Introducción

Bolivia es uno de los 15 países con mayor biodiversidad del mundo, debido a su gran riqueza de especies de flora y fauna (^{Herzog et al. 2016}). El grupo de las aves contribuye a esta riqueza con más de 1445 especies registradas hasta el presente, siendo 16 de ellas de distribución restringida en el país, es decir que son endémicas de Bolivia (^{Herzog et al. 2016}). Las aves participan en diferentes interacciones ecológicas proveyendo importantes servicios ecosistémicos, entre los cuales se pueden destacar la polinización, el control de plagas y la dispersión de semillas (^{Whelan et al. 2008}).

Estos servicios se vuelven más importantes en especies con distribución restringida porque sus interacciones ecológicas tienen una alta fragilidad a la fragmentación del hábitat y el cambio climático (^{Tellería 2012}). Para la mayoría de las aves con estas características en Bolivia se tiene poca información sobre sus dietas y sus implicancias ecológicas. Este es el caso de Atlapetes rufinucha, endémica de los bosques de Yungas húmedos en los Andes bolivianos de los departamentos de La Paz, Cochabamba y Santa Cruz (^{Martínez 2019}), de Heliothraupis oneilli, un nuevo taxón registrado únicamente en los valles interandinos de las Yungas secas de la región sur de Perú y noroeste de Bolivia (^{Lane et al. 2021}), y de Turdus haplochrous, restringida a los bosques de galería y Várzea amazónica en la región sur de los llanos de Moxos del departamento del Beni (^{Herzog et al. 2016}).

La determinación de la dieta de las especies silvestres es importante para conocer su biología y ecología, brindando una información básica para la elaboración de planes de manejo y conservación (^{Whelan et al. 2008}). Un ejemplo de ello es el trabajo realizado por ^{Araujo et al. (2022)}, en el cual mediante educación ambiental y el conocimiento de la dieta de una especie endémica de ave estudiada por ^{Chaparro-Herrera et al. (2021)} se impulsó su conservación junto a la de las especies de plantas de las que se alimenta. Por tales motivos, este estudio tiene como objetivo analizar la dieta de las tres especies mencionadas, identificando los ítems alimenticios que la componen y llenando vacíos de información de su historia natural.

Métodos

Resultados

En los contenidos analizados de Atlapetes rufinucha se registraron restos de artrópodos y frutos en todas las muestras (N = 7), lo que indicaría una dieta omnívora. A pesar de presentar abundantes restos de artrópodos en los contenidos (P = 23.3%) (Tabla 2), solo se distinguieron restos de insectos de la familia Formicidae (hormigas) del orden Hymenoptera. Entre los restos vegetales encontrados (P = 35%) se identificaron cinco morfoespecies de pequeñas semillas intactas; la más frecuente fue Rubus cf. boliviensis de la familia Rosaceae (FO = 57.1%), seguida de una perteneciente a la familia Poaceae (sp.1) y otra denominada como morfoespecie 1 al no poder determinarse su identidad taxonómica (FO = 42.9% en ambos casos) (Tabla 3). En cuanto a la abundancia relativa, Poaceae (sp.2) y morfoespecie 1 fueron las semillas más abundantes (AR = 58.3% y AR = 29.1%, respectivamente), aunque no fueron las más frecuentemente consumidas (Tabla 3). Además, se encontraron pequeñas rocas (gastrolitos) en las muestras (P = 41.7%) y solo una muestra presentaba semillas trituradas de R. cf. boliviensis, posiblemente debido a la presencia de dichos gastrolitos. En la figura 1 se muestran todas las semillas intactas encontradas en los contenidos de las tres especies analizadas.

Para Heliothraupis oneilli se encontraron restos de artrópodos y frutos en los contenidos estomacales (N = 14), pero con un mayor porcentaje de masa contenida de artrópodos (P = 84.5%) que de frutos (P = 15.5%) (Tabla 2), lo que indicaría que es una especie con una dieta preferentemente insectívora. Entre los ítems de artrópodos que pudieron ser reconocidos se encontraron dos individuos diferentes del orden Hemiptera (chinches), uno de Coleoptera (escarabajos) y otro del orden Blattodea (cucarachas) (Tabla 3). Entre los restos vegetales se encontraron frutos inmaduros y semillas de cuatro tipos, siendo una de la familia Poaceae (sp.3) la más frecuente y abundante (FO = 21.4%, AR = 59.5%), seguida en abundancia por otra del género Cereus de la familia Cactaceae (AR = 35.7%) (Tabla 3). No se encontraron gastrolitos en los contenidos de esta especie.

Finalmente, para Turdus haplochrous también se encontraron restos de artrópodos, pero con una baja masa contenida (P = 4.2%) (Tabla 2); entre ellos fue posible distinguir individuos semidigeridos de larvas de Insecta (C = 74) y restos de otro insecto del orden Dermaptera (Tabla 3). En todas las muestras (N = 4) se encontraron abundantes restos vegetales (P = 94.5%), indicando una dieta preferentemente frugívora. Se identificaron dos morfoespecies de la familia Lauraceae: dos semillas grandes del género Licaria (AR = 66.7%) y otra que solo pudo ser identificada a nivel familia (Fig. 1). Por último, en una sola muestra se encontraron pequeñas rocas en su interior (P = 1.3%) (Tabla 2).

Figura 1. Semillas encontradas en los contenidos estomacales de las tres especies de aves estudiadas. (a) Licaria sp., (b) Lauraceae, (c) Poaceae sp.3, (d) Poaceae sp.1, (e) Poaceae sp.2 (semilla envuelta por lemma arriba y desnuda abajo), (f) Rubus cf. boliviensis, (g) Cereus sp., (h) Morfoespecie 4, (i) Morfoespecie 3, (j) Morfoespecie 2, (k) Morfoespecie 1. 

Discusión

El género Atlapetes es conocido por ser generalista y omnívoro en los hábitats donde vive; constituye uno de los géneros de aves con mayor diversidad y endemismo en los Andes de América del Sur, presentando varias especies restringidas a determinadas alturas y laderas montañosas (^{Remsen & Graves 1995}). ^{Cabrera-Finley et al. (2011)} registraron en la dieta de dos especies de este género varios ítems de artrópodos, identificando a los coleópteros, dípteros e himenópteros como los principales órdenes de insectos. En este estudio solo fue posible identificar himenópteros de la familia Formicidae (hormigas); los demás restos de artrópodos se encontraban muy fragmentados por su manipulación al ser capturados y por la presencia de gastrolitos en el sistema digestivo, lo que imposibilitó su reconocimiento, por lo que no se descarta el consumo de insectos de los órdenes identificados por ^{Cabrera-Finley et al. (2011)}.

^{Zamora (2008)} y ^{Chaparro-Herrera et al. (2021)}, encontraron más de 18 especies de plantas conformando la dieta de frutos para el género Atlapetes en bosques montanos al norte de los Andes, predominando las familias Ericaceae y Melastomataceae. Sin embargo, esas familias no fueron identificadas para A. rufinucha en este estudio, aunque sí se llegaron a diferenciar cinco especies de semillas en los contenidos estomacales, las cuales podrían ser dispersadas. Entre estas se puede destacar el primer registro para esta especie de R. cf. boliviensis, una mora silvestre, y la presencia abundante de semillas de gramíneas (Poaceae) ya encontradas en otros taxones de la misma familia (^{Cabrera-Finley et al. 2011}). Los frutos de la familia Rosaceae podrían ser importantes para las especies de matarroleros ya que R. cf. boliviensis, un arbusto de moras comestibles con una amplia distribución ecológica (^{VMABCC- BIOVERSITY 2009}), tuvo la mayor frecuencia de ocurrencia en la dieta de A. rufinucha en Bolivia. Además, se observó el uso de Hesperomeles obtusifolia (otra rosácea) como alimento para juveniles en cuidado parental por parte de otra especie del género Atlapetes endémica de Colombia (^{Chaparro-Herrera et al. 2021}).

La presencia de numerosos gastrolitos en las muestras de A. rufinucha podría indicar que los utiliza para facilitar la digestión de sus alimentos (^{Hu et al. 2022}). Esto, sumado a que en una muestra algunas semillas estaban trituradas, sugiere que esta especie puede ser un granívoro ocasional (^{Hu et al. 2022}). Sin embargo, la gran mayoría de las semillas estaban intactas, por lo que su rol como dispersor no puede descartarse, lo representaría una mayor importancia ecológica (^{Stoner & Henry 2005}).

Entre los traupidos (tangaras), la mayoría de las especies presentan una dieta omnívora de artrópodos, frutos, semillas y néctar de flores (^{Isler & Isler 1987, Herzog et al. 2016}). Para la especie Heliothraupis oneilli,^{Lane et al. (2021)} registraron, mediante observaciones en campo en el oeste de Bolivia y en una muestra de contenido estomacal, el consumo de artrópodos incluyendo arácnidos (Orden Araneae) e insectos (Orden Orthoptera e Hymenoptera). En este estudio se añaden tres órdenes más de insectos a la dieta de H. oneilli, reforzando su clasificación como preferentemente insectívora. Especies con este tipo de alimentación son consideradas potenciales controladoras de poblaciones de artrópodos en sus hábitats, lo que también es considerado un servicio ecosistémico (^{Whelan et al. 2008}).

^{Lane et al. (2021)} indicaron haber observado individuos de H. oneilli comiendo frutos de un cactus columnar de la especie Cereus yungasensis en Bolivia. En este estudio se confirma la presencia de semillas intactas del género Cereus en contenidos estomacales de esta especie, que podría ser considerada dispersora ocasional de este género de plantas con dispersión zoocórica (Stoner & Henry 2005, ^{Whelan et al. 2008}). Además, el hecho de encontrar restos de frutos inmaduros podría reflejar una baja disponibilidad de frutos maduros en el momento de su colecta, algo común en las estaciones con escasez de agua y nutrientes en bosques secos deciduos a semideciduos (^{Foster 1987}, ^{Jordano 2000}). Esto incentivaría los movimientos migratorios tropicales que se describieron para la especie en ^{Lane et al. (2021)}.

Los túrdidos se destacan por ser omnívoros y generalistas en sus hábitos alimenticios, consumiendo pequeños invertebrados, frutos y semillas (^{Duraes & Marini 2005}). Turdus haplochrous no es una excepción a esta regla, al encontrarse ambos tipos de alimentos en sus contenidos estomacales, aunque con una preferencia alta hacia los frutos. ^{Bosenbecker & Bugoni (2020)} encontraron una amplia variedad de artrópodos en la dieta de tres especies de túrdidos del sur de Brasil, resaltando que para este grupo de aves es importante el consumo de invertebrados. ^{Vidal (2007)} registró en la dieta de otra especie de zorzal (Turdus ignobilis), de amplia distribución, que de 30 individuos solo uno consumió gusanos del suelo, sugiriendo que este ítem es un recurso usado de manera oportunista; podría ser el mismo caso para T. haplochrous.

Según ^{Wheelwright (1985)}, los frutos de mediano tamaño de la familia Lauraceae son principalmente consumidos por aves que poseen una amplia abertura bucal, por lo que su dispersión zoocórica se restringe a especies de aves que alcancen determinados tamaños. Esto resalta el hecho de que se encontraran semillas de esta familia en los estómagos de T. haplochrous, siendo el género Licaria un grupo de árboles y arbustos de semillas de tamaño considerable (>1 cm) con varias especies distribuidas en los mismos bosques húmedos amazónicos (^{Killeen et al. 1994}). Esto destaca la importancia de esta especie para esta familia de plantas, ya que otros frugívoros de menor tamaño no podrían consumirlos y no las dispersarían (^{Wheelwright 1985}, ^{Stoner & Henry 2005}). Un caso similar ocurre con Turdus sanchezorum en Perú, una especie considerada filogenéticamente hermana de T. haplochrous, que fue observada consumiendo frutos de una palma del género Euterpe con semillas de mediano tamaño (^{O’Neill et al. 2011}). ^{Vidal (2007)} y ^{Siqueira et al. (2015)} registraron para las especies de Turdus ignobilis y T. hauxwelli más de siete especies de plantas con semillas medianas a pequeñas en sus dietas, todas registradas en contenidos estomacales y observaciones focales. Estas especies están menos relacionadas filogenéticamente con T. haplochrous, pero presentan una distribución simpátrica (^{Terrill et al. 2014}). Estas similitudes podrían indicar que T. haplochrous también consume frutos con semillas pequeñas, solo que por el bajo número de muestras y la falta de observaciones focales en campo aún no se han registrado en su dieta. Los túrdidos están entre las aves que más contribuyen a la dispersión de semillas, manteniendo la biodiversidad de la flora e influenciando la regeneración de la vegetación en caso de disturbios (^{Gasperin & Pizo 2009}). Por último, al encontrarse un par de pequeñas rocas en un estómago de T. haplochrous se presume que puede deberse a un consumo accidental.

Conclusiones

Atlapetes rufinucha presenta una dieta omnívora, destacándose la mora (R. cf. boliviensis) y las semillas de la familia Poaceae; éstas podrían ser dispersadas por la especie ya que la mayoría se encontraban intactas. Además, se encontró una alta cantidad de artrópodos en los contenidos, pero solo fueron identificados restos de la familia Formicidae. Heliothraupis oneilli presenta una dieta principalmente insectívora, con más de cuatro órdenes de artrópodos registrados hasta el momento, por lo que se podría ser considerada como controladora de poblaciones de insectos. Además, tiene un consumo de frutos de forma complementaria, como los del género Cereus. Finalmente, Turdus haplochrous presenta una dieta principalmente frugívora con algunas larvas de insectos complementándola, encontrándose también semillas intactas de la familia Lauraceae, entre las que se destaca el género Licaria. Ecológicamente, podría ser considerada como dispersora de semillas en los ambientes en los que habita.

Estos resultados constituyen unos de los primeros datos enfocados en la dieta de estas especies en Bolivia. Sin embargo, se recomienda realizar más estudios a profundidad, como análisis de heces u observaciones focales en campo para generar más información sobre la ecología de éstas y otras especies de distribución restringida, aportando a su conocimiento y conservación.