INTRODUCCIÓN
Los aportes a la investigación en materia de las infecciones parasitarias intestinales, han contribuido significativamente al diseño de estrategias que mitigan la gravedad de la enfermedad; sin embargo, los avances no han llegado de manera igualitaria a los lugares más afectados. La parasitosis intestinal continúa siendo una amenaza a la salud pública. Murillo et al1, mencionó que la Organización Mundial de la Salud (OMS), estimaba que aproximadamente 450 millones de personas padecen enfermedad parasitaria siendo la población infantil la más afectada.
La parasitosis intestinal infantil, puede presentarse debido a las limitaciones en el acceso a la atención médica, al consumo de agua y alimentos contaminados, o bien a las condiciones geográficas y climatológicas que promueven el ciclo de vida de los parásitos intestinales, y su diseminación2,3.
En los países latinoamericanos se han reportado altas prevalencias de parásitos intestinales en la población escolar. En 2015, en Colombia se publicó un 90% de parasitosis en 356 escolares residentes de localidades suburbanas4; mientras que, en Paraguay se reportó una prevalencia de 72.2% en 388 escolares rurales, durante el 20185. En México, como país, no se encontraron reportes actualizados que sirvan de comparación durante nuestro periodo de estudio; sin embargo, al noroeste de México, en el estado de Sonora, un estudio publicado en 2014 reportó una prevalencia de parasitosis intestinal de 37.8% en 320 escolares de localidades suburbanas y rurales de Hermosillo6; y 77% en 160 escolares rurales al sur de ese estado7.
Por lo tanto, con base a la información anterior, investigamos cual es la prevalencia de infecciones parasitarias en escolares atendidos en primarias públicas del municipio de Hermosillo, entre los años 2010-2015. Esta información contribuirá al conocimiento epidemiológico de tales infecciones para proporcionar información útil en retrospectiva para las Instituciones de salud pública en México.
MATERIALES Y MÉTODOS
Este estudio trasversal fue realizado durante los años 2010 a 2015 considerando localidades urbanas, suburbanas y rurales del municipio de Hermosillo, Sonora. Sonora colinda al norte con Estados Unidos de América; al este con el estado de Chihuahua, con Sinaloa al sur y el Golfo de California al oeste. El municipio de Hermosillo estaba constituido por 295 primarias públicas, con aproximadamente 74 543 escolares. De este total de escuelas se seleccionaron aleatoriamente 10 primarias con un total de 16 049 escolares inscritos8, que correspondió al 8% de la población inscrita. Del total de las primarias seleccionadas, 2 eran urbanas, 5 suburbanas y 3 rurales (en los poblados de San Pedro, Mesa del Seri y Ejido la Victoria). La selección de las primarias, se realizó con base al presupuesto disponible y la muestra de escolares, dependió de la aceptación voluntaria, posterior a la convocatoria de participación en el estudio.
Como criterios de integración se consideró la aceptación voluntaria del escolar a participar con base al consentimiento informado y entrega de muestras fecales etiquetadas apropiadamente. Como criterio de exclusión, se consideraron aquellos escolares que no entregaron sus muestras y con información incompleta en su registro de edad.
Información como nombres, edades y sexo de los niños, se obtuvo por medio de los registros escolares. Del número total de escolares que participaron, 52.3% eran niñas (n=704) y 47.6% niños (n=640).
Consideraciones éticas: La aprobación ética para este estudio fue otorgada por el comité de ética de Investigación del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo AC.
Colección de heces y análisis parasitológico: La recolección de las heces se llevó a cabo sin adición de conservantes y trasportadas al laboratorio de parasitología del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo en Hermosillo. Cada muestra fue almacenada de 5 °C a 7 °C, durante 12 a 24 horas y analizadas por la técnica de concentración de Faust9, para identificar quistes de protozoarios y formas parasitarias de helmintos; la técnica de Kato- Katz para confirmar la presencia de helmintos (OMS10); y la técnica de Kinyoun para realizar el diagnóstico del género Cryptosporidium sp. El kit DRG ELISA (DRG Diagnostics, Alemania, 2015) se utilizó para detectar antígenos de C. parvum11. Esta última técnica se incluyó después de haber adquirido recursos económicos para su obtención y aplicarla durante el año 2015.
Análisis estadístico: La variable dependiente fue la presencia (1) o no presencia (0) de parasitosis intestinal expresada como prevalencia y estimada como porcentaje de casos positivos en relación con el número total de escolares muestreados. Para determinar la diferencia en la prevalencia de parasitosis intestinales entre los escolares de las tres localidades estudiadas, se emplearon las pruebas de Student-Newman-Keuls y la prueba de Pearson (X2). Los datos se analizaron estadísticamente utilizando STATA / SE (v.12,0) a un nivel de significancia de P < 0.05.
RESULTADOS
Características de la población escolar participante
Los escolares (n= 1 344) que participaron en el estudio, tenían edades entre 5 y 12 años con una edad promedio de 8,60 ± 1,65 años. Los escolares de 9 a 10 años constituyeron el grupo con la mayor proporción [34.3% (n=458/1 344)], y por sexo fueron las niñas con el 50.5% (n=704/1 344). El 33% (n=454/1 344), 36% (484/1 344), y 30.2% (n=406/1 344) provenian de áreas urbanas, suburbanas y rurales, respectivamente.
Prevalencia general de parasitosis intestinal
Los resultados obtenidos demostraron una prevalencia elevada de parasitosis intestinal general, con una mayor prevalencia de infección parasitaria por protozoarios. (ver tabla 1)
Tabla 1. Prevalencia de parásitos intestinales en escolares del Municipio de Hermosillo, Sonora. Periodo 2010-2015

IC Intervalo de confianza al 95%; +Patógenos, -No patógenos, ΔEstado de patogenicidad no definido.
Fuente: Datos de elaboración propia.
Igualmente, el resultado de parasitosis intestinal fue más elevado en los escolares rurales y suburbanos en comparación con los urbanos (ver tabla 2).
Tabla 2. Prevalencia de parásitos intestinales en escolares por nivel de urbanización en el Municipio de Hermosillo, Sonora. Periodo 2010-2015

P=Chi-cuadrada; IC Intervalo de confianza 95%;
* Diferencia en las proporciones entre los grupos; Datos que comparten la misma letra por renglón, son iguales.
Significancia a P <0.05.
Fuente: Datos de elaboración propia.
Prevalencia de Cryptosporidium sp. y Cryptosporidium parvum.
En 2015 se sumó la participaron de un total de 537 escolares del municipio de Hermosillo para el estudio de Cryptosporidium. El grupo de edad con mayor participación fue de 8 a 10 años (n=225/537). La edad de los participantes osciló entre 6 y 12 años con una edad media de 8.50 ± 1.38 años. La población en estudio en su mayoría eran niñas 52.1% (n=280/537). No hubo diferencia en la prevalencia de Cryptosporidium sp. por sexo (P>0.05).
La prevalencia general de parasitosis intestinal por Cryptosporidium sp . fue de 29.9% (n=157/537), mientras que para Cryptosporidium parvum de 18.4% (99/537). (ver tabla 3)
Tabla 3. Prevalencia de criptosporidiosis, por nivel de urbanización en el municipio de Hermosillo. Año 2015.

P=Chi-cuadrada; IC Intervalo de confianza 95%;
* Diferencia en las proporciones entre los grupos; Datos que comparten la misma letra por renglón, son iguales.
Significancia a P <0.05.
Fuente: Datos de elaboración propia.
DISCUSIÓN
La elevada prevalencia de parasitosis intestinales en las localidades estudiadas (39.4%), podría estar asociada a las condiciones ambientales favorables para la presencia de parásitos, a escaso acceso a la educación en salud, o diferencia en la infraestructura sanitaria (niveles de urbanización) entre las tres áreas. Rodríguez12et al en el año de 2017, reportaron también una alta prevalencia de infecciones parasitarias (35%) en la región del noroeste mexicano, mientras que en algunas zonas de la frontera sur se observaban prevalencias hasta de 67%.
Por otra parte, la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO), reportó que la prevalencia por infecciones parasitarias en la región europea, rebasaba el 50%, en menores de edad, y destacó a Medio Oriente como la región con mayor prevalencia de parasitosis intestinal (80%), en un estudio realizado en 201813.
Igualmente, la prevalencia de parasitosis intestinales en este estudio fue aumentando con la edad. Esto fue similar a los resultados reportados por Álvarez et al14 en un estudio de 2015, en el que participaron 117 escolares de una localidad urbana nicaragüense y observaron también que la infección parasitaria intestinal aumentaba con la edad, de tal manera que la prevalencia mayor se observó en el rango de 9 a 10 años con 96%.
No observamos diferencia en la prevalencia de parásitos por sexo en los escolares de diferentes localidades. González et al15, indicaron que las parasitosis intestinales no están condicionadas a un sexo en particular, porque ambos son susceptibles por igual. También, se observó la más alta prevalencia parasitaria general en las localidades rurales. G . duodenalis predominó como protozoario patógeno con una prevalencia de 18.8%, y mayor prevalencia en las localidades rurales (24.4%). Hymenolepis nana, (2.4%), fue la única especie de helminto patógeno observado. Su baja prevalencia probablemente podría estar asociada a la campaña nacional de albendazol que se administra dos veces al año a los escolares de 2 a 14 años de los municipios sonorenses16. La menor prevalencia de G . duodenalis en las localidades urbanas y suburbanas, podría explicarse al fenómeno de apertura de nuevos espacios de atención médica en las mismas áreas que han tomado auge en los últimos años en nuestra comunidad. Esto consiste en el binomio consultorio médico-farmacia que ofrece consulta accesible y adquisición de tratamiento a bajo costo.
Estos hallazgos son consistentes con lo reportado por Gutiérrez et al17, en 402 escolares de una localidad rural y urbana en los Altos de Chiapas, México, donde G. duodenalis fue la especie parasitaria predominante sobre el resto de los protozoarios patógenos encontrados, aunque también con baja prevalencia de helmintos intestinales (3.9%).
Igualmente, en nuestro estudio, los protozoarios no patógenos E. coli y E. nana destacaron con una alta prevalencia.
Acosta et al18, en 2007 reportaron prevalencias similares (35.9%) en 847 escolares residentes en áreas urbanas y suburbanas de Tamaulipas.
Por otro lado, se observó que la prevalencia de parasitosis intestinal en los escolares de las diferentes localidades parece comportarse de manera diferente en algunas regiones en el mundo. En algunos países las prevalencias parecen tener una tendencia a bajar en las localidades rurales. Se han reportado prevalencias de parasitosis intestinales más altas en localidades urbanas que en rurales en Venezuela15 (2014) y Chile19 (2016). Estos dos últimos estudios asociaron la presencia de parasitosis intestinales con las desigualdades sociales, económicas y deficiencias en educación en salud de la población en general. Sin embargo, se ha sugerido que podría existir un aumento a gran escala de migración poblacional rural hacia las zonas urbanas debido a los factores ya mencionados20.
También, con base a una revisión sistemática realizada por Higor Wilson et al21 en 2022, se informó que las prevalencias de Criptosporidiosis encontradas en América del Sur, Central y del Norte eran de 10%, 9% y 21% respectivamente, con estudios que utilizaron técnicas inmunológicas y moleculares.
De igual forma, la prevalencia de Cryptosporidium sp. también aumentó con la edad. Abdelsamad en Egipto, en 2014, reportó algo similar en 165 escolares22, con una prevalencia de 49.2%. En nuestro trabajo, la localidad suburbana fue la que presentó mayor prevalencia de Cryptosporidium sp. (38.8%). Probablemente, factores como la migración poblacional desde las localidades rurales hacia los asentamientos suburbanos, podrían tener alguna influencia en su prevalencia, como lo reportado por Valle et al23, en 930 escolares migrantes y ya residentes de los bordes de San Pedro Saula en Honduras. En 2016, Arvayo reportó altas prevalencias de Cryptosporidium sp. tanto en una localidad suburbana (40.9%) como en una rural (36.0%) a partir de 307 escolares en el noroeste de México24. El autor concluyó que la prevalencia de criptosporidiosis observada en los escolares estudiados era probablemente debido al consumo de agua contaminada con heces y/o contacto con animales.
CONCLUSIÓN
En este estudio, los escolares participantes presentaron una alta prevalencia de parásitos intestinales. La prevalencia entre sexos fue similar, pero por edad la parasitosis fue mayor en el grupo de 9 a 10 años.
La prevalencia de infección por parasitosis intestinal fue más elevada en los escolares que viven en localidades rurales que en aquellos de localidades urbanas y suburbanas. G. duodenalis fue la especie parasitaria patógena con la prevalencia más alta en los escolares rurales. Endolimax nana fue el protozoario no patógeno que presentó la mayor prevalencia en las tres localidades. Hymenolepis nana fue la única especie helmíntica observada. La prevalencia de criptosporidiosis fue mayor en las localidades suburbanas. Su prevalencia no presentó diferencia por sexo, aunque predominó en el grupo de edad de 9-10 años. Sin embargo, reconocemos que este estudio tiene las siguientes limitaciones: a) solo participó el 8% de la población escolar formalmente inscrita en los sitios de estudio, pero debemos resaltar que la población escolar no participante también vivía bajo las mismas condiciones de vida que la participante, b) no se contó con la técnica adecuada para la detección de criptosporidiosis desde el inicio de la investigación, ni con la técnica de Formol-Acetato de Etilo, empleada particularmente para concentrar formas evolutivas de Blastocystis hominis , y finalmente c) tampoco se emplearon técnicas moleculares para realizar la identificación precisa de especies parasitarias intestinales.
RECOMENDACIONES
Se requieren más estudios que estimen no solo la prevalencia, sino también que identifiquen los factores de riesgo que predispongan la presencia de las enfermedades parasitarias en la población con diferente grado de urbanización, y que se consideren las técnicas apropiadas incluyendo las moleculares para obtener prevalencias de algunos géneros de parásitos intestinales y de especies parasitarias más precisas.














