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Ecología en Bolivia

Print version ISSN 1605-2528On-line version ISSN 2075-5023

Ecología en Bolivia vol.49 no.3 La Paz Dec. 2014

 

Artículo

 

Monitoreo de las aves para detectar el cambio de la calidad ecosistémica en los bofedales altoandinos

 

Bird monitoring to detect changes in the ecosystem quality of high Andean wetlands

 

 

Kazuya Naoki1*, Carlos Miguel Landivar2 & M. Isabel Gómez3

1Centro de Análisis Espacial, Instituto de Ecología, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 10077, Correo Central, La Paz, Bolivia.
* Autor de correspondencia: kazuya.naoki@gmail.com

2Carrera de Biología, Universidad Mayor de San Andrés, Calle 27 Cota Cota, La Paz, Bolivia.
3Colección Boliviana de Fauna - Museo Nacional de Historia Natural, Calle 26 Cota Cota, La Paz, Bolivia

 

 


Resumen

Los bofedales altoandinos son considerados como uno de los ecosistemas más vulnerables bajo el cambio climático global que afecta a la dinámica hidrológica proveniente de los glaciares severamente reducidos. Este estudio propone un diseño para un programa del monitoreo de las comunidades de aves como indicadores de la salud de esos ecosistemas. El estudio fue realizado en 40 bofedales de cinco valles de la vertiente occidental de la Cordillera Real (Bolivia) entre 2013 y 2014. La avifauna fue cuantificada por el método de conteo de puntos con un radio de observación ilimitado, estableciendo sistemáticamente tres puntos de observación equidistantes en cada bofedal. La observación de aves fue realizada con la ayuda de un par de binoculares de 10X40 y un telescopio de 25X60. Se analizaron varios aspectos potencialmente importantes para establecer un adecuado programa de monitoreo: el número de bofedales, el número de visitas, el número de puntos de observación, la época de observación y la hora de observación. Según los análisis, se recomienda que el programa contenga por lo mínimo 15 bofedales, idealmente 25-30, y cada uno debe ser visitado por lo mínimo dos veces, idealmente 3-4 veces. Tres puntos de observación equidistantes permiten cubrir casi toda la superficie de bofedales hasta 25 ha y 30 minutos de observación en cada bofedal parece ser suficiente para registrar la mayoría de las aves. La mejor época de observación es la época de transición entre septiembre y noviembre, cuando la actividad de aves es alta y la condición climática es apta para contar con más horas de observación. La observación de aves se puede realizar desde las 7:00 hasta las 17:00 mientras no haya fuertes lluvias, nevadas o vientos.

Palabras clave: Aves, Bofedales altoandinos, Monitoreo, Salud ecosistémica.


Abstract

High Andean bogs are considered as one of the most vulnerable ecosystems under the effects of climate change, which affect the hydrological dynamics supplied from severely reduced glaciers. This study proposes a design for a monitoring program of bird communities as bioindicators of ecosystem health of Andean bogs. The study was conducted in 40 bogs found in five valleys on the western slope of the Cordillera Real (Bolivia) between 2013 and 2014. The avifauna was quantified by point count methods with unlimited observation distance at three observation points equidistantly established in each bog. The observation was carried out with 10X40 binoculars and a 25X60 telescope. We analyzed several potentially important aspects to establish an appropriate monitoring program: the number of bogs, the number of visits, the number of observation points, the season and the time of observation. According to the analysis, we recommend that the program contains at least 15 bogs, ideally 25-30. Each bog should be visited at least twice, ideally 3-4 times. Three equidistant observation points can cover almost the entire surface of bogs up to 25 ha, and 30 minutes of observation in each bog per visit appears to be sufficient to record the most bird species. The best season for monitoring is between September and November, when bird activity is high, and the weather condition is apt to carry out more hours of observation. Bird observation can be conducted from 7:00 until 17:00 unless the weather conditions are unfavorable.

Key words: Andean bogs, Birds, Ecosystem health, Monitoring.


 

 

Introducción

El cambio climático global es una de las principales causas de la disminución de la biodiversidad en el siglo XXI (Groom et al. 2006). Varios efectos del cambio climático ya fueron documentados durante los últimos años. Entre ellos, la reducción de los glaciares en las montañas tropicales alrededor del mundo es excepcionalmente veloz (Francou et al. 2003, IPCC 2013). Como consecuencia de la reducción de los glaciares y el cambio en la dinámica hidrológica proveniente de los mismos, se considera que los bofedales altoandinos son uno de los ecosistemas más vulnerables ante el cambio climático global (Messerli et al. 1997, Anderson et al. 2011).

Los bofedales son formaciones vegetales caracterizadas por la presencia de las turberas formadas por los cojines de plantas de la familia Juncaceae, principalmente Distichia muscoides, Oxychloe andina y Patosia clandestina, y se encuentran en las zonas alpinas y subalpinas de los Andes centrales entre 3.200-5.000 m en el sur de Perú, Bolivia y norte de Chile y Argentina (Squeo et al. 2006). En el departamento de La Paz, al oeste de Bolivia, estos ecosistemas se encuentran a alturas mayores a los 4.100 m y sus comunidades vegetales están dominadas por Distichia filamentosa, D. muscoides, Oxychloe andina, Phylloscirpus deserticola y Plantago tubulosa (Navarro 2011). Se espera que algunas características serán afectadas por el cambio climático global. Por ejemplo, la relación entre el área y la riqueza de especies es uno de los patrones ecológicos más conocidos y mejor establecidos (Losos & Ricklefs 2010). Los bofedales tienen extensiones muy variables, lo que parece explicar buena parte de la variación en su avifauna (Tellería et al. 2006).

Los bofedales son ecosistemas clave porque desempeñan un papel crítico en el mantenimiento de una diversidad particular de fauna que depende de ellos para encontrar su alimento y como sitios de reproducción, influyen en el microclima local, atemperando los rigores de la sequedad medioambiental, además, las comunidades locales que tienen ganado camélido, como alpacas y llamas dependen directamente de éstos ya que los utilizan para el pastoreo de sus rebaños, que son la base de su economía (Cardozo 2003, Squeo et al. 2006). Por estas razones, es importante establecer un programa de monitoreo a largo plazo acerca de su salud ecosistémica: las características fisicoquímicas del agua y del suelo, la composición de flora y fauna, la productividad para la ganadería y la producción de agua para las comunidades humanas (Dangles et al. en este número especial). Entre la fauna terrestre, las aves son uno de los grupos más aptos para dicho monitoreo porque son el grupo con mayor riqueza y abundancia entre los vertebrados. Además, las aves son en general fáciles de detectar e identificar y presentan alta sensibilidad a los cambios ambientales, lo cual las convierte en buenos modelos de estudio para entender cómo varía la biodiversidad en el tiempo y espacio (Morrison 1986, Temple & Wiens 1989, Furness & Greenwood 1993, Carignan & Villard 2002).

El objetivo de este estudio es proponer un diseño de monitoreo de aves para evaluar posibles cambios de la calidad ecosistémica de los bofedales, especialmente la influencia de la extensión y la cobertura vegetal en la riqueza de especies y la composición de la comunidad de aves. Se utiliza como ejemplo los métodos desarrollados dentro del proyecto BIOTHAW en la Cordillera Real (Dangles et al. 2014). Para obtener los datos necesarios bajo el programa de monitoreo y al mismo tiempo se utilice eficientemente los recursos, se han evaluado varios aspectos del diseño: el esfuerzo de muestreo, el número de bofedales estudiados, y la hora del día y la época de año seleccionados para colectar datos de avifauna.

 

Área de estudio

El estudio se realizó en cinco valles de la vertiente occidental de la Cordillera Real (departamento de La Paz, Bolivia): Hichu Khota, Palcoco, Huayna Potosí, Tuni y Condoriri, entre octubre de 2013 y julio de 2014. La temperatura media anual de la zona es de 6.1 ± 0.4ºC, y la precipitación anual es de 667 ± 156 mm/ año según los datos de los últimos 30 años (1984-2013) en la estación meteorológica del Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología (SENAMHI 2014) en Hichu Khota (16º10'36"S - 68º22'52"0,4460 m). La época húmeda dura desde diciembre hasta marzo cuando llueve más de 90 mm/mes y la seca desde mayo hasta septiembre cuando llueve menos de 20 mm/ mes. La temperatura media mensual es más alta durante la época húmeda y de transición llegando casi a 7ºC y es menor durante la época seca (Fig. 1).

Actualmente en la zona de estudio los bofedales son utilizados como sitio de pastoreo de llamas, alpacas, burros, vacas y caballos, especialmente durante la época seca, en la que hay una disminución del material vegetal disponible en la zona. En el sitio de estudio también se observó actividad turística, consistente en senderismo, andinismo y pesca deportiva organizada por los comunarios. Así mismo se observó actividad minera en tres de los cinco valles: Hichu Khota, Huayna Potosí y Tuni.

En estos valles se identificaron 127 bofedales entre 4.400-4.900 m mediante la evaluación de imágenes satelitales de Landsat. Entre éstos, se seleccionaron entre 5-10 bofedales en cada valle, totalizando 40 para el estudio avifaunístico de la zona. Estos fueron elegidos considerando la heterogeneidad de hábitat, heterogeneidad de área (superficie), accesibilidad y una distancia lineal mínima de separación entre ellos de 500 m (Fig. 2). El límite de cada bofedal fue confirmado y reajustado en campo mediante tracking por el borde con un GPS e imágenes satelitales de Quickbird disponibles en Google Earth. El área varió entre 0.27-42.37 ha con la mediana de 2.37 ha. Se consideró que 500 m bastan para considerar a cada uno como unidad experimental independiente basándose en estimaciones de independencia para conteos por puntos (Ralph et al. 1993). Todos los sitios muestreados estuvieron fuera de la influencia de la actividad minera observada en la zona durante el estudio.

 

Métodos

La avifauna fue cuantificada por el método de conteo de puntos con un radio de observación ilimitado (Bibby et al. 2000). En cada bofedal, se estableció sistemáticamente tres puntos de observación equidistantes utilizando ArcGIS 9.3 (Fig. 3). Un observador permaneció 10 minutos en cada punto de observación; así, en cada visita la observación duró 30 minutos independientemente de su área, registrando todas las aves observadas dentro de los límites del bofedal con un par de binoculares de 10x40 y un telescopio de 25x60. Los individuos contados en más de un punto de observación fueron anotados como repetidos y no se consideraron en el análisis. Se consideró que estos tres puntos de observación con radio ilimitado pueden cubrir toda la superficie de cada bofedal desde uno pequeño con menos de 1 hasta 25 ha. Todos los sitios fueron visitados por dos observadores cuatro veces durante la época de transición y la época húmeda (octubre - diciembre de 2013) y dos veces durante la época seca (mayo - julio de 2014). Las observaciones se llevaron a cabo entre las 07:00 y 17:00 horas, excepto en caso de fuertes lluvias, vientos, granizo o nevadas, en cuyo caso se detuvo las observaciones. El orden de visita a cada bofedal durante las repeticiones fue variado, de manera que en cada repetición, el fue visitado a una hora del día diferente. Así mismo se evitó que los mismos observadores visitaran el mismo bofedal. Esto se hizo para evitar posibles sesgos ocasionados por la hora del día o por el observador.

 

Análisis estadístico

Se elaboraron curvas de rarefacción (relación entre la riqueza especifica de aves con el número de sitios muestreados) de cuatro bofedales que tenían áreas entre 1.3-24.0 ha para estimar el esfuerzo de muestreo necesario. También se calculó la riqueza de especies esperada por medio del estimador de Chao utilizando todas las visitas realizadas y se realizaron análisis de correlación de Spearman entre la riqueza de especies esperada y la observada con diferentes números de visitas. Para evaluar el número de bofedales que debe ser monitoreado, se realizaron análisis de regresión entre el área como la variable independiente y la riqueza de especies observada como la variable dependiente, cambiando el número de bofedales considerados en el análisis. La riqueza de especies fue calculada con dos, cuatro y seis visitas para evaluar la posible interacción entre el número de sitios y el número de visitas consideradas en el análisis.

Para evaluar la variación temporal y estacional de las observaciones avifaunísticas, se compararon la riqueza de especies y la abundancia de aves entre tres grupos de hora del día:mañana(7:30-10:00),mediodía(10:00-13:00) y tarde (13:00-17:30); luego entre tres estaciones: transicional (octubre-noviembre 2013), húmeda (noviembre-diciembre 2013) y seca (mayo-julio 2014). Se aplicaron análisis de varianza (ANOVA), utilizando la hora o la estación como la variable independiente y los bofedales como bloques. En el análisis del efecto de la hora del día, se incluyeron 22 de los 40 bofedales, los cuales tenían por lo mínimo una visita en cada uno de los tres grupos de hora del día.

En varios estudios se encontró que hay un efecto del área del fragmento en la riqueza de especies y en la probabilidad de presencia de ciertas especies de aves. Los métodos utilizados para evaluar el efecto de área han sido variables: algunos estudios utilizaron el método de muestreo proporcional, mayor esfuerzo de muestreo en las manchas de mayor área (e.g., Helzer & Jelinski 1999, Davis & Brittingham 2004, Tellería et al. 2006) y otros utilizaron el método de muestreo uniforme, el esfuerzo de muestreo igual en todas las manchas (Vickery et al. 1994, Shake et al. 2012). Para comparar ambos métodos de muestreo, uniforme y proporcional, se generaron dos juegos de datos: 1) la riqueza de especies calculada con el esfuerzo de muestreo uniforme y 2) la riqueza de especies calculada con el esfuerzo de muestreo proporcional al área. Para el segundo juego de datos, se recalculó la riqueza de especies de aves en cada bofedal utilizando solo los registros de un punto de observación para los más pequeños (menores a 3 ha), solo los registros de dos puntos de observación para los medianos (entre 3-10 ha) y los registros de los tres puntos de observación para los grandes (mayores a 10 ha). Se realizaron análisis de regresión lineal simple utilizando el área transformado logarítmicamente como la variable independiente y 1) la riqueza de especies de aves con el muestreo uniforme y 2) la riqueza de especies de aves recalculada con el muestreo proporcional, como las variables dependientes. Todos los análisis estadísticos fueron realizados por el software R ver. 3.1.1. (R Core Team 2014), y el cálculo de la riqueza de especies y la curva de rarefacción fueron realizados por el paquete vegan de R (Oksanen et al. 2013).

 

Validación de los métodos especificidades de los bofedales

Durante todo el periodo del estudio se realizaron 1.661 observaciones dentro de los bofedales, registrándose 2.858 individuos pertenecientes a 41 especies de aves (ver Anexo 1). El número de especies observado por bofedal varió entre 3-21 especies y el número promedio de individuos observado por visita varió entre 1.5-18.7 individuos.

 

Esfuerzo de muestreo para cada bofedal y el número de bofedales para monitorear

El método de conteo de puntos es uno de los métodos más utilizados para la cuantificación de las comunidades de aves y también en programas de monitoreo (Ralph et al. 1995). En general, se consideran suficientes entre 2-4 visitas de 5-15 minutos a cada punto de observación (Sutherland et al. 2004). Este estudio apoya esta conclusión, ya que se detectaron del ca. 65% de las aves de cada bofedal con dos visitas y ca. 80% con cuatro visitas, mientras que el porcentaje de detección no aumentó drásticamente después de cuatro visitas. Además, la relación entre el número de especies observadas y el área de cada bofedal no varió significativamente entre dos, cuatro y seis visitas, ni aumentó el poder estadístico para detectar esta relación (curvas de rarefacción; Fig. 4). Un patrón similar fue encontrado en los estudios (e.g., Siegel et al. 2001). Nuestros resultados mostraron que se requiere monitorear por lo mínimo 15 bofedales e idealmente 25-30 para detectar el efecto del área en la riqueza de especies de aves. Para aumentar el poder estadístico, el número de bofedales monitoreados mostró un efecto más significativo que el número de visitas; por tanto, en el programa de monitoreo se recomienda aumentar el número de bofedales más que el número de visitas realizadas a cada uno (Smith et al. 1995).

 

Variación temporal y estacional

La actividad de las aves tiene una fuerte variación en el transcurso del día: en general, los picos de actividad son alrededor del amanecer y la actividad baja unas horas después. En muchos estudios en las zonas templadas y en las tierras bajas de las zonas tropicales, se realizan o se recomienda que la cuantificación de aves sea solo durante unas horas de la mañana (e.g., Lynch 1995, Jimenez 2000, Shake et al. 2012). Sin embargo, en los bofedales estudiados no se observaron diferencias en la riqueza de especies ni en la abundancia de aves entre los tres grupos de hora: mañana (7:30-10:00), medio día (10:00-13:00) y tarde (13:00-17:30), (F2,42 = 0.049, P = 0.95 para la riqueza de especies, y F2,42 = 0.096, P = 0.91 para la abundancia de aves). No se observó un pico marcado de actividades de las aves temprano por la mañana como en las zonas templadas y en las tierras bajas de las zonas tropicales. Este patrón de actividad de aves permite realizar el monitoreo de aves durante todo el día en esta zona.

Por otra parte, se observó la reducción de la riqueza de especies durante la época seca y también la abundancia de algunas especies fáciles de detectar, como Chloephaga melanoptera. Es posible que toda o parte de la población de algunas especies bajen a menor elevación durante la época seca cuando la temperatura es menor (Fjeldså & Krabbe 1990).

 

Esfuerzo de muestreo uniforme y esfuerzo de muestreo proporcional al área del bofedal

Nuestros datos muestran que en los bofedales el efecto del área en la riqueza de especies aumenta fuertemente en el método de muestreo proporcional (P < 0.001, R2 = 0.52), lo cual incluye tanto procesos ecológicos como el artefacto de muestreo (Cam et al. 2002). Algunos autores recomiendan utilizar el método de muestreo uniforme para evitar la sobreestimación del efecto de área causado por este artefacto de muestreo (Horn et al. 2000). En el caso de los bofedales, la relación es significativa (P < 0.001, R2 = 0.27). Sin embargo, el método de muestreo uniforme es menos eficiente para muestrear las manchas con mayor área y tiende a subestimar la riqueza de especies en las manchas grandes (Schoereder et al. 2004, Nufio et al. 2009). El artefacto de muestreo puede ser separado desde los procesos ecológicos utilizando la probabilidad de detección (Schoereder et al. 2004). El método de conteo de puntos con un radio de observación ilimitado y el establecimiento del mismo número de puntos de observación equidistantes en cada bofedal, nos permite uniformizar el esfuerzo de muestreo, la duración de muestreo y al mismo tiempo, muestrear las aves en los bofedales de área muy variado, evitando los problemas asociados al método de muestreo proporcional.

 

Conclusiones

Se recomienda monitorear la avifauna de los bofedales altoandinos por el método de conteo de puntos con un radio de observación ilimitado con un par de binoculares y telescopios por lo mínimo en 15 bofedales e idealmente 25-30. Tres puntos de observación equidistantes en cada bofedal permiten tener datos representativas de casi toda la superficie hasta 25 ha y 10 minutos de observación en cada punto parece suficiente para registrar la mayoría de las aves alrededor del punto de observación. Cada bofedal debe ser visitado por lo mínimo dos veces, idealmente 3-4 en cada época de observación. La observación de aves se puede realizar desde las 7:00 hasta las 17:00 mientras no haya fuertes lluvias, vientos, granizo o nevadas, que dificultan la detección de aves. La mejor época de observación es la época de transición entre septiembre y noviembre, cuando la actividad de aves es alta justo antes de la reproducción y la condición climática es apta para cuantificar con mayor cantidad de horas de observación.

 

Agradecimientos

Agradecemos a L. Barbaro (INRA), F. Anthelme y O. Dangles del Institut de Recherche pour le Développement (IRD) por su ayuda en el diseño de investigación. Agradecemos también a un revisor quien nos ayudó a mejorar el manuscrito. La gente de las comunidades de Palcoco, Tuni, Condoriri, Hichu Khota y Huayna Potosí nos ayudó y facilitaron la toma de datos y el estadio en estos valles. Este estudio es parte del el programa "Modeling BIOdiversity and land use interactions under changing glacial water availability in Tropical High Andean Wetlands" (BIOTHAW, AAP-SCEN-2011-II) financiado por el Fond Français pour l'Environnement Mondial (FFEM) y la Fondation pour la Recherche sur la Biodiversité (FRB).

 

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