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INTRODUCCIÓN
El cacao Theobroma cacao L. de la familia Malvaceae (Sterculiaceae), nativo del sotobosque de la selva amazónica, perenne, su desarrollo está adaptado a dosel de árboles de sombra y también bajo diversos sistemas agroforestales, a nivel global alcanza una superficie de 70 000 km2 (Niether et al., 2020), con una la producción mundial de cacao en grano (2023/2024) de 4 449 mil toneladas, representa el modo de vida de más de 150 000 agricultores y genera alrededor de 1 500 000 empleos directos en las etapas de producción, procesamiento y comercialización (Arvelo et al., 2017) destacando a Costa de Marfil como el principal producto con el 40.5 % de la producción, seguido de Ghana 13.0 %, Ecuador 9.7 % y Camerún 6.7 % (Broncano et al., 2023). La planta de cacao es cauliflora, con polinización cruzada y monoica, altamente dependiente de la sincronización de los ciclos de floración de los árboles y de las poblaciones dinámicas de insectos ceratopogonidos de los géneros Forcipomyia y Dasyhelea especializadas para polinizar las flores del cacao (Arvelo et al., 2017). Además de los ceratopogónidos, otros dípteros de tamaño pequeño de las familias Cecidomyiidae, Chironomidae, Drosophilidae, Psychodidae y Sphaeroceridae, han sido documentados como visitantes florales de cacao, así como insectos de los órdenes Hemiptera, Thysanoptera e Hymenoptera (Ríos-Moyano et al., 2023).
En Bolivia, el cacao se encuentra extendido a lo largo de los ríos de la cuenca amazónica, que incluye los departamentos de Pando y Beni y parte de los departamentos de Santa Cruz, La Paz y Cochabamba (CIPCA, 2008), se estima más de 7 500 familias involucradas de pequeños productores campesinos e indígenas, con una superficie cultivada de 14 884 hectáreas en todo el territorio nacional (FAO-MDRyT, 2019; Helvetas, 2019), la producción nacional alcanza 2 258 t y de ellas el 91.1 % produce el departamento de La Paz (FAO-MDRyT, 2019).
En tanto, la superficie de cacao silvestre en Bolivia alcanza 12 115 ha, 67 % en Beni (8 145 ha), 24 % en Santa Cruz (2 942) y el resto en otras regiones (CIPCA, 2020). La mayor actividad económica para los pueblos indígenas moxeños y yuracarés de San Ignacio de Moxos, es el cacao silvestre, que se encuentra desde áreas próximas y dentro del área protegida TIPNIS (Territorio Indígena Parque Nacional Isiboro Sécure) (Galarza y Huanca, 2012), para ser aprovechada como recursos naturales en un área de 2 136 hectáreas (Bazoberry y Salazar, 2008).
Para concluir, el cacao como cualquier cultivo tiene problemas fitosanitarios, las más importantes son: moniliasis Moniliophthora roreri, mazorca negra Moniliophthora perniciosa, escoba de bruja Phytophthora palmivora, chinche de la mazorca Monalonion dissimulatum y las hormigas cortadoras Atta spp. (Antolinez, 2020). Asu vez, las hormigas con tareas importantes como de degradación, polinización, dispersión de semillas, entre otros (Limachi et al., 2018). Entonces, para disminuir o que ingresen en un equilibrio estos factores bióticos, los sistemas complejos agroforestales SAF, se convierten en alternativa, para brindan al suelo materia orgánica, generan mayores ingresos a agricultores, donde las plantas perennes interactúan biológicamente en un área con cultivos, genera aumento de la diversidad biológica y formar refugios para aves y mamíferos (Ayarde, 2017), además para contribuir a la mitigación del cambio climático (Mena-Mosquera y Andrade, 2021). En tal sentido, el sistema de aprovechamiento de cacao silvestre por los pueblos originarios, es el mayor patrimonio de la naturaleza, que conserva a sus organismos vivos (fauna y flora), por lo tanto, conocer una pequeña parte de la biodiversidad asociados al cacao, asimismo, es un desafío para conocer y conservar con responsabilidad el medio ambiente, no solo por sus habitantes moxeños, sino también, por la sociedad boliviana.
Con relación a lo expuesto, el presente estudio tiene por objetivo determinar la presencia de la entomofauna (diversidad y abundancia), asociado a la polinización del cultivo de cacao en dos sistemas de producción, en la localidad de Santa Rosa del Apere, de San Ignacio de Moxos, con la finalidad de conocer la biodiversidad abejas nativas, diminutas micro avispas, mosquitas polinizadoras y otros insectos presentes en plantas de cacao y que son muy susceptibles a los cambios climáticos.
MATERIALES Y MÉTODOS
Ubicación de la zona de estudio
El estudio fue realizado en la comunidad Santa Rosa del Apere (CIPCA, 2020), a 46 km aproximadamente de la población de San Ignacio de Moxos (capital municipal), geográficamente las parcelas del sistema de manejo agroforestal (SAF) con cultivos en producción de cacao, frutales, maderables, palmeras, musáceas, entre otros, se encuentran a 15°12'57''S; 65°51'20''W, altitud de 198 m s.n.m. y el área de cacao nativo con aprovechamiento como sistema de manejo silvestre (SMS) (Peralta et al., 2022), se encuentra a 15°14'20.6"S, 65°49'50.9"W a una altitud de 199 m s.n.m. (Figura 1). La zona tiene una precipitación promedio anual de 2 233 mm y presenta una temperatura media anual de 27.25 °C (SENAMHI, 2019).
Metodología
Los muestreos entomológicos, fueron: observación directa sobre flores, suelo y uso de trampas amarillas con agua, realizado en febrero de 2019, ejecutado en cada sistema de producción de cacao (SAF y SMS), con la finalidad de conocer la diversidad y abundancia de insectos asociados a la polinización del cacao. El muestreo directo y cuantificación de insectos visitantes, se realizó sobre flores abiertas en diez cojines florales por planta de cacao, utilizando lupas, captura con pinceles humedecidos con alcohol al 70 % y aspirador bucal, en diez plantas por cada sistema de producción (Figura 2), en horas de la mañana 7:00 a 12:00 (modificado a la metodología de Armijos et al., 2020). Los especímenes colectados adultos y estados inmaduros (larvas o ninfas) son etiquetados y colocados en frascos con alcohol al 70 %. El muestreo de insectos en hojas secas y suelo (tierra vegetal), se realizó cinco en cada sistema de producción de cacao, con la cuantificación directa de especímenes sobre hojarascas, restos vegetales y revisión de suelo en un área de 50 por 50 cm por 2 cm de profundidad (Montero-Cedeño et al., 2019; Alfonso, 2022).
En cada parcela de producción, se instalaron ocho trampas amarillas con agua, con 1.5 litros de agua y agregando una solución de jabón líquido, el tiempo de exposición fue de 36 horas, a una distancia entre 15 a 30 metros entre trampas. Los especímenes colectados y colados en tela tul posteriormente colocados en envases separados con alcohol al 70 % y llevados al laboratorio del Instituto de Investigaciones Agrícolas El Vallecito, Instituto de Investigaciones Agrícolas El Vallecito, dependiente de la Facultad de Ciencias Agrícolas, Universidad Autónoma Gabriel René Moreno. La cuantificación de especímenes se realizó mediante la identificación taxonómica, con un estereoscopio de 100X, a nivel de orden, familia, géneros y especies, también de acuerdo a su hábito alimenticio, en depredadoras, descomponedoras, fitófagos, parasitoides y polinizadores.
Una vez obtenido los datos se transcribió en una hoja de Excel, la diversidad a nivel de familia se cuantificó con los índices de diversidad Shannon y Simpson, la abundancia relativa como el total de especímenes, elaborando figuras y tablas con los datos. También se utilizó, el programa InfoStat 2016, para determinar la diferencia significativa entre los dos sistemas de producción de cacao y la prueba estadística de T- Student, a su vez, se hizo la validación del cumplimiento de los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los resultados obtenidos del estudio de la entomofauna asociado a dos sistemas de producción de cacao en San Ignacio de Moxos, con los muestreos de observación directa, suelo y trampas amarillas de agua, se registró un total de 708 insectos distribuidos en 9 órdenes y 51 familias. El SAF presenta mayor abundancia 376 individuos respecto al SMS a 332 individuos. La mayor diversidad en ambos sistemas a nivel de familia, presentó el orden Hymenoptera con 19 familias, seguido de nueve familias del orden Diptera.
Observación directa de flores y de suelo
Los resultados de la observación directa de insectos que visitan flores y cojines florales, para polinizar, también por la necesidad buscar néctar, mielecillas, polen o finalmente las visitas casuales atraídos por el color de la flor. Se registraron seis órdenes, nueve familias con un total de 61 individuos haciendo visitas a las flores de cacao, de las cuales el grupo de Meliponinae (Apidae) y Ceratopogonidae fueron los más abundantes en el sistema SMS (Figura 3). En cambio, en el sistema SAF las familias más abundantes fueron Formicidae, Apidae y Aphididae.
Figura 3 Número de individuos de insectos por familia registrados por observación directa en las flores de cacao en los dos sistemas SAFs y SMS. Aph = Aphididae, Mir = Miridae, Chr = Chrysomelidae, Cer = Ceratopogonidae, Dol = Dolichopodidae, Nyn = Nynphalidae, For = Formicidae, Api = Apidae.
En la evaluación de hojas y suelo vegetal, se registra en ambos sistemas, a cinco ordenes y cinco familias, de ellas las más abundantes fueron Collembola, seguido de Blattidae y Formicidae (Figura 4).
Figura 4 Número de individuos de insectos por familia registrados en las hojas y suelo vegetal en ambos sistemas.
Realizados las pruebas de T-Student, para comparar el promedio de individuos de la observación directa entre los dos sistemas de producción de cacao, no existe diferencia significativa entre poblaciones de ambos ambientes, con valores de t = 0.24, p = 0.8147 y a pesar de que el SAF tiene un mayor promedio de su población 3.50, respecto a 3.30 de individuos del SMS (Figura 5).
Figura 5 Promedio de individuos en la observacion directa sobre flores de cacao en dos sistemas de producción.
Las abejas nativas o abejas sin aguijones, son las más importantes registradas en la observación directa en flores de cacao. Al respecto Adler et al. (2022), menciona a las abejas sin aguijón son muy diversos y clasificadas a nivel mundial con 500 especies, de ellas, para la zona del Neotrópico son 400 especies y para Bolivia están registradas 102 especies.
Trampas amarillas con agua
Los resultados obtenidos con las trampas amarillas de agua, corresponden el 54 % a SAF y 46 % al SMS, haciendo un total de 592 especímenes de arthropodos asociados a la polinización del cultivo de cacao en la comunidad de Santa Rosa, de los cuales 319 corresponden al SAF y 273 individuos al SMS. Respecto a la abundancia de insectos en el sistema de SAF, se registra la presencia abundante de individuos del orden Hymenoptera, seguido de Diptera, Orthoptera y Collembola. A su vez, el SMS presenta individuos abundantes del orden Diptera, seguido de Hymenoptera y Orthoptera (Figura 6).
Evaluados la diversidad de la entomofauna asociada a la polinización del cacao para SAF, a través de los índices de diversidad de Shannon es de 2.937 unidades Bel y la diversidad de Simpson 13.088 unidades Bel. Y la diversidad en el SMS, H Shannon 3.100 y la diversidad de Simpson de 14.726 unidades Bel. En consecuencia, la entomofauna es altamente diverso en ambos sistemas de producción de cacao para la zona de San Ignacio de Moxos.
La diversidad a nivel de familias, el orden Hymenoptera es la más diversa con 14 familias en ambos sistemas, seguido de Diptera, Hemiptera y Coleoptera, en cambio los órdenes menos representados fueron Lepdidoptera, Blattodea y Aranae (Figura 7).
Figura 7 Número de familias registradas por orden, en los dos sistemas SAF y SMS. Ara = Aranae, Bla = Blattodea, Col = Coleoptera, Coll = Collembola, Dip = Diptera, Hem = Hemiptera, Hym = Hymenoptera, Lep = Lepidoptera, Ort = Orthoptera.
El promedio de individuos de insectos registrados en las trampas amarillas, el sistema de producción SAF presentó una tendencia mayor de numero de individuos presentes y una tendencia de menor número en el sistema SMS (Figura 8), pero esa diferencia no fue significativa estadísticamente (t = 0.71, p = 0.4902).
La entomofauna colectada del SAF y SMS, se agrupó por su hábito alimenticio a familias que comprende diferentes ordenes, estos son: depredadores con 17 familias, parasitoides con 11 familias, descomponedores 6 familias y polinizadores 4 familias, haciendo un total de 38 familias benéficas, por otro lado, los fitófagos y hematófagos están contenidos en 15 familias (Figura 9, Tabla 1).
Figura 9 Habito alimenticio por familias de SAF y SMS. Dep = Depredador, Par = Parasitoide, Des = Descomponedor, Fit = Fitófago, Pol = Polinizador, Hem = Hematófago.
Tabla 1 Insectos registrados y clasificados por sus hábitos alimenticios fue por órdenes, familias, géneros, especies, en dos sistemas de producción de cacao en el municipio de San Ignacio de Moxos.
Grupos registrados abundantes y diversos son los depredadores y parasitoides (Tabla 1), que realiza el control biológico natural, son muy activos en buscar a su huésped, en ese afán, estos individuos están asociados directamente a la polinización de las flores del cacao, si bien son organismos entomofagos, necesitan de sobre manera: agua, mielecillas, néctar y polen para fortalecer su vigor de insecto parasitoide o depredador. Así mismo, son los responsables directos de regular las poblaciones de los insectos fitófagos como la chinche de la mazorca del cacao Monalonium dissimulatum y pulgones Aphididae, entre otros, de manera que, mantienen en equilibrio la entomofauna en los ecosistemas naturales y en los cultivos de cacao del municipio de San Ignacio de Moxos.
Estudios realizados por Cañarte (2021), menciona como animales responsables de la polinización son: abejas en mayor proporción, dípteros, murciélagos, aves y otros insectos. Estos hexápodos, tienen un rol importante en la polinización y reproducción de los vegetales en la naturaleza, pero para el cultivo de cacao, los dípteros con la familia Ceratopogonidae son los insectos especializados en brindar el servicio de polinización de cacao (Salazar-Diaz y Torres-Coto, 2017), con sus tres géneros Forcipomyia, Dasyhelea y Culicoides. Para conservar a estos polinizadores dentro las parcelas de cacao, se debe mantener, la diversidad de plantas musácea, forestales, frutales, nativos y cultivados, ornamentales y otros, que son fuente de reproducción, refugios y medios de alimentación de los polinizadores del cacao, de alterarse su ecosistema o por los cambios climáticos, tienden a disminuir su población y afectar negativamente en la polinización del cacao, también de especies forestales en la región de Moxos. Los especímenes colectados de sistemas SAF y SMS de cacao nativo de San Ignacio Moxos, demuestra alta diversidad entomológica entre microavispas, parasitoides (Figura 10), abejas nativas (Figura 11) y mosquitas especializadas en la polinización de flores de cacao (Figura 12).
Figura 10 Diversidad de parasitoides reportados en los sistemas de cacao nativo en San Ignacio de Moxos.
CONCLUSIONES
La presencia de insectos asociados a la polinización en los dos sistemas de producción de cacao nativo en las estribaciones del área protegido del TIPNIS están relacionados directamente a los rendimientos de cacao, a su vez, son parte importante de los ecosistemas y que realizan la polinización directa o indirecta en cacao y otras especies botánicas, estas especies asociadas a la polinización, son las abejas nativas Meliponinae y principalmente mosquitas polinizadoras de la familia Ceratopogonidae los géneros Forcipomyia, Dasyhelea y Culicoides.
La diversidad de la entomofauna asociados al cacao las parcelas del SAF fue con 51 familias respecto al SMS con 50 familias, distribuidos en nueve órdenes, clasificadas de acuerdo a su habito alimenticio, en parasitoides, polinizadores, decomponedoras de celulosa y los epecializados en la polinizacion y ademas de los fitofagos.
En los tres muestreos de observación directa, revisión hojarascas y suelo y trampas amarillas de agua, se registró en total 708 individuos, de ellos el 53 % corresponde al SAF y 47 % al SMS, comparados los promedios de individuos, el SAF presenta una tendencia de mayor número de individuos, respecto al SMS, con menor número de individuos, pero esa diferencia no fue significativa estadísticamente (t = 0.71, p = 0.4902).
La abundancia obtenida de insectos especializados en la polinización, en los dos sistemas de producción de cacao, la familia Ceratopogonidae, presentó la menor abundancia en el SAF con 20 individuos, respecto al SMS con mayor abundancia de 52 individuos, respecto a las abejas nativas Meliponinae (Apidae) en el SAF y SMS presentó 39 y 19 individuos respectivamente.
La investigación realizada de la entomofauna asociados al cacao nativo amazónico, sea el inicio, para profundizar mayores investigaciones de la biodiversidad de flora y fauna en la zona moxeña.
