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Ecología en Bolivia

On-line version ISSN 2075-5023

Ecología en Bolivia vol.54 no.1 La Paz Apr. 2019

 

Artículo

 

Algunos aspectos de la historia natural del murciélago nectarívoro Anoura peruana (Chiroptera, Phyllostomidae) en el valle de La Paz

 

Some aspects of the natural history of nectar-feeding bat Anoura peruana (Chiroptera, Phyllostomidae) in the valley of La Paz

 

 

María Raquel Galeón-Alcón1,3* & Isabel Moya2,3

1Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, calle 27 Cota Cota — Campus Universitario, La Paz, Bolivia. *Autora de correspondencia: mary_raq@hotmail.com
2Colección Boliviana de Fauna, Museo Nacional de Historia Natural, calle 27 Cota Cota Campus Universitario, La Paz, Bolivia
3Fundación PCMB, Programa para la Conservación de los Murciélagos de Bolivia, camino a Sacaba Km 2½ Urb. Las Magnolias, Cochabamba, Bolivia

Recibido: 25.05.18, Aceptado: 31.10.18

 

 


Resumen

Los murciélagos en el valle de La Paz son un grupo poco estudiado, hasta el año 1991 se estimaba la presencia de cuatro especies. Posteriormente en 2015, se reportaron a otras especies, entre ellas al murciélago nectarívoro Anoura peruana. El acelerado crecimiento urbano en la ciudad de La Paz está ocasionando la pérdida por cambio de uso de suelo. Por esto, el objetivo de este trabajo fue brindar aportes al conocimiento de la historia natural y la ecología de Anoura peruana en el Valle de La Paz, para lo cual capturamos murciélagos en tres tipos de áreas. De los murciélagos capturados se colectaron muestras de polen y heces para la determinación de la dieta. Como resultados, presentamos la descripción de sus posibles áreas de forrajeo y refugios. También encontramos que Anoura peruana estaría alimentándose de 14 especies de plantas que componen la vegetación nativa y cultivada a nivel local. Esta información sugiere que A. peruana juega un rol importante en el mantenimiento de los ecosistemas en los valles de La Paz, y además nos permitió proponer algunas acciones que coadyuven a la conservación de esta especie.

Palabras clave: Anoura peruana, historia natural, ecología, dieta, ecosistemas, plantas y valle de La Paz.


Abstract

Bats in the valley of La Paz are a little studied group, until the year 1991 it was estimated the presence of four species. Later in 2015, they were reported to other species, among them the nectar feeding bat Anoura peruana. The accelerated urban growth in the city of La Paz is causing the loss due to land use change. Therefore, the objective of this work was to provide contributions to the knowledge of the natural history and ecology oí Anoura peruana in the Valley of La Paz, for which we captured bats in three types of areas. From the bats captured, samples of pollen and feces were collected for the determination of the diet. As results, we present the description of their possible foraging areas and shelters. We also found that Anoura peruana would be feeding on 14 species of plants that make up the native vegetation and cultivated locally This information suggests that A. peruana plays an important role in the maintenance of ecosystems in the valleys of La Paz and also allowed us to propose some actions that contribute to the conservation of this species.

Key words: Anoura peruana, natural history, ecology, diet, ecosystems, plants and valley of La Paz.


 

 

Introducción

La ciudad de La Paz es considerada la segunda ciudad más grande de Bolivia con una tasa anual de crecimiento urbano de 2.9% habitantes por año (Censo 2012), lo cual tiene consecuencias graves sobre los ecosistemas circundantes como el cambio de uso de suelo en los valles secos (Apaza & Zambrana 2015). Estos cambios ocasionan transformaciones en el hábitat, reduciendo o recambiando las especies nativas, modificando su distribución y en algunos casos provocando el desplazamiento definitivo y la pérdida de biodiversidad (García 1997, Martínez et al. 2010, TNC-GAMLP 2012).

En el valle de La Paz, los efectos de la disminución, pérdida o modificación de la vegetación han sido abordados para explicar los cambios en la diversidad de las aves (Garitano-Zavala & Gismondi 2003, Villegas & Garitano-Zavala 2008, Martínez et al. 2010) y reptiles del género Liolaemus (Apaza 2011). En el caso de los mamíferos, se han realizado estudios sobre las poblaciones de vizcachas (Lagidium viseada), tarukas (Hippocamelus antisensis) y felinos pequeños (Leopardus geoffroyi, L. colocolo y L. jacobita; Moya et al. 2015). En cuanto a los murciélagos, el conocimiento sobre su ecología y estado poblacional en relación a la perturbación del hábitat es mínimo.

Forno & Baudoin (1991) reportaron en este valle a cuatro especies de murciélagos, una de la familia Phyllostomidae (Desmodus rotundus) y tres de Vespertillionidae (Histiotus montanus, Lasiurus cinereus y Myotis albescens). Posteriormente, mediante observaciones y colectas se reportó a cuatro especies adicionales Myotis oxyotus, Nyctinomops macrotis, Tadarida brasilensis y Anoura peruana (Moya et al. 2015); entre éstas, el murciélago nectarívoro del género Anoura (Phyllostomidae: Glossophaginae) se encuentra ampliamente distribuido, desde los valles secos interandinos hasta las tierras bajas (Terán & Aguirre 2007).

Por otro lado, se sabe que las especies de plantas que dependen de los murciélagos para su polinización, presentan adaptaciones morfológicas asociadas a las especies de murciélagos nectarívoros y en ausencia de estos polinizadores sus tasas reproductivas podrían disminuir (Tshapka & Dressler 2002, Moya 2003). Una investigación reciente indica que individuos de A. geoffroyi en el valle seco de Sorata (La Paz), visitan especies de flora nativa permitiendo su permanencia en un ambiente altamente intervenido (Galeón 2012).

Por esto, el conocer y comprender la relación de A. peruana, como único murciélago nectarívoro reportado en el valle de La Paz, con las especies de plantas nativas e introducidas en este valle, será un aporte importante para el desarrollo de acciones de conservación de esta especie (TNC-GAMLP 2012), sobre todo considerando que la única información con la que se cuenta es lo que se conoce de A. geoffroyi, siendo por ahora, un referente para el trabajo que realizamos. El objetivo principal de este estudio fue describir algunos aspectos de la historia natural y la ecología del murciélago nectarívoro Anoura peruana en el valle de La Paz, haciendo énfasis en los tipos de hábitats que ocupa y su relación con la flora nativa. A partir de los aspectos de historia natural analizados, se propone de manera preliminar acciones de conservación para esta especie frente a la presión ejercida por las actividades humanas y el crecimiento de la urbanización.

 

Área de estudio

El valle de La Paz se encuentra entre los 2.412 y 5.000 m de elevación, limita al norte y noreste con la cordillera oriental, al oeste con el Altiplano y al sur con la extensión de los ríos Choqueyapu, Achocalla, Palca y Achumani y lagunas que pertenecen a la parte superior de la Cuenca del río La Paz (Ergueta Sandoval & Aranda 2010). El clima se caracteriza por tener una época seca de mayo a agosto y una época húmeda, de septiembre a marzo. La precipitación media anual oscila entre los 350 y 885 mm. La temperatura promedio varía entre 15 y 18°C, siendo las zonas más bajas las que presentan los promedios de temperatura mayores (Ergueta Sandoval & Aranda 2010, Martínez et al. 2010). Considerando estas características, se decidió realizar el estudio durante la época húmeda, incluyendo los meses de transición, entre septiembre y marzo del 2015, 2016 y principios del 2017.

 

Métodos

El estudio se realizó en 12 localidades de tres áreas con diferentes grados de perturbación. Estos sitios fueron determinados tomando en cuenta capturas anteriores de murciélagos en el valle de La Paz en el marco del proyecto de la reedición del Libro del Valle de La Paz (Moya et al. 2015). Se identificaron seis localidades en el área rural: Palca, Mecapaca, Ananta, Tahuapalca, Jupapina y Huaricana; cinco localidades en el área periurbana: Auquisamaña, Aranjuez, Mallasa, Mallasilla y Achocalla; y una localidad en área urbana: Cota Cota (Fig. 1). En 2015 se realizaron muestreos durante tres noches consecutivas en cada localidad, haciendo un total de 36 noches de muestreo; en 2016 se muestreó en Mallasa y Mallasilla, por dos noches consecutivas, Palca y Tahuapalca cuatro noches consecutivas, haciendo un total de 12 noches de trabajo. Finalmente, durante en 2017 se realizaron muestreos en Palca, Tahuapalca, Mallasa y Cota Cota durante tres noches consecutivas, haciendo un total de 12 noches de trabajo (Tabla 1).

 

Para la captura en todas las localidades se empleó tres redes de neblina de 6 m de largo y 2.5 m de alto, ubicadas al azar entre la vegetación nativa, áreas donde se encontraban plantas con flores que podrían ser parte del alimento de esta especie y cerca de los cultivos. Las redes estuvieron activadas entre las 18:30 pm y 02:00 am y fueron revisadas de forma permanente cada 45 minutos.

Así mismo, utilizando redes de mano se realizaron capturas de murciélagos alrededor de la vegetación compuesta por cactáceas y agaváceas, considerando que son especies de plantas altamente visitadas por murciélagos nectarívoros debido a su producción de néctar y sus características quiropterofílicas (Fleming et al. 1996). Cada localidad o punto de muestreo donde se observó actividad de murciélagos sobre plantas que tenían flores, fue georreferenciada. De cada individuo capturado se tomaron datos biométricos estándar, como largo del antebrazo, largo total, largo de la pata derecha, largo de la oreja derecha, el peso, el sexo del animal, la edad y el estado reproductivo. Los individuos colectados fueron identificados considerando la ausencia de los arcos cigomáticos, el tamaño del cráneo (>25.5 mm) y otras características morfológicas sugeridas por Mantilla-Meluk & Baker (2010). Esta identificación fue complementada utilizando claves taxonómicas (Díaz et al. 2011).

Dieta

Para evaluar la dieta, se colectó el polen del pelaje y de las heces utilizando un hisopo de algodón delgado y humedecido en agua destilada, el cual fue, posteriormente, guardado en un tubo eppendorf de 1.5 ml. En laboratorio se realizó la acetólisis de los granos de polen (Faegri & Iversen 1950). La identificación de los granos de polen se realizó a través de la comparación con una colección de referencia creada a partir de las muestras de flores colectadas en campo y atributos definidos en las claves palinológicas de Heusser (1971), Colinvaux et al. (1999) y Roubik & Moreno (1991).

Áreas de forrajeo de A. peruana

Para describir las áreas de forrajeo de A. peruana se eligieron dos localidades Palca y Tahuapalca, considerando el éxito de captura. Solo se trabajó en estas localidades debido a las limitaciones en tiempo y recursos disponibles. Tanto en Palca como en Tahuapalca se realizaron ocho transectos de Gentry de 2 x 50 m (=100 m2) para evaluar la estructura de la vegetación, se consideraron todas las plantas que tenían un DAP mayor a 2.5cm (Gentry 1995, Mostacedo & Fredericksen 2000). Algunos datos tomados en campo fueron, nombre de la especie, altura y presencia de flores. Cuando hubo flores el polen de estas fue colectado, lo que nos permitió contar con una colección de referencia, siguiendo el mismo protocolo usado para la toma de polen en los murciélagos (Faegri & Iversen 1950).

Con la información obtenida de los transectos se calculó el índice de Valor de Importancia (IVI): IVI = Ar + Fr + Dr, donde Ar es la abundancia relativa de la especie, Fr = frecuencia relativa de la especie y Dr = dominancia relativa de la especie. Este índice revela la importancia ecológica relativa de cada especie vegetal (Curtis & McIntosh 1951, Mostacedo & Fredericksen 2000). De esta manera, es posible saber si en las localidades de estudio las especies quiropterofílicas tienen o no un alto IVI ecológico.

Por otra parte, considerando que los refugios son un recurso limitante para la presencia de algunas especies de murciélagos (Kunz et al. 2003), se realizó una búsqueda intensiva de refugios en las 13 localidades muestreadas con ayuda de los pobladores locales. En cada posible refugio se buscó indicios, como heces, que nos permitan saber si era o no usado por murciélagos.

 

Resultados

En total se empleó un esfuerzo de 8100 m*h de red, siendo el área rural donde mayor esfuerzo se empleó (4.320 m*h de red), seguido de la zona peri urbana (2.970 m*h de red) y el área urbana (810 m*h de red; Tabla 1). Con este esfuerzo se capturaron 12 individuos de la especie A. peruana (9 machos y 3 hembras), de los cuales 10 fueron capturados en el área rural, cuatro en Palca y seis en Tahuapalca; y dos en el área periurbana, uno en Mallasa y uno de Mallasilla (Tabla 2). Seis de ellos se encontraban activos reproductivamente: dos hembras preñadas y cuatro machos escrotales.

Dieta

Se identificó, dentro de la dieta de estos murciélagos, 14 especies de plantas pertenecientes a diez familias (Fig. 2), las cuales fueron registradas a partir de siete muestras de polen del pelaje y cinco muestras de heces provenientes de los 12 especímenes capturados. De éstas, nueve son especies nativas del valle: Trichocereus bridgesii, Oreocereus fossulatus (Cactaceae), Abutilon sp. (Malvaceae), Passiflora sp. (Passifloraceae), Nicotiana glauca, Dunalia brachyacantha, Datura sp. (Solanaceae), Salvia haenkei (Lamiaceae) y Tecoma sp. (Bignoniaceae). Cuatro son cultivadas: Inga feuillei (Fabaceae), Nicotiana tabacum (Solanaceae), Ipomoea tricolor (Convolvulaceae), Matthiola incana (Brassicaceae); mientras que una es exótica cultivada, Agave americana (Agavaceae) (Tabla 3).

 

Áreas de forrajeo

En la localidad de Palca se registró 26 especies de plantas pertenecientes a 13 familias, siendo las más abundantes: Tecoma stans, Furcraea foetida, Eucalyptus spp. y Nicotiana glauca, además de plantas cultivadas como el pacay Inga adenofila y el higo Ficus sp. (Fig. 3a). Por su parte, la localidad de Tahuapalca contó con 23 especies pertenecientes a 13 familias, siendo las más abundantes: Tecoma stans y Trichocereus bridgesii; estando también presentes especies de plantas cultivadas como el pacay y el higo (Figura 3b).

Para ambas localidades, los géneros de plantas que presentaron los mayores valores de IVI fueron Furcraea foetida, Baccharis sp. 2, Dodonaea viscosa, Agave americana, Trichocereus bridgesii, Eucalyptus spp., y Tecoma stans (Tabla 4). De éstas, el polen de Agave americana, Trichocereus bridgesii y Tecoma stans, fueron encontrados en el pelaje y heces de A. peruana.

Adicionalmente, se identificaron cinco posibles refugios. En Palca se encontró una cueva donde se observaron rastros de heces de murciélagos insectívoros y una mina abandonada donde se observaron salir murciélagos en la noche, pero no se pudieron identificar. En Tahuapalca se encontró una mina abandonada de corta profundidad con presencia de heces de murciélagos hematófagos e insectívoros, y finalmente, tanto en Ananta como en el campus universitario de Cota Cota se registró una cueva con rastros de heces de murciélagos insectívoros y restos de insectos (Fig. 4).

Discusión

En años previos y durante los años que llevamos a cabo el presente estudio, en localidades del valle como Mallasa y Mallasilla, se observó murciélagos nectarívoros visitando las flores de plantas del género Nicotiana solo durante la época húmeda (de octubre a marzo), no pudiendo ser observados durante los meses de la estación seca (abril a septiembre). Esta presencia de los murciélagos nectarívoros durante la época húmeda puede estar respondiendo por un lado al incremento de la temperatura llegando a los 18ºC promedio (Montes de Oca 1997) en comparación a los 6.3ºC de temperatura promedio en época seca (Miranda et al. 2015), y por otro a la disponibilidad de recursos alimenticios sabiendo que muchas de las plantas florecen durante los meses más húmedos (Beck et al. 2015). Sin embargo, consideramos que es necesario realizar más estudios para determinar si A. peruana realiza migraciones estacionales y altitudinales subiendo hasta los 3.300 m durante los meses más cálidos, y buscando áreas más bajas y cálidas durante los meses de la época seca.

Por otro lado, la presencia de hembras preñadas y machos escrotales durante la época húmeda puede estar directamente relacionado con la disponibilidad de alimento. (Fleming et al. 1972, Duarte & Talamoni 2010, Vela 2013), coincidiendo con estudios realizados en bosques de Brasil donde murciélagos nectarívoros como A. geoffroyi, A. caudifer y Glossophaga soricina mostraron patrones de reproducción sincronizados con la temporada de alta disponibilidad de recursos alimenticios (Zortéa 2003). Así mismo, Leptonycteris curasoae en el norte de Venezuela presentó un ciclo reproductivo y de movimiento fuertemente influenciado por la disponibilidad de alimentos (Martino et al. 1998).

En cuanto a la dieta de A. peruana, las plantas identificadas corresponden en su mayoría a especies nativas del valle de La Paz como las cactáceas Trichocereus bridgesii y Oreocereus fossulatus, las solanáceas Nicotiana glauca, Dunalia brachyacantha y Datura sp., y otras como Abutilon sp., Salvia haenkei y Tecoma sp. (Zenteno-Ruiz & Moya-Huanca 2015, Beck & Zenteno-Ruiz 2015). Estas plantas presentan una distribución heterogénea con diferentes tipos de hábitos y formas de vida (Beck & Zenteno-Ruiz 2015), algunas se encuentran formando parches grandes, como las solanáceas y bignoniáceas; otras formando parches pequeños, como las cactáceas y las malváceas. Se sabe que, cactáceas, solanáceas, malváceas y bignoniáceas han sido reportadas también en la dieta de Anoura geoffroyi en el Valle de Sorata en Bolivia y en un bosque seco en Perú (Arias et al. 2009, Galeón 2012), por lo que consideramos que son plantas que juegan un rol muy importante en la dieta del género Anoura dentro los valles secos andinos.

Por otra parte, en las muestras de pelo y heces de estos murciélagos también se encontró polen que correspondieron a especies cultivadas, como el alhelí de jardín (Matthiola incana), la campanita (Ipomoea tricolor), especies económicamente importantes como el tabaco (Nicotiana tabacum), el pacay (Inga feuillei), el tumbo y el maracuyá (Passiflora sp.). Estas especies de plantas han sido previamente reportadas en estudios de dieta de otras especies nectarívoras como Glossophaga soricina en Perú (Arias et al. 2009) y Anoura geoffroyi en Bolivia (Galeón 2012). Si bien, se cuenta con pocos individuos capturados, el haber encontrado estas especies de plantas económicamente importantes dentro de su dieta, nos permite pensar que los murciélagos podrían estar aportando a su reproducción. Esta información, tiende a ser importante al momento de generar sugerencias que incorporen acciones de sensibilización a la población sobre el rol ecológico de estos murciélagos.

Cabe señalar la importancia de las especies cultivadas para A. peruana (Kunz et al. 2011), las cuales podría ser uno de los recursos que permitan que este tipo de murciélagos aun lleguen durante la época húmeda hasta las localidades periurbanas de la ciudad de La Paz. Los agaves y las cactáceas presentan valores de néctar y azúcares que las hacen buen recurso alimenticio y energético para los murciélagos (Simmons & Wetterer 2002), por esto no es raro encontrarlo en su dieta. El Agave americana es una especie exótica cultivada de gran tamaño (Lara 2015) con un gran potencial colonizador y que se encuentra de manera abundante en el valle de La Paz (séptimo lugar en el IVI) y fue también registrado en la dieta de A. peruana. Los agaves juegan un rol alimenticio muy importante para los murciélagos nectarívoros a lo largo de su distribución, puesto que, representan la mayor parte de la dieta de estos murciélagos, tal es el caso de Leptonycteris curasoae en México y Venezuela, donde se ha demostrado una estrecha relación entre la reproducción de estos agaves y sus patrones de movimiento (Nassar et al. 2003, Lemke 2005).

Por otro lado, no todas las flores de plantas visitadas por A. peruana en el valle de La Paz presentan características quiropterofílicas, por ejemplo, las flores de Martthiola incana, Ipomoea tricolor y Abutilon sp., son pequeñas y con poca cantidad de estambres. Es posible que A peruana esté aprovechando la abundancia de estas plantas durante sus periodos de floración, tratando de esta forma de compensar la energía que necesita para su desarrollo usando los recursos disponibles sean o no plantas quiropterofílicas.

Por último, contrario a lo esperado, no se encontró polen de bromelias en la dieta de estos murciélagos, aunque en el valle existen diferentes especies (Zenteno-Ruiz & Moya-Huanca 2015), y que, en otras áreas de estudio como el valle de Sorata, fueron reportadas como un ítem muy importante en la dieta de varias especies nectarívoras del género Anoura (Tschapka 2005, Muchhala et al. 2005, Galeón 2012). Tampoco se encontró polen de eucalipto a pesar de que se pensaba que podría ser parte de su dieta, teniendo como evidencia el registro de esta especie en la dieta de A. geoffroyi en el valle de Sorata (Galeón 2012). Si bien los posibles refugios encontrados en Palca, Tahuapalca, Mallasa y el campus universitario de Cota Cota se encontraban cerca de las áreas de posible forrajeo (Fig. 4), se debe realizar estudios de radiotelemetría que permitan evaluar las distancias y las áreas de vuelo de la especie, a fin de entender el uso de hábitat de estos murciélagos.

Finalmente, nuestro estudio permitió identificar a las especies de plantas que son importantes de mantener para asegurar la permanencia de estos murciélagos en el valle. Algunas plantas, identificadas en la dieta de A. peruana, podrían ser también ornamentales, tal es el caso de Nicotiana. En este sentido, sugerimos a la alcaldía de La Paz utilicen plantas no solo ornamentales, en la generación y adecuación de áreas verdes, sino también otras que puedan ser un recurso para animales silvestres, como los murciélagos. Por otro lado, considerando el éxito de captura de murciélagos nectarívoros, y las características del hábitat, donde aún se mantienen parches de vegetación nativa que incluyen especies de las cuales estos murciélagos se alimentan, planteamos que las localidades de Palca y Tahuapalca puedan ser propuestas como Sitios Importantes para la Conservación de Murciélagos (SICOM), de acuerdo a los criterios de amenaza que dispone la Estrategia para la Conservación de los Murciélagos de Latinoamérica y El Caribe y que consideren acciones de sensibilización y educación dirigido a aquellas personas que conviven con estos animales.

 

Conclusiones

El murciélago nectarívoro Anoura peruana se encuentra en estas localidades del Valle de La Paz: Palca, Tahuapalca, Ananta y Jupapina; y en las áreas urbanas de Mallasa, Aranjuez y Cota Cota. Se alimenta del néctar de flores de 14 especies de plantas de las cuales Inga, Nicotiana, Tabaco, Trychocereus y Agave estuvieron presentes con mayor frecuencia en los individuos capturados. No todas las plantas que conforman la dieta de A peruana presentaron características quiropterofílicas, como por ejemplo Abutilon sp., Matthiola incana e Ipomoea tricolor. Sin embargo, su floración anual y su producción de néctar pueden estar influyendo para ser visitadas por estos murciélagos.

Los parches de vegetación donde la especie forrajea, están conformados por especies nativas de cactáceas, solanáceas y agaváceas. De acuerdo al IVI las especies quiropterofílicas: Furcraea sp., Eucalyptus sp., Trichocereus bridgessi, Agave americana y Tecoma stans presentan un valor de importancia mayor.

 

Agradecimientos

A las becas Erika Geyger del Instituto de Ecología por el financiamiento del proyecto, a las comunidades que tanto indirecta como directamente han estado apoyando en la realización del trabajo principalmente nocturno, y sobre todo han aprendido y valorado la presencia de los murciélagos en sus comunidades. A la Fundación Programa para la Conservación de los Murciélagos y la Biodiversidad PCMB, por su apoyo logístico y al equipo de voluntarios que trabajan dentro de esta iniciativa, particularmente a Ibeliz Manrriquez, Emili Jimenez, Paola Solares, Americo Guzman, Odell Kittelson. Al equipo de botánica, Giovana Morejón y otros estudiantes de la Carrera de Biología de la FCPN y al Área de Mastozoología de la Colección Boliviana de Fauna por facilitarme el espacio y las muestras para la verificación de la especie de A. peruana. Al Herbario Nacional de Bolivia y a Teresa Ortuño por el uso del laboratorio de palinología para las identificaciones de polen.

 

Referencias

Aguirre, L., C. Mamani, K. Barboza & H. Mantilla-Meluk. 2010. Lista actualizada de murciélagos de Bolivia. Ecología en Bolivia 27: 1-7.

Apaza, K. 2011. Distribución potencial de una lagartija endémica Liolaemus sp. nov. frente al cambio de cobertura y uso del suelo en el Valle de La Paz. Bolivia. Centro de Levantamientos Aeroespaciales y Aplicaciones SIG para el Desarrollo Sostenible de los Recursos Naturales. Universidad Mayor de San Simón, Cochabamba. 82 p.        [ Links ]

Apaza, K.S. & C. Zambrana. 2015. Cambio en la cobertura y uso de suelo en el valle de La Paz. pp. 787-794. En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un Valle de La Paz. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Arias, E., R. Cadenillas & V. Pacheco. 2009. Dieta de murciélagos nectarívoros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes - Perú. Revista Peruana de Biología 16(2): 187–190.

Beck, S.G., E. García, L.N. Thompson, R.I. Meneses, F. Zenteno, R.P. López & A. Fuentes. 2015. Paisajes, ecoregiones y vegetación. pp. 113-158. En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un Valle de La Paz. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Beck, S.G. & F.S. Zenteno -Ruiz. 2015. Las plantas del Valle de La Paz. pp. 304 -372. En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un Valle de La Paz. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Censo. 2012. Datos del censo de la población de Bolivia. Instituto Nacional de Estadística, La Paz. 177 p.

Colinvaux P., L.N de Oliveirax & J. Moreno - Patiño. 1999. Amazon: Pollen manual and atlas, 1era Edic. Editorial CRC Press., Amsterdam. 344 p.

Curtis, J. & R. McIntosh. 1951. An upland forest continuum in the prairie-forest border region of Wisconsin. Ecology 32: 476-496.

Díaz, M., L. Aguirre & R. Barquez. 2011. Clave de identificación de los murciélagos del Cono Sur de Sudamérica. Centro de Estudios en Biología Teórica y Aplicada, Cochabamba. 94 p.

Duarte, A.P. G. & S.A. Talamoni. 2010. Reproduction of the large fruit-eating bat Artibeus lituratus (Chiroptera: Phyllostomidae) in a Brazilian Atlantic forest area. Mammalian Biology 75: 320-325.

Ergueta Sandoval, P. & K. Aranda (eds.). 2010. Transitando la diversidad: Paisajes naturales y culturales del Municipio de La Paz. TROPICO, Municipio de La Paz y FUNDESNAP, La Paz. 192 p.

Faegri, K. & J. Iversen. 1950. Texbook of modern pollen analysis. 4ta Edic. Editorial Munkgaard, Copenhagen. 169 p.

Fleming, T.H., E.T. Hooper & D.E. Wilson. 1972. Three Central American bat communities: structure reproductive cycles and movement patterns. Ecology 53: 555-569.

Fleming, T.H., M.D. Tuttle. & M.A. Horner. 1996. Pollination biology and the relative importance of nocturnal and diurnal pollinators in 3 species of Sonoran Desert columnar cacti. Southwestern Naturalist 41:257–269.

Forno, E. & M. Baudoin. 1991. Historia Natural de un Valle de Los Andes: La Paz. Ed. Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés. 559 p.

Galeón, M.R. 2012. Dieta y Patrones de movimiento de Anoura geoffroyi que habita la gruta de San Pedro en Sorata. Dpto. La Paz. Tesis de licenciatura en biología, Universidad Mayor de San Andrés, La Paz. 68 p.

Garitano-Zavala, A. & P. Gismondi. 2003. Variación de la riqueza y diversidad de la ornitofauna en áreas verdes urbanas de las ciudades de La Paz y El Alto. Bolivia. Ecología en Bolivia 38(1):65-78.

García, E. 1997. Composición florística y ecología de las comunidades ruderales de las calles de la ciudad de La Paz. Ecología en Bolivia 29: 1-18.        [ Links ]

Gentry, A. 1995. Patterns of diversity and floristic composition in Neotropical montane forests. pp. 146–194. En: Bullock, S.H., H.A. Mooney & E. Medina (eds.) Seasonally Dry Tropical Forests. Cambridge University Press, Cambridge.

Heusser, C.1971. Pollen and spores of Chile. The University of Arizona Press, Tucson. 167p.         [ Links ]

Kunz, T. & L. Lumsden. 2003. Ecology of cavity and foliage roosting bats. pp. 3-89. En: Kunz, T. (eds.). Bat Ecology. The University of Chicago Press, Chicago.

Kunz, T., E. Braun de Torrez, D. Bauer, T. Lobova & T. Fleming. 2011. Ecosystem services provided by bats. Issue The year in Ecology and Conservation Biology 4-6.

Lara, R. 2015. La familia Amaryllidaceae en la Cuenca del Valle de La Paz. pp. 245 -254. En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un Valle de La Paz. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Lemke, T. 2005. Foraging ecology of the Long - Nosed Bat Glossophaga soricina with respect to resource availability. Ecology 65 (2): 538-548.        [ Links ]

Mantilla-Meluk, H. & R. Baker. 2010. New species of Anoura (Chiroptera: Phyllostomidae) from Colombia, with systematic remarks and notes on the distribution of the A. geoffroyi complex. Occasional Paper Museum of Texas Tech University 92: 1 -19.

Martínez, O., M. Olivera, C. Quiroga & I. Gomez. 2010. Evaluación de la avifauna de la ciudad de La Paz. Bolivia. Revista Peruana de Biología 17(2): 197 – 206.

Martino, A., A. Arends & J. Aranguren. 1998. Reproductive pattern of Leptonycteris curasoae Miller (Chiroptera: Phyllostomidae) in northern Venezuela. Centro de Investigaciones en Ecología y Zonas Áridas UNEFM. Mammalia 62 (1): 69-76.

Miranda, G., Campero S. & O. Chura. 2015. Caracterización del clima del valle de la ciudad de La Paz. pp. 40-61. En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un Valle de La Paz. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Montes de Oca, I. 1997. Geografía y recursos naturales de Bolivia. EDOBOL, La Paz. 614 p.        [ Links ]

Mostacedo, B. & T. Fredericksen. 2000. Manual de métodos básicos de muestreo y análisis de ecología vegetal. BOLFOR, Santa Cruz. 82 p.

Moya, M.I. 2003. Influencia de la cercanía de Pseudobombax longiflorun (Bombacaceae) a las islas de bosque sobre los eventos de polinización en la Estancia El Porvenir del Dpto. Beni. Tesis de licenciatura en biología, Universidad Mayor de San Andrés, La Paz. 51p.

Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) 2015. Historia Natural de un Valle de La Paz. 2da Edic. Museo Nacional de Historia Natural, La Paz. 801 p.

Muchhala, N., P. Mena, & L. Albuja. 2005. A new species of Anoura (Chiroptera: Phyllostomidae) from the Ecuadorian Andes. Journal of Mammalogy 86:457-461.

Nassar, J., H. Beck, L. Sternberg & T. Fleming. 2003. Dependence on cacti and agaves in nectar-feeding bats from Venezuelan arid zones. Journal of Mammalogy 84:106-116.

Roubik, D. & J.E. Moreno. 1991. Pollen and spores of Barro Colorado Island. Monographs in Systematic Botany. The Missouri Botanical Garden 36: 1 – 268.

Simmons, N. & A. Wetterer. 2002. Phylogeny and convergence in cactophilic bats. pp. 87-121. En: Fleming T. & A. Valiente -Banuet (eds.) Columnar Cacti and Their Mutualists: Evolution, Ecology and Conservation. University of Arizona Press, Tucson.

Tschapka, M. & S. Dressler. 2002. Chyropterophily: on bat – flowers and flower bats. Curtis’s Botanical Magazine 19: 114-125.

Tschapka, M. 2005. Reproduction of the bat Glossophaga commissarisi (Phyllostomidae: Glossophaginae) in the Costa Rican rain forest during frugivorous and nectarivorous periods. Biotropica 37: 409-415.        [ Links ]

Terán, M. & L.F. Aguirre. 2007. Subfamilia Glossophaginae Bonaparte (1845). Pp. 227-236. En: Aguirre, L.F. (ed.) Historia Natural, Distribución y Conservación de los Murciélagos de Bolivia. Editorial Fundación Simón I. Patiño, Santa Cruz.

TNC-GAMLP (The Nature Conservancy & Gobierno Autónomo Municipal de La Paz). 2012. Informe de diagnóstico del Sistema Municipal de Áreas Protegidas de La Paz. 251 p.        [ Links ]

Vela, I.M. 2013. Variaciones en la fenología reproductiva de las especies de murciélagos en dos sistemas ganaderos: efecto de la disponibilidad de recursos. Tesis de maestría, Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá. 89 p.

Villegas, M. & A. Garitano-Zavala. 2008. Las comunidades de aves como indicadores ecológicos para programas de monitoreo ambiental en la ciudad de la Paz. Bolivia. Ecología en Bolivia 43(2): 146-153.

Zenteno, F.S. & A.L. Moya -Huanca. 2015. Cactáceas del valle de La Paz: plantas suculentas y espinosas. pp. 285-292. En: Moya I., R. Meneses & J. Sarmiento (eds.) Historia Natural de un Valle de La Paz, Museo Nacional de Historia Natural, La Paz.

Zortéa, M. 2003. Reproductive patterns and feeding habits of three nectarivorous bats (Phyllostomidae: Glossophaginae) from of Brazilian Cerrado. Ecología y Recursos Naturales. Brazil Journal Biology 63(1): 159-168.         [ Links ]

 

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