deterioro de las habilidades cognitivas12.
De igual forma, Biundo et al.13 plantean que es posible perfilar los sintomas cognitivos de las personas con EP, explicados por una falta de conexiones en la corteza cerebral frontal, desencadenando: un declive en las habilidades vi- suoespaciales y tareas que exigen de atención, lentificación para ejecutar las funciones mentales, dificultad para evocar información, limitada fluidez verbal (FV) y deterioro en el comienzo de actividades de forma espontánea. Por otra parte, se generaria un deterioro del cálculo y del aprendizaje, en donde se presentarian trastornos como agnosia, amnesia y apraxia, siendo, sin embargo, la disartria y la hipofonia los trastornos más comunes13.
En la EP, existen sintomas que afectan las funciones ejecutivas (FE)14. Las FE se definen como un conjunto de procesos con los cuales una persona es capaz de conducirse a si misma y de hacer uso de sus propios medios, con la finalidad de alcanzar nuevos objetivos, permitiéndoles desarrollar destrezas idóneas para manejar la acción y la conducta a través de los recursos cognitivos que se enfocan en explorar, asociar, determinar, dominar y valorar las situaciones15.
Producto del desarrollo de algunos sintomas no motores mencionados anteriormente, es posible identificar diferentes cuadros clínicos que se pueden ir generando de manera progresiva junto con la EP. En relación con esto, se evidencia que alrededor de un 25% de usuarios cursan con un Deterioro Cognitivo Leve (DCL) en etapas tempranas cercanas a un diagnóstico reciente de EP, cifra importante ya que existe un riesgo de desencadenar demencia, impactando directamente en la calidad de vida del usuario y su entorno16. El fenotipo del DCL en EP se caracteriza por ser de tipo no amnésico, con la presencia de un deterioro de tipo frontal perjudicando las FE, velocidad de procesamiento de información y atención compleja17. De igual manera, se encuentran frecuentemente en etapas más avanzadas de la EP casos de demencias (EP-D) que se caracterizan por afectaciones en capacidades ejecutivas y atencionales, en donde los usuarios muestran un desempeño descendido al realizar evaluaciones que involucren la atención sostenida y focalizada, habilidades visoespaciales y visoperceptivas, memoria de trabajo, velocidad de procesamiento y FV18. Asimismo, es posible identificar problemas en la planificación y organización de tareas, capacidad de razonamiento y pensamiento abstracto19. Respecto al tópico de memoria, los usuarios presentan dificultades en el recuerdo libre inmediato y diferido, viéndose afectados en algunos casos la recuperación de la información mediante reconocimiento y facilitación con claves19.
Una de las FE que se encuentra comprometida en las personas con EP corresponde a la FV, que posibilita el acceso y evocación a conjuntos de información lingüística20. Sumando a lo anterior, no sólo facilita observar el rendimiento en procesos lingüísticos, sino que de igual manera propicia observar procesos mnésicos como la memoria de trabajo y memoria semántica20. Por otra parte, las tareas de FV permiten evaluar los procesos ejecutivos como la iniciación, atención sostenida, estrategia de búsqueda y flexibilización cognitiva20.
Una forma de medir esta FE es mediante las tareas de FV que consisten en producir la mayor cantidad de palabras tanto a nivel fonológico (FVF) (palabras que inicien con una letra determinada) como semántico (FVS) (palabras que correspondan a una categoría semántica), ambas en un tiempo determinado de un minuto21. Para las tareas de FVF generalmente se utilizan los fonemas F-A-S mientras que para las tareas de FVS se utilizan las categorías de animales y frutas22.
La importancia de evaluar este tipo de parámetros es que, al ser considerado una tarea cognitiva compleja, requiere de la activación de procesos lingüísticos, ejecutivos y procesos de memoria, considerándose como una prueba rápida y fácil de realizar, siendo bastante sensible para detectar daño cerebral, ya que, al existir deterioro cognitivo, esta función se verá rápidamente afectada20.
Por otra parte, la realización de este tipo de tareas no requiere que el usuario ejecute actos motores con alguna extremidad, lo que la transformaría en una prueba ideal para la valoración ejecutiva y lingüística en este grupo de personas. Asimismo, no es excluyente para personas analfabetas (al menos en las pruebas de FVS) o que presenten algún otro déficit sensorial además de la EP20.
No obstante, a pesar de la relevancia de estos hallazgos, aún existe la necesidad de profundizar en la evaluación neuropsicológica de las funciones ejecutivas en la EP. En particular, urge una mayor concientización sobre la importancia de instrumentos sensibles y accesibles para la detección temprana de deterioro cognitivo, que orienten la planificación de intervenciones y el seguimiento clínico. Dentro de este marco, la fluidez verbal se perfila como un elemento clave, al posibilitar la identificación de alteraciones tanto lingüísticas como ejecutivas y permitiendo, a la vez, una evaluación viable en personas con limitaciones motoras.
A raíz de lo expuesto, la presente revisión constituye una gran oportunidad para enfatizar la necesidad de la evaluación de la FV en EP, ya que el 50% de las personas con esta enfermedad desarrollaría EP-D luego de 4 años, y, dentro de esta misma línea, a los 8 años de evolución un 78% de las personas ya ha desarrollado demencia18. Asimismo, conocer cómo se realiza esta evaluación y los dominios que se encuentran inmersos para su ejecución, podrían servir como indicios para la pesquisa de demencia en las personas con EP16. Por ende, visibilizar estas problemáticas e incorporar evaluaciones neuropsicológicas más robustas contribuirá a mejorar el diagnóstico y el abordaje integral de la enfermedad, destacando la relevancia de la fluidez verbal como marcador de deterioro ejecutivo y lingüístico en la EP.
METODOLOGÍA DE BÚSQUEDA DE INFORMACIÓN
En virtud de lo antes descrito, se busca caracterizar rendimiento en las tareas de fluidez verbal en personas con Enfermedad de Parkin- son mediante una revisión teórica. Para ello, se realizó una revisión narrativa, la cual permite recabar y seleccionar información relevante de manera crítica, haciendo un análisis exhaustivo de la bibliografía disponible sobre un tema en particular mediante diferentes motores de búsqueda23.
Para llevar a cabo el estudio, se realiza una búsqueda en la base de datos PUBMED utilizando la siguiente estrategia de búsqueda: ("parkinson's disease" OR EP) AND ("verbal fluency" OR "phonological fluency" OR "seman- tic fluency"), permitiendo identificar un total de 206 artículos, de los cuales se utilizó como criterio de selección final el título, abstract y la pertinencia del tema, quedando como selección final un total de 24 artículos.
Posteriormente, se complementó dicha búsqueda con un estudio teórico de carácter clásico24. Este enfoque tiene como objetivo identificar literatura complementaria y de relevancia específica para profundizar en temas donde la evidencia puede no ser exhaustiva en bases de datos convencionales, permitiendo una mayor contextualización y respaldo de la investigación incluyendo artículos que no fueron incorporados en la búsqueda principal. Se incluyeron entonces 9 artículos adicionales y una Guía de Práctica Clínica.
DESARROLLO
1.- Generalidades de la fluidez verbal en personas con EP:
La EP se caracteriza por déficits frontales- ejecutivos tempranos que pueden permanecer leves y estables en algunos pacientes, pero que progresan hacia un deterioro cognitivo más grave y más generalizado en otros25,26. La EP tendría datos consistentes sobre el curso clínico, el fenotipo y la progresión de la enfermedad27, caracterizándose como un síndrome de desconexión que afecta los bucles de los ganglios ba- sales corticales y subcorticales, que pueden ser la base del procesamiento semántico. En este sentido, es necesario describir qué circuitos se ven afectados y cuál es su contribución en el procesamiento semántico de la acción28.
Las tareas de fluidez verbal se utilizan a menudo para evaluar el lenguaje y la cognición en enfermedades neurodegenerativas, incluida la EP29. Se hipotetiza que éstas podrían revelar deficiencias en el bucle fronto-estriatal al principio del proceso de la enfermedad30. Se considera, además, la posibilidad de que los pacientes compensen los déficits reclutando otras regiones cerebrales31,32. Como se puede inferir, existe una considerable heterogeneidad en el desempeño de los pacientes con EP informados en diferentes estudios. El estadio de la enfermedad, la progresión de los déficits cognitivos, la aparición de DCL, y la presencia de patología de EA concomitante podrían explicar esta heterogeneidad33,34.
Dependiendo de factores como el procedimiento de reclutamiento y el sesgo de selección, algunas investigaciones podrían haber incluido personas con DCL en diferentes proporciones, lo que podría explicar algunas de las discrepancias entre los estudios. En general, la inclusión de pacientes con DCL en grupos de pacientes típicos (TP, por su sigla en inglés) normales y la presencia de compensación en EP sin DCL podría explicar por qué algunos estudios encontraron dificultades de fluidez verbal en TP35. Recientemente, se ha encargado a un grupo de trabajo de trastornos del movimiento la tarea de establecer criterios de diagnóstico consensuados para el deterioro cognitivo leve (DCL) en el contexto de la EP36. En la misma línea, Lawson et al.37, buscaron identificar pruebas cognitivas sensibles a cambio cognitivo y cuáles predicen el desarrollo de EP-D, siendo las tareas de FV, un predictor temprano de la afectación cognitiva en esta enfermedad.
Tanto la fluidez verbal de tipo fonológico como la semántica exigen significativamente de las funciones ejecutivas y dependen del lóbulo frontal. Sin embargo, dado que estas tareas implican la generación de palabras, ambas están influidas por procesos léxico-semánticos, aunque en grados distintos. Si bien el conocimiento semántico puede respaldar hasta cierto punto la fluidez basada en fonemas, la preservación de las asociaciones entre los miembros de una categoría y su término subordinado es esencial para un buen desempeño en las pruebas de fluidez categorial38,39. En este sentido, el incremento de las demandas ejecutivas en estas tareas puede revelar dificultades en pacientes que, bajo condiciones estándar, no presentan problemas aparentes, siendo esta mayor exigencia suficiente para detectar alteraciones en aquellos con deterioro cognitivo. Del mismo modo, cabe destacar que la literatura reporta resultados dispares para ambas modalidades de fluidez verbal40.
2.- Fluidez Verbal Fonológica:
Investigaciones previas han dado cuenta que la fluidez verbal fonémica se ha visto afectada en personas con EP. Se cree que ella se basa en una serie de procesos cognitivos diferentes, incluida la generación y la selección, debido a la asociación encontrada entre el volumen de la sustancia negra y la fluidez verbal de los fonemas41.
Del mismo modo, se sabe este tipo de fluidez involucra varias áreas neuroanatómicas diferentes, incluidas las regiones frontales izquierdas41,42, especialmente el giro frontal inferior izquierdo (por ejemplo, Cipolotti et al.43), regiones subcorticales44, zona temporal y límbica45.
El hallazgo de un mayor déficit en la fluidez fonémica en comparación con la semántica concuerda con investigaciones que sugieren que la recuperación de palabras en la primera modalidad depende en mayor medida de procesos de búsqueda estratégica, mediados principalmente por la corteza frontal inferior dorsolateral y lateral, en contraste con la segunda, que se asocia más al lóbulo temporal38,46. En cuanto al rendimiento, diversos estudios han identificado un deterioro en la fluidez fonémica38,47, mientras que la fluidez semántica suele mantenerse dentro de rangos normales35; sin embargo, algunas investigaciones han mostrado resultados opuestos30. Estudios recientes también han evidenciado diferencias en la fluidez fonémica entre pacientes con TP-DCL y aquellos con PD-nDCL (DCL de tipo no amnésico), pero no en la fluidez semántica48. Otras investigaciones con pacientes con EP-DCL han examinado únicamente la fluidez fonémica, reportando un desempeño alterado49,50.
3.- Fluidez Verbal Semántica:
La FVS reducida se asocia con una variedad de resultados negativos de la enfermedad en la EP, incluido el deterioro cognitivo leve51, demencia o la demencia inminente52,53. El rendimiento de las personas con EP en esta tarea es un pre- dictor significativo para el deterioro cognitivo posterior, incluso entre pacientes con EP recién diagnosticados y sin tratamiento médico53.
Un metanálisis de las dificultades de fluidez verbal en el TP reveló más deterioro en la fluidez semántica que en la fluidez fonémica a nivel de grupo38. Se cree que estas deficiencias reflejan la propagación de la patología de la EP a las redes temporales posteriores39. Adicionalmente, la presencia de deterioro de la fluidez semántica se asocia con una mayor carga patológica en particular en el sistema límbico. En ese sentido, El-Nazer et al.45 sostienen que la tarea fluidez verbal puede representar marcadores cognitivos importantes para ayudar a rastrear la progresión de la enfermedad a través de diversas estructuras corticales y límbicas.
La variabilidad de la naturaleza del deterioro semántico observado en la EP en comparación con los pacientes con EA denota otro factor que podría explicar las discrepancias. Estudios recientes han demostrado que entre el 30 y el 40% de los pacientes de EP con demencia tienen neuropatología de EA concomitante54,55.
Dentro de los posibles factores que afectan el rendimiento de la FVS en la EP se encuentran: una mayor duración de la EP, una mayor edad y una mayor alteración en la función motora34. Otros han informado que una peor fluidez semántica en el TP se asoció más fuertemente con la depresión56.
Dentro de la FVS, la disociación sustantivo-verbo ha generado mucha investigación, no sólo en la EP, sino que también en la afasia y otros trastornos adquiridos del lenguaje. Los avances en las técnicas de imágenes cerebrales permitieron a los investigadores investigar los correlatos neuronales de la recuperación de sustantivos y verbos directamente, y ver si la recuperación de los dos tipos de palabras estaba respaldada por dos circuitos neuronales distintos57. La investigación informa resultados contradictorios, pero la conclusión general es más compatible con la idea de una red compartida que incluye la circunvolución frontal inferior izquierda (no limitada al área de Broca) en oposición al procesamiento segregado para sustantivos en el lóbulo temporal y verbos en el lóbulo frontal57. Según lo reportado en revisiones de literatura57,58, las palabras no se organizarían según categorías gramaticales en el cerebro, sino que se representarían de forma diferente según su contenido semántico. La mayoría de los modelos de cognición semántica están de acuerdo en que las regiones involucradas en la planificación y ejecución motora (por ejemplo, la corteza motora primaria y la corteza premotora) y la percepción sensorial (por ejemplo, el lóbulo temporal inferoposterior y la unión tem- poro-parietal) también están involucradas en la formación y recuperación de conceptos relacionados59. En consecuencia, diferentes categorías de contenido estarían representadas en diferentes regiones del cerebro, dependiendo de los procesos sensoriales y motores que estuvieran involucrados en la adquisición de estos contenidos60.
Sumado a lo anterior, los verbos típicos son palabras que designan acciones. Por lo tanto, su representación es rica en contenido motor. Es importante destacar que este contenido motor está respaldado por regiones que están directamente involucradas en la planificación y ejecución motora, como la corteza motora primaria y la corteza premotora60. En comparación, la representación semántica de los sustantivos, que normalmente designan objetos, está constituida principalmente por contenido perceptivo/sensorial61. Este contenido se representaría, por ejemplo, en el lóbulo temporal infero-posterior61.
Es importante destacar que esta diferencia sería independiente de la categoría gramatical, de modo que la recuperación de sustantivos que tienen un alto contenido motor (por ejemplo: guitarra, martillo) también involucraría áreas motoras del cerebro, en donde la corteza motora primaria no es simplemente una estructura estática de control motor, sino que se involucraría en la adquisición de patrones de representación que regulan las acciones motoras especializadas y el aprendizaje62.
En consecuencia, el deterioro del control motor inducido por la alteración del asa motora corticoestriatal en la EP también podría resultar en un deterioro del acceso al contenido semántico motor de las palabras de acción63. De hecho, la congelación de la marcha en pacientes con EP se asocia tanto con una patología del caudado como con un peor desempeño en la fluidez verbal64. En lugar de centrarse en la disociación entre sustantivos y verbos como dos categorías gramaticales diferentes, los estudios recientes han reducido su enfoque en el contenido motor de las palabras. Al respecto, Herrera et al.64 mencionan que los pacientes con EP tienen problemas para nombrar verbos en comparación con personas mayores de edad avanzada normales. El rendimiento de los verbos con mucho contenido de movimiento fue menor que el de los verbos con poco contenido de movimiento en el grupo de EP, pero no en el grupo de control. De acuerdo con esta hipótesis, los problemas de procesamiento de verbos encontrados en pacientes con EP podrían estar reflejando la superposición entre las áreas motoras y premotoras con los significados de los verbos64.
Finalmente, La Tabla 1 resume las principales diferencias entre FVF y FVS en las personas con EP en comparación con controles sanos.
DISCUSIÓN
Un elemento distintivo de la Enfermedad de Parkinson (EP) en relación con otras patologías neurodegenerativas, como la Enfermedad de Alzheimer (EA) o la Demencia con Cuerpos de Lewy (DCLw), se centra en la alteración temprana de los circuitos fronto-estriatales que inciden directamente en la fluidez verbal27,51,56. Mientras que en la EA el deterioro inicial se asocia predominantemente con la memoria episódica y el lóbulo temporal medial, en la EP los déficits cognitivos tempranos afectan en mayor medida las funciones ejecutivas, lo cual explica la relevancia de las tareas de fluidez fonémica y semántica como indicadores sensibles38,39. Por su parte, en la DCLw, pueden concurrir alteraciones visuoespaciales y alucinaciones tempranas, lo que condiciona un perfil cognitivo distinto. Además, entre el 30% y el 40% de los pacientes con EP y demencia pueden presentar neuropatología de EA concomitante54,55, lo que subraya la complejidad y variabilidad clínica de esta enfermedad. Estas comparaciones recalcan la especificidad de la fluidez verbal para detectar las disfunciones ejecutivas tempranas propias de la EP, sin excluir las posibles trayectorias de deterioro cognitivo que convergen en estadios avanzados de las distintas enfermedades.
Estudios previos han demostrado que las personas con EP manifiestan una disminución en las habilidades cognitivas, aún sin presentar diagnóstico de DCL4,65. Debido a esto, el desempeño en las tareas de FV se podrían ver descendidas, evocando una menor cantidad de palabras, tanto en las tareas de FVF y FVS.
De igual forma, en la literatura se plantean diferentes predictores para el EP-DCL, uno de ellos es el bajo rendimiento en las tareas de FVS y el otro, hace referencia a una desorganización en las estrategias de cambio entre las diferentes subcategorías tanto en tareas semánticas como fonológicas48,65. Cabe destacar que, en este último punto, las personas con EP presentan una mayor desorganización cuando las categorías son más pequeñas66.
Desde una mirada neurológica, el desempeño en las tareas de FV de las personas con EP se puede relacionar con un déficit dopaminérgico, al igual que con una interrupción en las conexiones situadas en los lóbulos temporales, parietales y frontales, y las conexiones ubicadas en los ganglios basales51,66,67. Otro factor que podría determinar un bajo desempeño en este tipo de tareas sería la aparición de cuerpos de Lewy en regiones frontales, temporales y límbicas, existiendo además en esta última la aparición de ovillos neurofibrilares45.
A raíz de lo expuesto previamente, es importante que la valoración cognitiva de las personas con EP incluya la evaluación de las FE con instrumentos que permitan una valoración del funcionamiento ejecutivo, como son las tareas de fluidez verbal, ya que, como plantea Guevara y Alarcón68, en ocasiones los instrumentos de tamizaje cognitivo, como el Mini-mental State Examination (MMSE), no son útiles para pesquisar las dificultades ejecutivas de esta población. Lo anterior es fundamental no sólo para conocer el perfil neuropsicológico de la persona con EP, sino que también entrega información acerca de un posible DCL17 o una demencia18 e, incluso, podría ser útil para predecir el deterioro cognitivo posterior53.
CONCLUSIÓN
La presente revisión teórica evidencia que las tareas de fluidez verbal son herramientas potencialmente sensibles para evaluar las funciones ejecutivas y lingüísticas en la Enfermedad de Parkinson (EP). La alteración temprana de los circuitos fronto-estriatales, tal como se ha sustentado con la evidencia presentada, se asocia con un deterioro en el rendimiento de estas pruebas, manifestado incluso en etapas iniciales de la enfermedad. Esto resalta su relevancia para la detección precoz del deterioro cogniti- vo y para el monitoreo de la progresión hacia estados de demencia. Desde el ámbito clínico, la incorporación sistemática de las pruebas de fluidez verbal en los protocolos de evaluación neuropsicológica podría favorecer un diagnóstico más preciso y oportuno, permitiendo el diseño de intervenciones dirigidas que, potencialmente, mejoren la calidad de vida de los pacientes. En este contexto, se sugiere que futuras investigaciones se orienten a la validación de estos instrumentos en muestras amplias y multicéntricas, de modo que se establezcan sus niveles de sensibilidad y especificidad en las distintas fases de la EP. Asimismo, resulta pertinente llevar a cabo estudios longitudinales que permitan correlacionar el deterioro en las tareas de fluidez verbal con la evolución clínica del deterioro cognitivo, lo que contribuiría a definir su rol como marcador temprano y predictivo. Finalmente, la integración de las pruebas de fluidez verbal en estrategias de tamizaje y seguimiento en entornos clínicos real, en comparación con otros instrumentos neuropsicológicos, representaría un avance significativo en la evaluación y el manejo integral de la EP.
