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Introducción
El cacao (Theobroma cacao) se originó hace millones de años al este de los Andes, siendo la especie más conocida de las 22 especies del género Theobroma, Malvaceae, (IICA 2017). Las técnicas de producción de cacao pueden variar desde monocultivos a sistemas agroforestales sucesionales o dinámicos, siendo este último una alternativa al aprovechamiento de la biodiversidad y la conservación del medio ambiente (Landeros-Sánchez et al. 2011). Sistemas de agricultura poco intensivas como este pueden presentar una estructura heterogénea con diferentes estratos que pueden modificar la dinámica de viento, humedad, temperatura y radiación solar de la plantación (Jennings et al. 1999,Indriati et al. 2020). De esta manera, forman hábitats con microclimas aptos para albergar diferentes especies de vida silvestre (Naoki et al. 2017,Limachi et al. 2018,Picucci 2020).
El cacao es una especie perenne con flores hermafroditas que presentan una estructura compleja, limitando su polinización hacia un grupo de insectos de tamaño reducido, pues las anteras de la flor se encuentran recubiertas por una capsula formada por los pétalos (cogulla) (Bravo et al. 2010). Esto se hace más relevante sabiendo que la mayoría de las variedades de cacao tienden a ser autoincompatibles, lo que hace que su polinización sea de tipo cruzada y estrictamente entomófila (Frimpong et al. 2009,Adjaloo & Oduro 2013).
Las plantas de cacao prosperan mejor bajo sombra (ya sea por los requerimientos térmicos o lumínicos) y dependen de su regulación por medio de árboles acompañantes y podas (Bravo et al. 2010). Sin embargo, un manejo inadecuado en la densidad de plantas de dosel (maderables y frutales) puede influenciar en la presencia de hojarasca, suelo desnudo, frutos en descomposición, la entrada de luz, que a su vez este afecta a la temperatura y humedad, además de la floración y, por consiguiente, afectando a la oferta de recursos para la entomofauna (Frimpong et al. 2011,Indriati et al. 2019,Vásquez et al. 2020). Pues algunos autores encontraron que la oscilación de estos componentes puede influenciar en el desarrollo del ciclo de diferentes insectos (Bravo et al. 2010,Córdoba et al. 2013). No obstante, cabe mencionar que la intensidad de floración también es influenciada por la variedad del cacao, la época del año y visitantes florales (Groeneveld et al. 2010,Adjaloo et al. 2012,Picucci 2020).
Existen diferentes estudios sobre la composición del ensamblaje de insectos polinizadores y visitantes esporádicos en el cultivo de cacao (Frimpong et al. 2009,Bravo et al. 2010,Córdoba et al. 2013,Chumacero et al. 2016). Empero, pocos estudios han comparado estos ensamblajes entre diferentes sistemas de producción (Herren 2015,Zegada et al. 2020). Estos estudios resultan esenciales para conocer las condiciones óptimas para el manejo de este cultivo y entender uno de los servicios ecosistémicos más importantes ofrecidos por estos insectos como es el de la polinización (Ramos 2011,Groeneveld et al. 2010).
En diferentes partes del mundo se cree que la polinización del cacao se da casi exclusivamente por dípteros de las familias Ceratopogonidae (géneros Forcipomyia, Dasyhelea, Atrichopogon) y Cecidomyiidae (géneros Lestodiplosis y Clinodiplosis) (Frimpong et al. 2009,Bravo et al. 2010,Córdoba et al. 2013). Sin embargo, algunas investigaciones realizadas en el norte del departamento de La Paz, Bolivia demuestran que las abundancias de insectos de estas familias son muy bajas, reportando a moscas de la familia Phoridae (Diptera), trips (Thysanoptera), hormigas, algunos microhimenopteros (ambos Hymenoptera) y pulgones (Hemiptera) como los más abundantes (Chumacero et al. 2016,Zegada et al. 2020). Esta variabilidad de visitantes esporádicos en las flores del cacao puede estar determinado por las condiciones ambientales de cada caso. Por ello, determinar las condiciones óptimas para sustentar una comunidad de insectos, sería importante para mejorar el rendimiento adecuado en la producción de cacao (Adjaloo & Oduro 2013).
El presente estudio tuvo como objetivos: (1) evaluar la composición de la entomofauna presente en cinco sistemas de producción de cacao y su comparación con parcelas en estado de barbecho en la finca de Sara Ana, Alto Beni, Bolivia y (2) evaluar si las condiciones ambientales a nivel de los árboles de cacao influyen en dicha composición de entomofauna. La hipótesis de trabajo fue que la diversidad de entomofauna depende de las condiciones ambientales de un ecosistema que podría estar modificado por el tipo de sistema de producción. Por consiguiente, esperamos que los diferentes sistemas de producción de cacao presenten distinta composición de entomofauna debido a sus estrategias de manejo. Además, esperamos encontrar mayor índice de diversidad en sistemas de cultivos heterogéneos como son los sistemas agroforestales.
El cacao (Theobroma cacao) se originó hace millones de años al este de los Andes, siendo la especie más conocida de las 22 especies del género Theobroma, Malvaceae, (IICA 2017). Las técnicas de producción de cacao pueden variar desde monocultivos a sistemas agroforestales sucesionales o dinámicos, siendo este último una alternativa al aprovechamiento de la biodiversidad y la conservación del medio ambiente (Landeros-Sánchez et al. 2011). Sistemas de agricultura poco intensivas como este pueden presentar una estructura heterogénea con diferentes estratos que pueden modificar la dinámica de viento, humedad, temperatura y radiación solar de la plantación (Jennings et al. 1999,Indriati et al. 2020). De esta manera, forman hábitats con microclimas aptos para albergar diferentes especies de vida silvestre (Naoki et al. 2017,Limachi et al. 2018,Picucci 2020).
El cacao es una especie perenne con flores hermafroditas que presentan una estructura compleja, limitando su polinización hacia un grupo de insectos de tamaño reducido, pues las anteras de la flor se encuentran recubiertas por una capsula formada por los pétalos (cogulla) (Bravo et al. 2010). Esto se hace más relevante sabiendo que la mayoría de las variedades de cacao tienden a ser autoincompatibles, lo que hace que su polinización sea de tipo cruzada y estrictamente entomófila (Frimpong et al. 2009,Adjaloo & Oduro 2013).
Las plantas de cacao prosperan mejor bajo sombra (ya sea por los requerimientos térmicos o lumínicos) y dependen de su regulación por medio de árboles acompañantes y podas (Bravo et al. 2010). Sin embargo, un manejo inadecuado en la densidad de plantas de dosel (maderables y frutales) puede influenciar en la presencia de hojarasca, suelo desnudo, frutos en descomposición, la entrada de luz, que a su vez este afecta a la temperatura y humedad, además de la floración y, por consiguiente, afectando a la oferta de recursos para la entomofauna (Frimpong et al. 2011,Indriati et al. 2019,Vásquez et al. 2020). Pues algunos autores encontraron que la oscilación de estos componentes puede influenciar en el desarrollo del ciclo de diferentes insectos (Bravo et al. 2010,Córdoba et al. 2013). No obstante, cabe mencionar que la intensidad de floración también es influenciada por la variedad del cacao, la época del año y visitantes florales (Groeneveld et al. 2010,Adjaloo et al. 2012,Picucci 2020).
Existen diferentes estudios sobre la composición del ensamblaje de insectos polinizadores y visitantes esporádicos en el cultivo de cacao (Frimpong et al. 2009,Bravo et al. 2010,Córdoba et al. 2013,Chumacero et al. 2016). Empero, pocos estudios han comparado estos ensamblajes entre diferentes sistemas de producción (Herren 2015,Zegada et al. 2020) . Estos estudios resultan esenciales para conocer las condiciones óptimas para el manejo de este cultivo y entender uno de los servicios ecosistémicos más importantes ofrecidos por estos insectos como es el de la polinización (Ramos 2011,Groeneveld et al. 2010).
En diferentes partes del mundo se cree que la polinización del cacao se da casi exclusivamente por dípteros de las familias Ceratopogonidae (géneros Forcipomyia, Dasyhelea, Atrichopogon) y Cecidomyiidae (géneros Lestodiplosis y Clinodiplosis) (Frimpong et al. 2009,Bravo et al. 2010,Córdoba et al. 2013). Sin embargo, algunas investigaciones realizadas en el norte del departamento de La Paz, Bolivia demuestran que las abundancias de insectos de estas familias son muy bajas, reportando a moscas de la familia Phoridae (Diptera), trips (Thysanoptera), hormigas, algunos microhimenopteros (ambos Hymenoptera) y pulgones (Hemiptera) como los más abundantes (Chumacero et al. 2016,Zegada et al. 2020). Esta variabilidad de visitantes esporádicos en las flores del cacao puede estar determinado por las condiciones ambientales de cada caso. Por ello, determinar las condiciones óptimas para sustentar una comunidad de insectos, sería importante para mejorar el rendimiento adecuado en la producción de cacao (Adjaloo & Oduro 2013).
El presente estudio tuvo como objetivos: (1) evaluar la composición de la entomofauna presente en cinco sistemas de producción de cacao y su comparación con parcelas en estado de barbecho en la finca de Sara Ana, Alto Beni, Bolivia y (2) evaluar si las condiciones ambientales a nivel de los árboles de cacao influyen en dicha composición de entomofauna. La hipótesis de trabajo fue que la diversidad de entomofauna depende de las condiciones ambientales de un ecosistema que podría estar modificado por el tipo de sistema de producción. Por consiguiente, esperamos que los diferentes sistemas de producción de cacao presenten distinta composición de entomofauna debido a sus estrategias de manejo. Además, esperamos encontrar mayor índice de diversidad en sistemas de cultivos heterogéneos como son los sistemas agroforestales.
Área de estudio
El trabajo de campo se llevó a cabo en la finca de Sara Ana, ubicada en el cantón de San Juan de Suapi, municipio Alto Beni, provincia de Caranavi, departamento La Paz (15°27'36"S, 67°28'17"O, 400 m) (Zegada et al. 2020). Esta finca forma parte del ensayo de “Comparación de sistemas de producción de cacao a largo plazo” (Heuschkel 2013) y fue establecido el 2009 en un terreno de barbecho de 20 años. El ensayo cuenta con aproximadamente cinco hectáreas de parcelas de investigación. Allí, se compara cinco sistemas de producción de cacao y parcelas de barbecho (cuatro repeticiones en cada uno). Dichos sistemas de producción son: monocultivo convencional (MC), monocultivo orgánico (MO), agroforestal orgánico (AO), agroforestal sucesional (AS) y agroforestal convencional (AC) (Fig. 1). La descripción detallada del diseño del ensayo, así como la descripción de los sistemas está disponible en Naoki et al. (2017) y Schneidder et al. (2016).
El clima se caracteriza por ser cálido y lluvioso la mayor parte del año, con inviernos secos, desde junio a agosto con una precipitación menor a 60 mm mensuales (Ripa & Naoki 2021). La precipitación promedio anual es de 1.645 ± 244 mm por año (datos promedio de cinco años); la época húmeda inicia en diciembre y termina en marzo con una precipitación mayor a 200 mm por mes (Ripa & Naoki 2021). La temperatura máxima promedio es de 37 °C y el promedio mínimo es de 10 °C (Picucci 2020).
Métodos
Las parcelas de investigación tenían un área de 48 x 48 m, dentro de los cuales se encontraban subparcelas de 24 x 24 m para la toma de datos con el fin de reducir el efecto de borde (Herren 2015). Cada parcela de investigación contaba con doce variedades de cacao diferentes (excepto las parcelas de barbecho, donde no se contó con ninguna planta de cacao), se seleccionó para esta investigación una variedad local (IIa22) y una variedad clonal (TSH-565), ambas elegidas por su tolerancia a enfermedades, rendimiento alto e intensidad de floración mayor respecto a las otras variedades (Picucci 2020).
Figura 1. Ubicación geográfica de la finca de Sara Ana que forma parte del ensayo de Comparación de sistemas de producción de cacao a largo plazo.
Muestreo de la entomofauna voladora
La colecta se realizó del 30 de octubre al 03 de noviembre de 2021 considerando solamente la época seca del año y no así la época de floración, en este tiempo las trampas permanecieron activas de manera constante. El método de muestreo utilizado para la captura de insectos fue pan traps o platos trampa en colores amarillo, azul y blanco, dado que en estudios previos estos colores demostraron ser efectivos para diferentes grupos de insectos (Frimpong et al. 2009,MMAyA 2020).
La instalación de pan traps se realizó distribuyendo una trampa de cada color (amarillo, blanco y azul) por cada árbol de cacao o punto de muestreo en el caso de parcelas de barbecho. Esta instalación de las trampas se realizó a una altura de 1.50 m sobre la superficie del suelo, vertiendo 250 ml de solución agua-detergente como agente tensioactivo a cada pan trap. Por otro lado, con el fin de obtener un control de comparación y observar la diversidad de entomofauna presente en el crecimiento secundario, también se instaló pan traps en parcelas de barbecho, pero debido a que en estas parcelas no se tuvo arboles de cacao, se seleccionó puntos aleatorios como sub muestras respetando el área de investigación o la subparcela (24 x 24 m).
En total, en cada repetición se trabajó con seis sub muestras, teniendo así 18 pan traps/repetición, y un total de 72 trampas tratamiento. Los individuos capturados en las trampas, fueron trasladados de las parcelas al laboratorio del lugar en frascos separados con sus respectivas etiquetas, para luego ser cambiadas de la solución agua-detergente a una solución de alcohol al 70 %.
Para la comparación entre tratamientos, se consideró como unidad de evaluación al conjunto de pan traps utilizados por cada submuestra (árbol de cacao o punto de muestreo en el caso de parcelas de barbecho). Nuestra unidad de respuesta fue el conjunto de los seis árboles de cacao presentes en cada parcela, considerando así a cada parcela como repetición, dando un total de 24 repeticiones, 4 repeticiones por tratamiento: sistemas de producción y parcelas en estado de barbecho (P. Feisinger 2024, com pers.).
Para la evaluar la relación de la entomofauna con las variables ambientales, se consideró a cada árbol como unidad de respuesta porque las variables ambientales (variables independientes) fueron tomadas en a ese nivel. Sin embargo, consideramos al tipo de tratamiento como efecto aleatorio, debido a la posible influencia de este sobre las variables ambientales. Lo cual dio lugar a 144 réplicas (árboles de cacao) y seis niveles de efecto aleatorio (cinco sistemas de producción de cacao y barbecho).
La identificación taxonómica se realizó separando los individuos a nivel de orden bajo el asesoramiento de J. I. Rodríguez (Laboratorio Boliviano de Biota y desarrollo - BIOSBO) y bibliografía consultada (Rafael et al. 2012). No se contabilizó insectos del orden Lepidoptera debido a que tuvieron una descomposición rápida bajo la solución agua-detergente.
Registro de las variables ambientales
Considerando que cada tratamiento podría ofrecer un micro hábitat determinado para los diferentes grupos de artrópodos (Bravo et al. 2010,Córdoba et al. 2013) se registró: a) Índice de Iluminación de Copa (IIC): utilizando la propuesta de Dawkins (1958), se registró el IIC que presentó cada submuestra, clasificándolo en tres categorías (categoría 1: copa del árbol no iluminada de manera directa vertical o lateralmente; categoría 2: copa del árbol iluminada lateralmente; categoría 3: copa del árbol con iluminación vertical directa). Estos datos fueron registrados en un día soleado, en un rango de 10:00 am a 12:30 pm. b) Temperatura (TEM) y humedad del ambiente (HUM): estas variables fueron registradas con la ayuda del datalogger PASCO SPARK LXi (PS-3600A), en un rango horario de 10:00 am a 12:30 pm, para cada submuestra se destinó 30 segundos de registro de datos en la aplicación, estos datos fueron promediados por submuestras para los posteriores análisis estadísticos. c) Porcentaje de flores abiertas (FLA): para cada unidad de muestreo se calculó el porcentaje de flores abiertas en relación al número total de flores, es decir, flores abiertas y flores en botón, a excepción del tratamiento de barbecho, ya que este carece de plantas de cacao. Se utilizaron para esto los mismos rangos de muestreo que Zegada et al. (2020), cubriendo un área vertical de 100 cm, a partir de los 50 cm sobre la superficie del suelo. d) Cobertura del suelo: Se registró el porcentaje de hojarasca (HO), porcentaje de suelo desnudo (SD), porcentaje de herbáceas (HE), porcentaje de frutos abiertos (FA) y porcentaje de frutos en descomposición (FD) en relación al área del suelo cubierto por la proyección vertical de la copa del árbol de estudio o submuestra, en un área circular de un diámetro promedio de 3 m, en el caso del tratamiento de barbecho se trazó un área circular imaginaria alrededor del punto de muestreo (submuestra).
Análisis estadístico
Se descartó de los análisis estadísticos a los insectos de la familia Formicidae debido a que este grupo mostró una alta abundancia relativa en algunos tratamientos, como es el caso de barbecho, superando el 80 % de su abundancia relativa y por consiguiente traslapándose sobre los otros grupos de insectos.
Se calculó la abundancia, riqueza, la dominancia de Simpson y el índice de diversidad inverso de Simpson para cada tratamiento con el software R 4.3.3 (R Core Team 2024), utilizando el paquete “vegan” (Oksanen et al. 2022). Para evaluar la completitud de las muestras se realizó análisis de rarefacción en base a extrapolaciones (1000 iteraciones al 95% de confianza), utilizando el programa EstimateS 9.1.0 (Colwell et al. 2024) (no incluido en este artículo). Se realizó gráficos de rango-abundancia para comparar el rango de distribución de las abundancias de órdenes identificados entre los seis sistemas de estudio.
Previo a la ejecución de los modelos estadísticos, se realizó un análisis de correlación por rangos de Spearman, de las variables ambientales, utilizando los paquetes “car” y “psych” (Fox & Weisberg 2019, Revelle 2024) y considerando una alta correlación a valores superiores de ± 0.5. Es así que, se trabajó con las variables IIC, TEM, % FLA, % HO, % HE y % FD como variables explicativas. La humedad del ambiente (HUM) y el porcentaje de suelo desnudo (SD) fueron descartados por presentar una correlación negativa con la temperatura (TEM) (-0.98) y la hojarasca (HO) (-0.92) respectivamente. Se optó por trabajar con estas últimas variables debido a que la temperatura favorece en la actividad del vuelo de diferentes insectos (Bale et al. 2002) y la hojarasca favorece en el desarrollo del ciclo de vida de ciertos grupos de insectos voladores (Bravo et al. 2010,Córdoba et al. 2013). Del mismo modo no se consideró al % FA ya que no se registró algún dato de esta variable en campo.
Utilizamos modelos lineales generalizados (GLMs) para evaluar el efecto de cada tratamiento sobre las variables de respuesta (abundancia, riqueza, dominancia y el índice de diversidad), considerando que los valores de riqueza y abundancia fueron obtenidos del promedio de 6 árboles (unidades de respuesta) por parcela (repeticiones) y que además fueron datos de tipo conteo, se utilizó una distribución de residuos tipo “Poisson” para la riqueza y “Binomial negativa” del paquete “MASS” (Oksanen et al. 2022) para datos con sobre dispersión de la abundancia (Buckley 2000). En cambio, para las variables de respuesta índice de diversidad y dominancia se consideró una distribución de residuales de tipo “Gaussian”. Para todos los tipos de distribución (excepto el binomial negaivo) se utilizó el enlace “log” y el factor de diseño fue el tipo de tratamiento, con 6 niveles: monocultivo convencional, monocultivo orgánico, barbecho, agroforestal convencional, agroforestal sucesional y agroforestal orgánico.
Los efectos de las variables ambientales sobre la abundancia, riqueza, índice de diversidad y dominancia fueron evaluados a través de modelos lineales generalizados mixtos (GLMMs), del paquete “lme4” (Bates et al. 2015) En todos los casos, se consideró a cada árbol como unidad de respuesta y al tipo de sistema como factor aleatorio, pues podrían estar generando variaciones en las variables ambientales que fueron tomados a nivel de cada árbol, que a la vez estaban dentro de cada parcela con su respectivo tipo de cultivo. La distribución de residuales para las variables de conteo (riqueza y abundancia) fue “Poisson” con enlace “log”, mientras que para el índice de diversidad y dominancia se ajustó la distribución de residuales a “Gaussian” con enlace “log”. En todos los casos las variables ambientales con valores numéricos fueron escalados entre 0 a 1 con la función “scale” del paquete “lme4” (Bates et al. 2015).
Para todos los casos, los mejores modelos fueron seleccionados siguiendo el criterio de información de Akaike para muestras pequeñas (AICc), siempre y cuando la diferencia entre el mejor modelo y el siguiente mejor modelo sea mayor a 2 (Martínez et al. 2009). En los casos donde se obtuvo valores muy cercanos a tal valor, se utilizó la Prueba de Razón de Verosimilitud (LRT), comparando el mejor modelo con el siguiente modelo, utilizando el paquete lmtest (Zeileis & Hothorn 2002). La obtención de submodelos se realizó gracias a la función “dredge” del paquete “MuMIn” (Barton 2023). En los casos donde se encontraron varios mejores submodelos con deltas AICc menores a 2, estos fueron promediados para hallar los valores estimados de los parámetros utilizando el paquete “MuMIn” (Barton 2023). El ajuste de los modelos se realizó a través del análisis de distribución de los residuales del modelo y el parámetro de dispersión calculado mediante la función “qqplot”. Para disminuir la complejidad de los modelos no se consideró el efecto de la variedad de cacao, ya que este no mostro una influencia de la misma hacia las variables dependientes, esto se evaluó descriptivamente a través de gráficas de boxplot con la función qqplot.
Resultados
Composición de entomofauna
Se registró un total de 46.890 individuos. Sin embargo, excluyendo a formícidos, se trabajó con 20.754 insectos distribuidos en 12 órdenes, los órdenes con mayor abundancia relativa fueron Hemiptera (46.25%), Diptera (21.16%), Hymenoptera (11.62%) y Coleoptera (11.36%) (Tabla 1). Para los cinco sistemas de producción, los hemípteros fueron más abundantes; mientras que en barbecho fueron los dípteros. En las curvas de rango abundancia se observa que el resto de ordenes presentaron abundancias bajas en todos los sistemas (Fig. 2).
Tabla 1. Abundancias absolutas (n) y relativas (%) de los diferentes órdenes registrados en cada sistema de estudio. AC: agroforestal convencional, AO: agroforestal orgánico, AS: agroforestal sucesional, Bar: barbecho, MC: monocultivo convencional, MO: monocultivo orgánico.
| Orden | AC | AO | AS | Bar | MC | MO | Total | |||||||
| n | % | n | % | n | % | n | % | n | % | n | % | n | % | |
| Hemiptera | 1073 | 40.8 | 1899 | 48.8 | 1405 | 43.1 | 267 | 10.8 | 1693 | 53.1 | 3267 | 61.4 | 9604 | 46.4 |
| Díptera | 609 | 23.2 | 747 | 19.2 | 737 | 22.6 | 933 | 37.7 | 620 | 19.5 | 749 | 14.1 | 4395 | 21.2 |
| Hymenoptera | 357 | 13.6 | 434 | 11.1 | 386 | 11.8 | 482 | 19.5 | 300 | 9.4 | 454 | 8.5 | 2413 | 11.6 |
| Coleoptera | 292 | 11.1 | 393 | 10.1 | 360 | 11.1 | 612 | 24.7 | 280 | 8.8 | 422 | 7.9 | 2359 | 11.4 |
| Thysanoptera | 173 | 6.6 | 273 | 7.0 | 278 | 8.5 | 101 | 4.1 | 170 | 5.3 | 304 | 5.7 | 1299 | 6.3 |
| Psocoptera | 82 | 3.1 | 96 | 2.5 | 42 | 1.3 | 16 | 0.6 | 57 | 1.8 | 70 | 1.3 | 363 | 1.7 |
| Orthoptera | 23 | 0.9 | 34 | 0.9 | 26 | 0.8 | 9 | 0.4 | 38 | 1.2 | 29 | 0.5 | 159 | 0.8 |
| Blattodea | 14 | 0.5 | 12 | 0.3 | 21 | 0.6 | 53 | 2.1 | 28 | 0.9 | 19 | 0.4 | 147 | 0.7 |
| Neuroptera | 1 | >0.1 | 4 | 0.1 | 2 | 0.1 | 1 | >0.1 | 3 | 0.1 | 11 | >0.1 | ||
| Mantodea | 2 | >0.1 | 2 | >0.1 | ||||||||||
| Dermaptera | 1 | 0.03 | 1 | >0.1 | ||||||||||
| Phasmatodea | 1 | 0.04 | 1 | >0.1 | ||||||||||
| Total | 2624 | 100 | 3892 | 100 | 3258 | 100 | 2474 | 100 | 3187 | 100 | 5319 | 100 | 20754 | 100 |
Figura 2. Grafica rango-abundancia de los diferentes órdenes registrados según su abundancia relativa (%) en cada sistema de estudio. AS: Sistema agroforestal sucesional, AO: Agroforestal orgánico, AC: Agroforestal convencional, MO: Monocultivo orgánico, MC: Monocultivo convencional, BAR: Barbecho.
La mayor abundancia se registró en el tratamiento de monocultivo orgánico con 5.319 individuos (Tabla 2); sin embargo, su riqueza fue igual al de agroforestal sucesional con 10 órdenes, pero mayor comparados con el resto de los tratamientos (agroforestal convencional, agroforestal orgánico, barbecho y monocultivo convencional) que presentaron nueve ordenes cada uno. El mayor índice de diversidad fue registrado en el agroforestal convencional con Cinv = 3.842, que a su vez este presento una de las abundancias más bajas (2.624 insectos) precediendo a barbecho (2.474 insectos), así también la mayor dominancia es ejercida por el agroforestal convencional (D=0.75), seguido de barbecho (D=0.746).
Tabla 2. Abundancia, riqueza, índice de diversidad inverso de Simpson y dominancia de Simpson de los tratamientos evaluados. AC: agroforestal convencional, AO: agroforestal orgánico, AS: agroforestal sucesional, Bar: barbecho, MC: monocultivo convencional, MO: monocultivo orgánico.
| Tratamiento | Abundancia (n) | Riqueza (S) | Indice de diversidad de Simpson inverso (Cinv) | Dominancia de Simpson (D) |
| AC | 2624 | 9 | 3.84 ± 0.47 | 0.75 ± 0.04 |
| AO | 3892 | 9 | 3.37 ± 0.53 | 0.69 ± 0.07 |
| AS | 3258 | 10 | 3.54 ± 0.79 | 0.72 ± 0.09 |
| Bar | 2474 | 9 | 3.75 ± 0.51 | 0.75 ± 0.05 |
| MC | 3187 | 9 | 3.01 ± 0.48 | 0.66 ± 0.07 |
| MO | 5319 | 10 | 2.58 ± 0.43 | 0.59 ± 0.07 |
Al realizar la comparación de submodelos, en base a los AICs (Tabla 3) se observó que el tratamiento no tiene influencia en la riqueza, dominancia e índice de diversidad, pero si con la abundancia, lo cual se observa mejor en la gráfica de cajas y bigotes (Fig. 3).
Tabla 3. Submodelos de comparación del tratamiento con las variables de respuesta.
| Variables dependientes | Modelos | Intercepto | Tratamiento | g.l. | AIC | delta | weight |
| Abundancia | 2 | 6.49 | + | 7 | 345.1 | 0 | 0.64 |
| 1 | 6.76 | 2 | 346.2 | 1.14 | 0.36 | ||
| Riqueza | 1 | 2.13 | 1 | 98.8 | 0 | 0.99 | |
| 2 | 2.11 | + | 6 | 113.4 | 14.66 | 0.001 | |
| Dominancia | 1 | -0.36 | 2 | -48.4 | 0 | 0.72 | |
| 2 | -0.29 | + | 7 | -46.4 | 1.92 | 0.28 | |
| Indice de diversidad | 1 | 3.35 | 2 | 52.9 | 0 | 0.71 | |
| 2 | 3.75 | + | 7 | 54.7 | 1.81 | 0.29 |
Figura 3. Cajas y bigotes para la distribución del índice de diversidad, riqueza y abundancia de entomofauna con relación al sistema de estudio. AC: agroforestal convencional, AO: agroforestal orgánico, AS: agroforestal sucesional, Bar: barbecho, MC: monocultivo convencional, MO: monocultivo orgánico.
Relación de variables independientes con la entomofauna
A pesar de que los mejores modelos consideraron a las variables de HO, FD, HE, TEM y FLA (Tabla 4), estos parecen no afectar significativamente a la abundancia de entomofauna presente en arboles de cacao (Tabla 5). El mejor modelo global consideró al tratamiento como efecto aleatorio, explicando una variación del 5%, (Tabla 6; prueba de razón de verosimilitud-LRT: x2= 18.52; df = 1, P = <0.001).
Tabla 4. Selección de mejores modelos en base a los AICs, considerando todas las variables independientes. FD: Frutos en descomposición, FLA: Porcentaje de flores abiertas, HE: Herbáceas, HUM: Humedad, IIC: Indice de iluminación de copa, SIST: sistema de excepción de cobertura del dosel del árbol.
| Variables dependientes | Modelos | Intercepto | FD | FLA | HO | HE | TEM | df | logLik | AlCc | delta | weight |
| Abundancia | 9 | 4.93 | -0.12 | 4 | -774 | 1556 | 0 | 0.206 | ||||
| 11 | 4.93 | 0.047 | -0.10 | 5 | -773.2 | 1557 | 0.55 | 0.156 | ||||
| 25 | 4.93 | -0.12 | 0.027 | 5 | -773.7 | 1558 | 1.53 | 0.096 | ||||
| 13 | 4.93 | 0.027 | -0.12 | 5 | -773.7 | 1558 | 1.64 | 0.091 | ||||
| 27 | 4.93 | 0.048 | -0.10 | 0.029 | 6 | -772.8 | 1558 | 1.98 | 0.076 | |||
| Riqueza | 7 | 1.94 | 0.034 | 0.016 | 4 | -174.5 | 357.2 | 0 | 0.231 | |||
| 3 | 1.94 | 0.041 | 3 | -175.6 | 357.3 | 0.12 | 0.218 | |||||
| 11 | 1.94 | 0.039 | 0.011 | 4 | -175 | 358.2 | 1 | 0.140 | ||||
| 15 | 1.94 | 0.034 | 0.015 | 0.009 | 5 | -174 | 358.5 | 1.29 | 0.121 | |||
| 4 | 1.94 | 0.006 | 0.040 | 4 | -175.4 | 359.1 | 1.89 | 0.090 | ||||
| 8 | 1.94 | 0.005 | 0.034 | 0.016 | 5 | -174.3 | 359.1 | 1.91 | 0.089 | |||
| Dominancia | 3 | -0.389 | -0.044 | 4 | 144.34 | -280.4 | 0 | 0.27 | ||||
| 11 | -0.390 | -0.044 | 0.013 | 5 | 144.87 | -279.3 | 1,07 | 0.158 | ||||
| 7 | -0.389 | -0.045 | -0.007 | 5 | 144.50 | -278.6 | 1,83 | 0.108 | ||||
| Indice de Diversidad | 11 | 1.196 | -0.081 | 0.0324 | 5 | -167.2 | 344.9 | 0 | 0.166 | |||
| 3 | 1.197 | -0.081 | 4 | -168.5 | 345.2 | 0.29 | 0.144 | |||||
| 4 | 1.372 | -0.077 | 6 | -166.4 | 345.3 | 0.42 | 0.134 | |||||
| 12 | 1.357 | -0.078 | 0.029 | 7 | -165.5 | 345.7 | 0.8 | 0.111 |
Tabla 5. Promedio de los valores estimados en base a los mejores modelos con delta AICc > 2, sin el efecto aleatorio del tratamiento. Resultados significativos P <0.05.
| Variables dependientes | Variables independientes | Valor estimado | Error estandar | SE Adjustado | Valor Z | P |
| Abundancia | (Intercept) | 4.965 | 0.037 | 0.037 | 133.835 | *** |
| scale(HO) | -0.022 | 0.039 | 0.040 | 0.563 | 0.57 | |
| scale(TEM) | 0.089 | 0.051 | 0.051 | 1.735 | 0.08 | |
| scale(FD) | 0.023 | 0.036 | 0.036 | 0.636 | 0.53 | |
| scale(FLA) | 0.011 | 0.035 | 0.035 | 0.322 | 0.75 | |
| Riqueza | (Intercept) | 1.940 | 0.010 | 0.010 | 194.694 | *** |
| scale(FLA) | 0.038 | 0.011 | 0.011 | 3.517 | *** | |
| scale(HO) | 0.008 | 0.012 | 0.012 | 0.699 | 0.48 | |
| scale(TEM) | 0.003 | 0.007 | 0.007 | 0.417 | 0.68 | |
| scale(FD) | 0.001 | 0.005 | 0.005 | 0.216 | 0.83 | |
| Dominancia | (Intercept) | -0.383 | 0.012 | 0.012 | 31.535 | *** |
| scale(FD) | -0.042 | 0.013 | 0.013 | 3.282 | ** | |
| scale(FLA) | -0.003 | 0.009 | 0.009 | 0.404 | 0.69 | |
| scale(HE) | -0.002 | 0.007 | 0.007 | 0.274 | 0.78 | |
| Indice de diversidad | (Intercept) | 1.403 | 0.079 | 0.080 | 17.554 | *** |
| scale(FD) | -0.045 | 0.022 | 0.022 | 2.062 | * | |
| asfactor(IIC)2 | -0.131 | 0.082 | 0.083 | 1.588 | 0.11 | |
| as.factor(IIC)3 | -0.319 | 0.088 | 0.089 | 3.59 | *** | |
| scale(HE) | 0.000 | 0.000 | 0.000 | 0.002 | 0.99 |
Tabla 6. Comparación del tratamiento como efecto aleatorio con su modelo nulo a través de la Prueba de Razón de Verosimilitud (Test LRT). Resultados significativos P <0.05.
| Variables dependientes | Modelos | g.l | Chi cuadrado | P |
| Abundancia | 1 | 10 | ||
| 2 | 9 | 18.52 | *** | |
| Riqueza | 1 | 7 | ||
| 2 | 6 | 1.87 | 0.17 | |
| Dominancia | 1 | 9 | ||
| 2 | 8 | 9.61 | ** | |
| Indice de diversidad | 1 | 9 | ||
| 2 | 8 | 7.56 | ** |
La riqueza presentó una relación negativa con el % FLA (Tabla 5; Fig. 4) y la prueba LRT muestra que no hay una diferencia significativa del tratamiento considerado como efecto aleatorio (Tabla 6; prueba de razón de verosimilitud-LRT: x2= 1.875; df =1, P = 0.1709). En cambio, tanto la dominancia como el índice de diversidad presentaron una relación negativa con el porcentaje de frutos en descomposición (FD), pero además el índice de diversidad es influenciado por el índice de iluminación de copa categoría 3 (copa del árbol con iluminación vertical directa) con una relación negativa. Los sistemas con árboles pertenecientes a la categoría 3 del IIC (copa del árbol con iluminación vertical directa) fueron ambos monocultivos, coincidiendo con sistemas donde se registró mayor dominancia ejercida por el orden Hemiptera (Fig. 2) y, por consiguiente, sistemas con un índice de diversidad bajo (MCCinv = 3.006; MOCinv= 2.58). En ambos casos el mejor modelo global considero al tratamiento como efecto aleatorio, explicando una variación del 0.2% para la dominancia y 1 % para el índice de diversidad (Tabla 6; prueba de razón de verosimilitud-LRT dominancia: x2= 9.61; g.l. =1, P = 0.002; prueba de razón de verosimilitud- LRT índice de diversidad: x2= 7.56; g.l. =1, P = 0.005) (ver Anexos 1-4).
Discusión
Los resultados de este estudio muestran que el tratamiento repercute en la abundancia de entomofauna, esta influencia del sistema de producción podría explicarse por las dinámicas de reemplazo en los sitios perturbados como es el caso de parcelas en monocultivo, siendo que al existir una perturbación frecuente la comunidad biológica consistirá solo de aquellas especies resistentes, convirtiéndose éstas en especies dominantes (Sheil & Burslem 2003), en ese sentido, la abundancia de hemípteros represento más del 50% del total de entomofauna capturada tanto en MC como en MO, un dato similar a lo encontrado por Adjaloo & Oduro (2013) en Ghana y Zegada et al. (2020) en Bolivia, quienes sugieren que este Orden prospera mejor en cultivos intensivos.
Mientras que en sistemas agroforestales si bien el grupo más dominante fue hemiptera, este se encontró por debajo del 49 % en los tres sistemas (agroforestal convencional, agroforestal orgánico y agroforestal sucesional), resultado diferente a lo reportado por Mazon et al. (2018) y Vásquez et al. (2020), quienes obtuvieron como grupo dominante al orden Hymenoptera, sin embargo es importante resaltar que en ambos estudios la familia Formicidae fue el grupo con mayor presencia, resultado no diferente a este estudio, no obstante al descartar este grupo para los análisis estadísticos, el orden hemiptera paso a ser el grupo más representativo. Esta dominancia posiblemente podría estar influenciada por el tipo de cultivo estudiado, ya que al momento de realizar la identificación taxonómica se notó una mayor presencia de hemípteros pertenecientes a la familia Berytidae en todos los tratamientos, a excepción de barbecho, para algunos autores la presencia de estos insectos en cultivos de cacao es común, siendo considerados insectos plaga alimentándose de brotes del cultivo o en algunos casos insectos polinizadores (Schaefer & Panizzi 2000, Panizzi & Grazia 2015,Delgado et al. 2023).
En el caso de Psocoptera, se observa que su abundancia en parcelas agroforestales (convencional y orgánico) y monocultivos (convencional y orgánico) es mayor en comparación a parcelas de agroforestal sucesional y barbecho, ya que estos insectos prefieren ambientes con grupos de árboles aislados, es decir poco densos, además de espacios soleados y secos (Alexander et al. 2015). Muy diferente a los Blattodea que prefieren espacios húmedos y densos (Gutiérrez et al. 2023) explicando así la alta abundancia de estos insectos en las parcelas de barbecho.
Relación de variables ambientales con la entomofauna
La abundancia no fue explicada por ninguna de las variables ambientales medidas, es posible que alguna variable no medida en este estudio este influenciando en estos resultados, ya que algunos autores mencionan que la dinámica de población de insectos puede tener un efecto según la disponibilidad de ciertos recursos como la floración, la humedad de la hojarasca, presencia de ciertas especies de plantas acompañantes al cultivo (Bravo et al. 2010, Rios-Moyano et al. 2023).
El no haber encontrado diferencia de la riqueza de entomofauna entre los tratamientos, posiblemente podría deberse al poco distanciamiento entre las parcelas de estudio como lo mencionan Zegada et al. (2020) que obtuvieron el mismo resultado, siendo que los diferentes insectos tienen diferentes rangos de vuelo o desplazamientos, aprovechando además las corrientes de viento para trasladarse a grandes distancias (Mazzi & Dorn 2012). Por otro lado, la floración es un proceso que puede estar influenciado por factores abióticos como la temperatura, la precipitación y el índice de iluminación de copa como lo mencionan Adjaloo et al. (2012), quienes encontraron un menor porcentaje de floración en época seca, un resultado no diferente a lo obtenido en el presente estudio.
La relación negativa del IIC con el índice de diversidad de entomofauna podría deberse a que las características de la radiación que llega a un determinado lugar afectan de forma muy significativa al funcionamiento general de los ecosistemas, y por consiguiente al hábitat de diferentes animales, ya sea de manera directa en los regímenes de temperatura y humedad, o de manera indirecta a través del efecto en la formación vegetativa (Jennings 1999,Valladares 2006).
Así también, si bien para estos análisis no se consideró la presencia de hormigas, es inevitable no resaltar su posible influencia en estos resultados, ya que estos insectos pudieron afectar la disponibilidad de recursos, debido a su asociación con muchas plantas y animales, presentándose como una competencia fuerte para la abundancia de otros artrópodos (Limachi et al. 2018).
Conclusiones
La abundancia de entomofauna varia en relación al tratamiento evaluado, pero no así la riqueza, dominancia e índice de diversidad. La composición de entomofauna es representada por Hemiptera, Diptera e Hymenoptera en todos los sistemas de producción de cacao y por Coleoptera, Diptera e Hymenoptera en barbecho.
En cuanto a la relación de la composición de entomofauna con las variables ambientales, la abundancia no mostro ninguna relación con las variables ambientales medidas, esto posiblemente ocasionado por la ausencia de algunas variables no registradas. Por otro lado, la riqueza de entomofauna presenta una relación positiva con el porcentaje de flores abiertas, esto probablemente influenciado por los diferentes mecanismos de atracción que generan las flores para los grupos entomófilos. La dominancia y el índice de diversidad de entomofauna muestran una dependencia negativa con el porcentaje de frutos en descomposición, así también el índice de diversidad presenta una relación negativa con el índice de iluminación de copa (categoría 3), sugiriendo que a mayores espacios abiertos a luz vertical directa (como es el caso de monocultivos), menor diversidad de entomofauna.
