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Ecología en Bolivia

On-line version ISSN 2075-5023

Ecología en Bolivia vol.55 no.1 La Paz Apr. 2020

 

Artículo

 

Variación de la amplitud del nicho isotópico de tres especies de peces en un gradiente de disponibilidad de recursos

 

Isotopic niche width variation of three fish species in a resource availability gradient

 

 

Aldo Echeverría1, Marc Pouilly2 & Danny Rejas1*

1Unidad de Limnología y Recursos Acuáticos, Universidad Mayor de San Simón, Av. Ballivián 591, Cochabamba, Bolivia.
2
Institut de Recherche pour le Développement — UMR BOREA, Museum National d'Histoire Naturelle, 61 rue Buffon F75006 Paris, Francia.

*Autor de correspondencia: danny.rejas@gmail.com

Recibido: 21.08.19, Aceptado: 05.12.19.

 

 


Resumen

Con el objetivo de estudiar el efecto de la disponibilidad de recursos sobre la amplitud del nicho trófico en peces de la Amazonia boliviana, comparamos los nichos isotópicos (como sustituto del nicho trófico) de tres especies de peces (Acestrorhynchus altus, Hoplias malabaricus y Pygocentrus nattereri) en un gradiente de disponibilidad de presas. Tomamos muestras de peces en lagos localizados en la llanura de inundación de los ríos Blanco (baja disponibilidad de presas), Iténez (disponibilidad intermedia) y San Martín (disponibilidad alta), analizamos los ratios de isótopos estables (δ13C and δ15N) y estimamos las elipses estándar y amplitud de nicho isotópico (área) empleando el paquete SIBER en R. Acestrorhynchus altus se comportó como un forrajero óptimo, mostrando un nicho isotópico más amplio a menor disponibilidad de presas y un nicho más estrecho en los sitios con disponibilidad intermedia y alta. Pygocentrus nattereri mostró un nicho más amplio a densidades de presa intermedias, y no encontramos efecto de la disponibilidad de presas sobre la amplitud del nicho trófico de H. malabaricus. Esto indica que, para estas dos especies, factores tales como la selectividad de presas, transparencia del agua, tamaño de la boca y hábitos alimenticios, podrían ser más importantes que la disponibilidad de presas para determinar la amplitud del nicho trófico.

Palabras clave : Amazonia, Bolivia, Ecología trófica, Isótopos estables, SIBER.


Abstract

To study the effect of resource availability on the trophic niche width of fishes in the Bolivian Amazon basin, we compared isotopic niche widths (as a surrogate for trophic niche) of three fish species (Acestrorhynchus altus, Hoplias malabaricus and Pygocentrus nattereri) in a gradient of prey availability. We sampled fishes in lakes located in the floodplain of the rivers Blanco (low prey availability), Iténez (intermediate prey availability) and San Martín (high prey availability), analyzed them for ratios of stable isotopes (δ13C and δ15N), and estimated the standard ellipse and isotopic niche width using the SIBER package in R. Acestrorhynchus altus behaved as an optimal forager, showing wider isotopic niche where prey were less abundant, and less wide isotopic niche in rivers with intermedíate and high prey availability. P. nattereri showed wider trophic niche at intermedíate prey densities and H. malabaricus showed no effect of prey availability on isotopic niche width. This indicates that, for these species, factors such as prey selectivity, water transparency, mouth size or feeding habits, may be more important than prey availability in determining trophic niche width.

Key words: Amazonia, Bolivia, SIBER, Stable isotopes, Trophic ecology.


 

 

Introducción

El nicho ecológico es un concepto fundamental en ecología (Newsome et al. 2007), actualmente definido como un hipervolumen n-dimensional que puede ser representado por componentes biológicos y ambientales (Hutchinson 1957). El nicho trófico es uno de los principales componentes del nicho ecológico, pues ofrece información primaria sobre el uso de recursos (presas) y puede ser relacionado con variables ambientales (hábitat). A menudo, se evalúa la amplitud del nicho trófico estudiando la diversidad de la dieta en el contenido gástrico (Hyslop 1980). Sin embargo, este método presenta limitaciones tales como la dificultad pata medir con precisión la abundancia relativa de los distintos ítems, la falta de integración temporal de la información, y la imposibilidad de incorporar la variabilidad en las tasas de asimilación de las presas (Bearhop et al. 2004, Inger et al. 2006, Robb et al. 2012).

El uso de la varianza de las señales isotópicas de los tejidos de los consumidores fue propuesto por Bearhop et al. (2004) como alternativa para medir la amplitud del nicho trófico, superando las limitaciones anteriormente mencionadas. Los valores de δ13C proporcionan información sobre las fuentes de carbono utilizadas, mientras que los valores de δ15N indican el nivel trófico en el que se encuentra dicha especie (Fry 2006, Grey & Jackson 2012). Asimismo, ambas variables pueden ser utilizadas como los ejes principales dentro del nicho ecológico de Hutchinson (Jackson et al. 2011), representando los componentes biológicos y ambientales en un espacio bidimensional denominado "nicho isotópico" (Newsome et al 2007).

Varios estudios han tratado de determinar el efecto de la disponibilidad de recursos sobre la amplitud del nicho isotópico, mostrando que estas variables pueden estar directa (Brush et al. 2014) o inversamente relacionadas (Young & Ferguson 2014), pero también que la amplitud del nicho puede ser independiente de la disponibilidad de recursos (Jayasinghe et al. 2014). Una relación directa (positiva) entre disponibilidad de recursos y amplitud del nicho puede ser explicada por la teoría clásica de la competencia, que establece que la coexistencia entre especies es sobrellevada a través de la diferenciación de nichos (o segregación), que reduce la competencia (Pianka 1974, Pianka 1976). La teoría clásica de la competencia predice que la amplitud del nicho será menor cuando los recursos sean escasos y mayor cuando los recursos sean abundantes. Por otro lado, una relación inversa concuerda con la teoría del forrajeo óptimo (MacArthur & Pianka 1966, Townsend & Winfield 1985, Rooney et al. 2006), que sugiere que los animales son capaces de elegir sus recursos con el fin de maximizar la ganancia neta de energía en el menor tiempo posible. En este sentido, la teoría del forrajeo óptimo predice que los organismos poseerán nichos isotópicos más estrechos en condiciones favorables, debido a un proceso de especialización relacionado a la gran oferta alimenticia disponible. Cuando la disponibilidad de recursos disminuye, la amplitud de nicho incrementa debido a que el forrajeador se ve obligado a usar la mayor variedad de recursos para sobrevivir. Por último, la ausencia de relación entre la disponibilidad de los recursos y la amplitud del nicho responde a la teoría de la inflexibilidad (Connor & Simberloff 1983, Correa & Winemiller 2014), que sugiere que las variaciones de la amplitud del nicho no pueden ser explicadas sólo por la disponibilidad de recursos, pues existen otros factores externos que la determinan.

La parte alta de la cuenca amazónica presenta un amplio rango de variación de productividad primaria y secundaria. Al mismo tiempo, existen varias especies de peces con amplia distribución (Rejas & Maldonado 2000, Pouilly et al. 2004) que, como consecuencia, habitan en un amplio rango de variación de disponibilidad de recursos. Esto proporciona el marco ideal para determinar el efecto de la disponibilidad de recursos sobre la amplitud del nicho isotópico de tres especies de peces piscívoros de amplia distribución en las tierras bajas bolivianas: Acestrorhynchus altus, Hoplias malabaricus y Pygocentrus nattereri.

Partiendo de esa base conceptual, se plantearon tres hipótesis alternativas para explicar las variaciones de la amplitud del nicho isotópico de esas tres especies en tres sistemas acuáticos diferenciados por su disponibilidad de recursos: i) La amplitud del nicho será mayor en ambientes con mayor disponibilidad de presas (teoría de competencia clásica); ii) la amplitud de nicho se verá reducida en ambientes con mayor disponibilidad de presas (teoría del forrajeo óptimo) y iii) las variaciones en la amplitud del nicho serán independientes de la disponibilidad de recursos (teoría de la inflexibilidad).

 

Área de estudio

El estudio se llevó a cabo en los ríos Blanco (aguas blancas), Iténez (aguas claras) y San Martín (aguas mixtas), localizados en la cuenca del río Iténez (noreste de Bolivia) que abarca alrededor de 300.000 km2 en territorios de Brasil y Bolivia, con altitudes que varían entre 126-200 m y una temperatura media de 27°C. La precipitación anual es de 1.400 mm con períodos de lluvias (diciembre a mayo) y seco (junio a noviembre) claramente diferenciados (Pouilly et al. 2012). Los peces se capturaron en dos lagunas de la llanura de inundación de cada río: Zacarías (13°16'S-63°43'W) y La Granja (13°16'S-63°43'W) en el río Blanco; Curichá (12°37'S-63°26'W) y Negra (12°38'S-63°25'W) en el río Iténez; Cambarazal (13°18'S-63°37'W) y Redonda (13°18'S-63°33'W) en el río San Martín (Fig. 1). El río Blanco discurre a través de la llanura aluvial por lo que acumula y transporta gran carga de material sedimentario. Presenta aguas turbias con gran cantidad de material en suspensión, característico de ríos de orígenes andinos de aguas blancas (Maldonado & Goitia 2011). Los ríos Iténez y San Martín drenan principalmente zonas del Escudo Brasileño, compuestas por rocas metamórficas de lenta erosión; tienen poca carga sedimentaria, y concentraciones menores de nutrientes respecto al río Blanco. Sin embargo, la productividad primaria en ambos ríos es mayor respecto a la del río Blanco debido a su mayor transparencia (López Siangas et al. 2012). Pouilly & Camacho (2011) realizaron capturas con una batería de redes igual a la descrita más adelante, mostrando que existe un gradiente de disponibilidad de recursos para los peces piscívoros en estos tres ríos (presas: peces con longitud estándar ≤20 cm).

El río Blanco presenta la menor disponibilidad de presas (X= 528 CPUE), el río Iténez muestra disponibilidad intermedia (867 CPUE) y la mayor disponibilidad de presas se observa en el río San Martín (1.249 CPUE).

 

Métodos

El material fue colectado durante la temporada seca, en tres muestreos en el río Iténez (junio, septiembre y noviembre), y en seis muestreos en los ríos Blanco y San Martín (mensualmente, de junio a noviembre). Todas las lagunas se encuentran cerca al canal principal del río (entre 50 a 200 m), se conectan al río durante el período de inundación, pero se encuentran aisladas durante el período seco. El diseño de muestreo asegura que los peces capturados habitaron las lagunas al menos dos meses, tiempo superior al tiempo medio de vida de los isótopos en el tejido muscular (Tieszen et al. 1983).

Las capturas se realizaron en el marco de un estudio más amplio que incluyó varias otras especies de peces, por lo cual se utilizó una batería de redes agalleras (2.5 m de altura x 25 m de largo) con 20, 25, 30, 35, 40 y 50 mm entre nudos (Pouilly & Camacho 2011). Los peces fueron identificados y se midió la longitud estándar (LE); muestras de 4-5 g de tejido muscular fueron tomadas de la región dorsal, colocadas individualmente en tubos de plástico y congeladas. En laboratorio las muestras fueron liofilizadas, pulverizadas y envasadas en cápsulas de estaño. Los análisis de δ13C y δ15N fueron realizados en el laboratorio de la UC Davis (Stable Isotope Facility laboratory, Davis, California). Para este estudio empleamos muestras de especímenes adultos. El criterio utilizado para la elección del tamaño fue la talla de madurez sexual. Por tanto, analizamos muestras de individuos de A. altus LE ≥ 149 mm (Dieb-Magalhães et al. 2015), H. malabaricus LE ≥ 139 mm (Marques et al. 2007) y Pygocentrus nattereri LE ≥ 140 mm (Duponchelle et al. 2007).

Los ratios de los isótopos fueron expresados en partes por mil (%o) en relación con estándares internacionales: PD Belemnita (PDB) para el carbono y nitrógeno atmosférico para el nitrógeno. Los ratios isotópicos se definen como:

Donde, R = 15N/14N o 13C/12C (Fry 2006).

Puesto que la amplitud del nicho isotópico puede ser afectada por el tamaño de los peces, para cada especie comparamos las medias de longitud estándar de las poblaciones de los tres ríos mediante ANOVAs. Empleamos análisis de regresión lineal para explorar la relación entre el tamaño de los peces (LE) y las señales de 13Cy15N.

Para comparar la amplitud de nicho de cada par de poblaciones, se utilizó la función de estimado posterior del paquete SIBER (Stable Isotope Bayesian Ellipses in R). El programa calcula primero la elipse estándar que describe los datos en el espacio δ13C- δ15N para cada población y el área de esta elipse (Standard Ellipse Area, SEA). Posteriormente, realizamos una corrección aritmética de la elipse (SEAc) para número pequeño de muestras (n<30). Finalmente, el programa calcula un "estimado posterior" que se emplea para construir una Elipse Posterior y sus parámetros derivados, específicamente el área (SEAb). El proceso produce un rango de valores probables para el parámetro calculado, reflejando la incertidumbre en el estimador. Estos valores estimados permiten la comparación de la amplitud de nicho de pares de poblaciones, determinando la probabilidad de que dos áreas de nicho sean diferentes mediante inferencia Bayesiana (Young et al. 2017). Todos los análisis estadísticos fueron realizados en el programa de software libre R 3.0.3 (R Core Team 2014).

 

Resultados

Analizamos un total de 306 muestras de peces: 73 de A. altus, 120 de H. malabaricus y 113 de P. nattereri. Para cada población, analizamos al menos 20 individuos, excepto para la población de A. altus del río Blanco, de la que solamente obtuvimos muestras de 12 individuos. El número de individuos, longitud estándar media y los ratios isotópicos de 13C y 15N de las poblaciones estudiadas se muestran en la tabla 1.

La media de LE de la población de A. altus del río San Martín fue significativamente mayor que las medias de LE de las poblaciones de esta especie en los ríos Blanco e Iténez (ANOVA, p < 0.01, Tukey, valores de p < 0.05; Fig. 2a). No existieron diferencias significativas entre estas dos últimas poblaciones (Tukey, p=0.74). La media de LE de la población de H. malabaricus del río Iténez fue significativamente menor respecto a las medias de LE de las poblaciones de esta especie en los ríos Blanco y San Martín (ANOVA, p < 0.001; Tukey, valores de p < 0.01), no existiendo diferencias significativas entre las poblaciones de estos últimos dos ríos (Tukey, p=0.71; Fig. 2b). Por último, no encontramos diferencias significativas entre las medias de LE de las poblaciones de P. nattereri de los tres ríos estudiados (ANOVA, p= 0.99; Fig. 2c).

No encontramos relaciones significativas entre el tamaño de los peces (LE) y las señales isotópicas de 13C o 15N para ninguna de las poblaciones estudiadas en los tres ríos (R2 entre 0.04 y 0.47, p > 0.05, tabla 1).

La amplitud del nicho isotópico (medida como SEAb) de la población de A. altus del río Blanco (4.99%o2) fue significativamente mayor que las de las poblaciones de esta especie en los ríos San Martín (2.77%o2; p=0.95) e Iténez (1.82 %o2; p=0.99) (Fig. 3). No existieron diferencias significativas entre las poblaciones de los ríos San Martín e Iténez (p=0.93). No encontramos diferencias significativas de amplitud de nicho isotópico (p< 0.95) entre las poblaciones de H. malabaricus de los ríos Blanco (3.36%o2), Iténez (3.61%o2) y San Martín (3.11%o2). La amplitud del nicho isotópico de P. nattereri fue significativamente mayor en la población del río Iténez (3.41%o2) que en las poblaciones de los ríos Blanco (0.87%o2; p = 1) y San Martín (1.69%o2; p = 1). No encontramos diferencias significativas entre las poblaciones de P. nattereri de los ríos Blanco y San Martín (p=0.82).

 

Discusión

Las señales isotópicas de 13C de las tres especies estudiadas mostraron valores menores en el río Iténez, intermedios en río Blanco y mayores en el San Martín. Las variaciones isotópicas de δ 13C se originan en productores primarios: en general las macrófitas acuáticas con vía fotosintética C4 son la fuente de carbono más enriquecida (alrededor de -13%o), el fitoplancton es la fuente de carbono más empobrecida (-33%o o menos) y las plantas terrestres y macrófitas con vía fotosintética C3 varían entre -25%o y -30%o (Manetta et al. 2003, Mortillaro et al. 2015, Rejas 2018). Los valores medios de δ13C encontrados en las poblaciones de los tres ríos estudiados, presentan una variación entre -32.8 y -25.9, lo que corresponde a una cadena trófica mayormente basada en productores primarios con vía fotosintética C3. La señal empobrecida de δ13C observada en el río Iténez podría deberse al uso de fuentes alternativas de carbono que tienen usualmente valores más empobrecidos de δ13C, tales como perifiton (Pouilly et al. 2013) o bacterias metanótrofas (Rejas 2018).

Por otro lado, los valores medios de δ15N de las tres especies (entre 8.5 y 10.4%o) son similares a los encontrados en otros estudios realizados en estas especies (Pouilly et al. 2013, Mortillaro et al. 2015, Carvalho et al. 2018) y se encuentran dentro del rango encontrado para especies piscívoras de la Amazonia (Rejas 2018). Los rangos de variación de δ15N fueron estrechos para las tres especies estudiadas, y están por debajo del rango de variación estimado para un nivel trófico (+2.80 ± 0.40%o para muestras de músculo sin tratamiento para extracción de lípidos; McCutchan et al. 2003), lo que confirma que las tres especies estudiadas son piscívoras especialistas.

Relación entre la longitud del pez y la amplitud del nicho isotópico

Debido a que las tasas de fraccionamiento del 13C a lo largo de la cadena trófica son relativamente pequeñas (+1.30 ± 0.30%o en cada nivel trófico, McCutchan et al. 2003), en general, a nivel poblacional no existe correlación entre el tamaño de los peces y los valores de δ13C a menos que exista un cambio drástico en la dieta a lo largo del ciclo de vida (Tieszen et al. 1983), pues individuos de distintos tamaños suelen alimentarse en base a presas que utilizan las mismas fuentes de carbono (Overman & Parrish 2001). Por otro lado, debido a su factor constante de fraccionamiento (Jepsen & Winemiller 2002), puede existir un efecto de la longitud de los peces sobre su señal de δ15N (Gu et al. 1996a, b,Beaudoin et al. 1999, Overman & Parrish 2001). En el presente trabajo, pese a que encontramos diferencias significativas de longitud estándar entre poblaciones de A. altus y H. malabaricus, estas diferencias no tuvieron efecto sobre las señales isotópicas de 13C y 15N y por tanto sobre la amplitud del nicho isotópico.

Disponibilidad de recursos y amplitud de nicho

La amplitud de nicho de A. altus fue mayor en el río con menor disponibilidad de presas (río Blanco) y disminuyó en los ríos con disponibilidad intermedia y alta. Este patrón nos lleva a la conclusión de que A. altus es un forrajeador óptimo, que elige las presas con mayor valor energético cuando ellas están disponibles. Como consecuencia tiende a especializarse y reducir su nicho trófico/isotópico cuando aumenta la cantidad de presas y tiende a ser más generalista/oportunista cuando la cantidad de presas disminuye. Estudios previos respaldan esta conclusión, pues mencionan que A. altus es un pez principalmente carnívoro, que en condiciones de escasez de recursos es capaz de consumir una gran cantidad de ítems alimenticios tales como escamas de peces, e invertebrados como camarones y moluscos (Rocha et al. 2011, Neuhaus et al. 2016). Por otro lado, Cantanhêde et al. (2008) encontraron que el nicho trófico de A. altus se redujo al aumentar la disponibilidad de presas. Luego de la formación del embalse el Manso (Brasil), las densidades del pequeño pez Moenkhausia dichroura incrementaron, convirtiéndose esta especie en la presa principal para A. altus.

Dentro del rango estudiado, la amplitud del nicho isotópico de H. malabaricus fue independiente de la disponibilidad de presas, es decir que se comporta de acuerdo a lo establecido en la teoría de la inflexibilidad. Ciertas características de esta especie, tales como sus hábitos sedentarios (De Almeida et al. 1997), selectividad por peces pelágicos (Characidae, Poecilidae) en su alimentación (Correa et al. 2012) y tamaño de presas limitado por el tamaño de su boca (Prejs 1987), la hacen una especie especializada. Estas características determinan que su amplitud de nicho isotópico sea limitada, y posiblemente las presas obtenidas por H. malabaricus no reflejen la disponibilidad total de presas presente en su medio ambiente. Sin embargo, no podemos descartar que en un gradiente más amplio de disponibilidad de presas, pueda existir un cambio en los hábitos alimenticios en esta especie. De hecho, nuestros resultados difieren de los registrados por Luz-Agostinho et al. (2008), quienes mencionan que tras la construcción de una represa, la disminución de hábitats, presas y refugios tuvo como efecto un cambio en la dieta, y un aumento en la amplitud del nicho trófico de H. malabaricus por la inclusión de varios ítems, como el camarón (Macrobrachium amazonicum) y algunas especies de Gymnotus. Los valores de SEAc encontrados en nuestro trabajo (3.11-3.61%o2) fueron menores que los registrados para otras especies del género Hoplias en la cuenca del rio Paraná (3.8-5.2%o2; (Philippsen et al. 2015). Lo que indica que H. malabaricus es especialista en comparación con otras especies del mismo género.

De la misma manera, aunque la amplitud de nicho isotópico de P. nattereri fue mayor en el río Iténez que en los ríos Blanco y San Martín, no encontramos un patrón respecto a la disponibilidad de recursos. Al igual que las dos anteriores, P. nattereri es una especie predominantemente piscívora, los peces representan más del 90% de su contenido gástrico (Novakowski et al. 2008, Ferreira et al. 2014) lo que sugiere un alto grado de especialización, que se verá reflejado en un nicho isotópico reducido (Sa-Oliveira et al. 2014). Varios estudios han encontrado que el nicho de P. nattereri es menor al de otros piscívoros (Novakowski et al. 2008, Ferreira et al. 2014), lo que coincide con nuestros resultados, particularmente en los ríos Blanco y San Martín.

El éxito de los peces piscívoros en la captura de sus presas estará influenciado por su dependencia del sentido de la vista (Rodríguez & Lewis Jr. 1997), transparencia del agua (Montenegro et al. 2013), selectividad de presas (Correa et al. 2012) y tamaño de la boca (Prejs 1987). Todos estos factores harán que la disponibilidad de presas para un individuo de una especie determinada, sea diferente de la disponibilidad estimada mediante determinado método de captura.

 

Conclusiones

En síntesis, hemos observado un efecto de la disponibilidad de presas sobre la amplitud del nicho isotópico en A. altus (forrajeo óptimo), mientras que no existió un efecto sobre los nichos isotópicos de H. malabaricus y P. nattereri (teoría de la inflexibilidad). Las tres especies presentan un nicho relativamente estrecho, confirmando resultados obtenidos por ecomorfología (Pouilly et al. 2003). Nuestros resultados sugieren que la amplitud del nicho isotópico de estas últimas dos especies depende de múltiples factores más complejos que simplemente la disponibilidad de presas.

 

Agradecimientos

Este trabajo fue financiado parcialmente por el IRD mediante el proyecto "Trophic Ecology of Amazonian Aquatic Systems" (JEAI-EMAA) y por ASDI mediante el proyecto C-26 "Impacto del pez invasor Paiche (Arapaima gigas) sobre peces nativos de la Amazonia boliviana".

 

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